<?xml version="1.0" encoding="UTF-8"?>
<item xmlns="http://omeka.org/schemas/omeka-xml/v5" itemId="14518" public="1" featured="1" xmlns:xsi="http://www.w3.org/2001/XMLSchema-instance" xsi:schemaLocation="http://omeka.org/schemas/omeka-xml/v5 http://omeka.org/schemas/omeka-xml/v5/omeka-xml-5-0.xsd" uri="https://hemerotecadigital.uanl.mx/items/show/14518?output=omeka-xml" accessDate="2026-05-18T00:31:34-05:00">
  <fileContainer>
    <file fileId="12572">
      <src>https://hemerotecadigital.uanl.mx/files/original/347/14518/1992._Publicaciones_Biologicas._1992._No._2._0002016438.ocr.pdf</src>
      <authentication>302d4de1c4eb4f5d76161dfe04bd6f17</authentication>
      <elementSetContainer>
        <elementSet elementSetId="4">
          <name>PDF Text</name>
          <description/>
          <elementContainer>
            <element elementId="56">
              <name>Text</name>
              <description/>
              <elementTextContainer>
                <elementText elementTextId="408584">
                  <text>ISSN 0188-5774

VOLUMEN 6

NUMERO 2

DICIEMBRE 1992

PUBLICACIONES
BIOLOGICAS
F.C.B· / U.A.N.L.

mtraestructura de la superficie de la hoja de sorgo
mostrando un tricoma, cera epicuticular y cristales de sílice.

11

UANL

-•

1933-1993

FACULTAD DE CIENCIAS BIOLOGICAS
UNIVERSIDAD AUTONOMA DE NUEVO LEON
MEXICO

�~~~~~~ p ~ ~ÍCA~ o~s 'ni?LOj ICA§ ~ CB-1!~

ª ... ~ ~-V
OL: 6°No. 2 1992 ~- 115-:212

7;,v ~;.;-;;-:~.. -: . ~ ~

�PUBLICACIONES BIOLOGICAS-F.C.B./U.AN.L

Volumen 6, Número 2

Agooto-Diciembre, 1992

Revista Científica de Investigación Original en Ciencias Biológicas Básicas y Aplicadas

CONSEJO EDITORIAL Y DE ARBITROS
(1990-1993)
Glafiro Alanís Flores (F.SILV.·UANL), Enrique Aranda (ITESM-MTY), Stefaa
Aniaga Weiss (UJA1), Enrique Aranda Herrera (ITESM-Mty), MH Badü
(FCB·UANL), Alejandro Bravo (IMSS-Jal), Gcrónimo Cano (ITESM-Mty),
F()tlOO UNIVWITAAIO

Ricardo M Cerda Flores (F.MED.-UANL), Roberto Overa (08-BCS-Méc.),
GuillermoCompcánJimfncz(FCB-UANL), SalvadorContrcrasBalderas(FCBUANL), Armando Contreras Balderas (FCB-UANL), Paul R Earl (CEU-Mty),

UNIVERSIDAD AUTONOMA DE
NUEVOLEON

Femando &amp;pana García (ONVESTAV-IPN-Méc), Sergio F.strada (ENCBIPN), Susana Favela Lara (FCB-UANL), Ildefonso Fernández Salas (FCBUANL), Rahim Foroughbakbch (FCB-UANL), Luis J. Galán Wong (FCB-

RECTOR: Lic. Manuel Silos Martlnez

UANL), Hilda Gámez González (FCB-UANL), Homero Gaooa Rodrfgucz

(ITESM-Mty), José Santos García Alvarado (FCB-UANL), Teresa García

SECRETARIO GENERAL:
Dr. Reyes S. Tamez Guerra

(ENCB-IPN), Ana Gana Barrientos (FCB-UANL), GonzaloGaviñode la Tom:

(UNAM), Gordoo Gordh (UCR-USA), Geranio Guajanlo Mart(nez (FCBUANL), Osear González de León (FCB-UANL), Cesareo Guzmán Aores

FACULTAD DE CIENCIAS BIOLOGICAS

(F.Agrom.-UANL), Leticia Hauad M (FCB-UANL), Inocencio Higuera Ciapara
(CIAD-Son.), Gleon L Hoffman (USA), K. llaogovan (UAM), Angel Lagunes

DIRECTOR: M.C. FemandoJiménez Guzmán

Tejeda (CP-CHAPINGO), J.A McMurtiy (UCR-USA), Hilarlo Mata (Cuba),
J. Miguel Medina Cota (ENCB-IPN), Hiram Medrano (IID), Roberto Mercado

EDITOR: Dr. Pedro A Wesche Ebeling

Hernández (FCB-UANL), Simone Orbach (Francia), Humberto QuÍJVL (FCBUANL), Roque Ramfrez Lozano (F.VeL-UANL), Andrés Resendez Medina

CO-EDITOR: Dr. R.K Maiti

(UJA1), Gabino Rodríguez Almaraz (FCB-UANL), Cristina Rodrfguez Padilla
(FCB-UANL), Manuel Rojas Garcidueñas (ITESM-Mty), Gorgooio Ruiz

PRODUCCION EDITORIAL

Campos (UABC-BCN), Jerzy Rzedowski (InsL Ecol-Mich), Jorge M Saldafia
(FCB-UANL), Juan Manuel Sáncbez (FCB-UANL), Reyes S. Tamcz Guem

Pedro Wesche Ebeling, RK. Maiti,
Salomón Martínez Lozano.

(FCB-UANL), Luis O . Tejada (ITESM-Mty), Julia Venle Star (FCB-UANL),
Humbeno Villarreal C. (CIB-BCS-Méx.), Jorge Welt.i Chanes (UDLA), Manuel
2.ertuche C. (ITESM-Mty).

PUBLICACIONF.S BIOLOGICAS - FCB/UANL - México [anteriormente 'Cuadernoo de Investigación Qenúfica - ll.C.], es una
publicación semestral de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Autónoma de Nuevo León. La información y
comentarioo de loo artículos son responsabilidad de loo autores. La revista puede adquirirse mediante canje con publicaciones análogas,
por compra o suscripción. Suscripción anual$ 45,000.00 M.N.; ejemplar suelto$ 15,000.00 M.N. Toda correspondencia deberá ser
enviada a:
EDITOR - Publicaciones Biológicas, F.C.B.-U.AN.L, Qudad Universitaria, Apdo.Postal F-16, San Nicolás de loo Garza, Nuevo León,
México, C.P. 66450. Teléfono (83) 52-ó7-60, 524245; Fax (52-83)762813; Telex 382989 UANL ME.

�ISSN 0188-5774

VOLUMEN 6

NUMERO 2

DICIEMBRE 1992

PUBLICACIONES
BIOLOGICAS .
F •C•B / U •A•N •L •

lllll)OUNIVWITAAIO

Ultraestructura de la superficie de la hoja de sorgo
mostrando un tricoma, cera epicuticular y cristales de sil.ice.

11
UANL
ti
ANIVBSW)

19 ))-199!

FACULTAD DE CIENCIAS BIOLOGICAS
UNIVERSIDAD AUTONOMA DE NUEVO LEON
MEXICO

�PUBUCACIONES 8/0LOOICAS - F.CJl{U.A.N.1-, Mb:ia), Vol.6, No.2, 11S-1n

ESTUDIO SERO PROTEINICO EN INDIVIDUOS CON
SINDROME DOWN Y SUS PADRES
2

JOSE A HEREDIA-ROJAS1 y RAUL GARZA-CHAPA
RESUMEN
Se estudiaron los niveles de proteinas en suero de individuos con Síndrome Down (SD). Asimismo, el estudio
se extendió a sus padres, tratando de establecer relación entre los niveles séricos de las parejas y el riesgo de
concebir un hijo con SO. Al compararse con un grupo testigo citogenéticamente normal. se encontró una
elevación de las B y una disminución en las gama globulinas en sujetos con SO. En el grupo de las madres de
hijos con SO no se encontraron diferencias en sus niveles seroproteicos al compararse con su grupo testigo. Sin
embargo, en el grupo de los padres se halló una pequefia pero significativa elevación de la fracción albúmina al
compararse con padres de individuos citogenéticamente normales.
Palabras Clave: Síndrome de Down; Niveles séricos; Seroproteínas; Globulinas.

SUMMARY
Serum protein levels were studied in patients with Down Syndrome (OS) and their parents, trying to establish
a relation between the serum protein levels in the couples and the risk of conceiving a child with OS. Higher
levels of B-globulin and lower levels of gamma globulins were observed in patients with OS when compared with
the globulin levels of normal people. When the serie protein levels of a group of mothers of OS patients was
compared with a group of mothers with normal children, no differences were found. However, a significant
increase in the albumin fraction in the fathers of OS patients was found.
Key Words: Down Syndrome; Serie levels; Serum proteins; Globulins.

INTRODUCCION
La presencia de un cromosoma adicional del grupo G,
el número 21, en personas afectadas con el Sfdrome Down
(SO), sugiere la posibilidad de alteraciones en el metabolismo proteico. Tal suposición se ha manifestado en varios
informes al respecto (Appleton et al., 1967; Rundle et al.,
1973 y López et al., 1973), en donde se han estudiado los
niveles seroproteinicos en individuos con SO.
Una característica clínica notable en esta cromosomopatía, es la alta suscepul&gt;ilidad a varias infecciones de quien
la padece. Además, el hecho de que la leucemia y estados
crónicos de portación de antígenos asociados con hepatitis
viral ocurren con mucha frecuencia en el SO, hace suponer
que la inmunodeficiencia es una característica asociada a
esta afección (Sutnick et al., 1971 y Bertotto et al., 1989).
Kaldor y Pin (1971) reportan niveles bajos de albúmi-

1

na y altos de gama globulinas en sujetos con SO. Por otro
lado, Rundleet al. (1973) al determinar una gran diversidad
de proteínas séricas en individuos con SO, hallaron niveles
bajos de proteína total y de las fracciones séricas de albúmina, u2-globulina y B-globulina, además de niveles elevados
de inmunoglobulinas A y O pero normales de lgG e lgM.
Sin embargo, Stanley et al. (1975), informaron no haber
encontradovariaciones en inmunoglobulinasde estos individuos al hacer un estudio con inmunodifusión radial Más
recientemente Avanzini et al. (1988) encontraron niveles
bajos de varias subclases de IgG asociado a la crosomopaúa

Down.
No se encontraron informes previos que contemplen
el estudio de los niveles séricos de proteínas en padres de
sujetos con SD, sólo algunos informes recientes como el de
Nicbolaset al. (1988) y el de Norgaard et al. (1990), quienes
utilizaron marcadores séricos en mujeres embarazadas para

Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Apdo.Postal 2790, San Nicolás

de los Garza, N.L., México. C.P. 64450.
2

Unidad de Investigación Biomédica del Noreste, !.M.S.S., Apdo. Postal 020E, Monterrey, Nuevo León,

México. C.P. 64000.

�116 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB.flJ.AN.L Vol.6(2), 1992

diagnosis prenatal del SD.
En base a lo anteriormente mencionado, el presente
estudio tuvo por objetivo el determinar si existen alteraciones significativas en proteínas séricas de individuos con SD
en una población mexicana (derechohabientesdel Instituto
Mexjcano del Seguro Social, no internados). De igual forma
se estudiaron los padres de estos pacientes con el propósito
de ver si los niveles seroproteicos pudieran establecer una
posible relación con el riesgo de concebir un hijo con el SD.

MATERIALES Y METODOS
Los individuos inclufdos en este trabajo fueron divididos en tres grupos de estudio. El primero incluyó a 33 personas con SD citogenéticamente diagnosticados como trisomía 21 regular. Estos tuvieron como testigo a un grupo de
11 con el mismo intervalo de edad y proporción de sexo y
sin aberración cromosómica detectable. El segundo grupo
comprendió a las madres de sujetos con SD (un total de 47)
y el tercero a 47 padres de aquellos. Estos dos últimos
grupos se compararon con 15 madres y 13 padres de individuos cromosómicamente normales. En todos los casos, se
excluyó del estudio a todo sujeto que presentó padecimientos infecciosos agudos o crónicos o estados de desnutrición
severos que pudiesen afectar los niveles de proteínas séricas.
De cada persona se obtuvo por punción venosa una
muestra de 1.5 ml de sangre periférica de la cual se separó
el suero por centrifugación a 1,500 x g. Las muestras de
suero se almacenaron a -20º C hasta su análisis.
Determinación de Proteínas Totales. Se calculó a cada
muestra la cantidad de proteína total de acuerdo al método
de Lowry et al. (1959), uti1iz.ando para las curvas de cahl&gt;ración suero humano estándar (Ortho Lab, Mountain View,
Ca., USA) en lugar de albúmina bovina.
Electroforesis. Las proteínas de cada muestra de suero
fueron separadas para su análisis mediante la técnica de
electroforésis microzonal en acetato de celulosa, de acuerdo
al método y con equipo de la casa comercial Beckman
(Beckman Instruments, Fullerton, Cal, USA 1972). En cada
corrimiento electroforético se incluyó un estándar de suero
normal humano.
Análisis~tadístico.Las pruebas utiliz.adas para la interpretación de los resultados fueron el análisis de medias
(f-test), regresión lineal simple (Scattergram) y tablas de
contingencia (Crosstabs) por medio del paquete estadístico
SPSS (Nie et al., 1975).

RESULTADOS
En el Cuadro 1 se muestran las medias artiméticas de
las concentraciones de seroproteínas consideradas para cada
uno de los grupos de estudio con su respectivo testigo. Al

HEREDIA-RO/AS &amp; GARZA-CHAPA, Seroprotelnas y SfruirorM de Down. -

comparar las medias de las personas problema con sus
testigos, se encontró una diferencia significativa con valores
mayores de 8 y menores de gama globulinas en individuos
con SD. Ninguna diferencia con respecto al testigo se encontró en las concentraciones proteicas de madres cuyo hijo
presentó el SD. Sin embargo, en el grupo de los padres de
hijos con SD, se encontró una pequeña pero significativa
elevación de la fracción albúmina, mientras que las demás
fracciones proteicas no mostraron diferencias.
Al estudiar la influencia de la edad y sexo de los individuos sobre la concentración de proteínas (resultados no
mostrados), se encontró que en los sujetos con SD se incrementan con la edad la fracción albúmina y gama globulinas.
En su correspondiente grupo testigo se incrementó además
la fracción a2-globulina. En padres y madres de hijos con
SD no se encontró correlación entre su edad y las concentraciones proteicas. En el grupo testigo de madres se halló
un ligero incremento en la fracción 8. Con respecto al sexo,
tanto el grupo con SD como sus testigos, mostraron independencia entre la concentración de proteínas y este factor,
incluyendo el grupo de padres y madres.

DISCUSION
El hallazgo de que individuos con SD presentaron
disminución de la fracción sérica de gama globulinas, apoya
la idea de inmunodeficiencia humoral tal como ha sido
mencionada por Rundle et al. (1973). Por otro lado, en la
población estudiada se encontró un incremento de la fracción 8-globulina lo cual no concuerda con un estudio anterior (Rundle et al., 1973).
Uno de los principales problemas que se han tenido en
el análisis de proteínas asociado a SD es que en la mayoría
de los casos se han estudiado a individuos internados en
instituciones, esto por la facilidad de obtención de la muestra. Sin embargo, esto tiene el inconveniente de que en
muchas de estas instituciones hay infecciones endémicas
crónicas que modifican los niveles séricos de proteínas, en
especial los de las inmunoglobulinas (Avanzini et al., 1988).
Por esta razón, en este estudio no se incluyeron pacientes
institucionalizados.
Por otra parte, el hecho de que la fracción sérica de
albúmina se encontró incrementada en los padres cuyo hijo
tiene el SD no puede ser apoyado fuertemente debido al
tamaño del universo estudiado.
La interferencia que pudiera tener la edad y el sexo
sobre la concentración de proteínas no resultó de importancia y los incrementos con la edad en el grupo de individuos
con SD concuerdan con estudios previos (Kaldor &amp; Pitt,
1971). Asímismo, el sexo, al no presentar asociación con las
diferentes concentraciones de proteínas, confirma hallazgos
de otro trabajo (Escobar et al., 1979).

117

Cuadro L Niveles de seroprotefnas en individuos con Sfndrome Down y sus padres. [* düerencia significativa, P&gt;0.05).

Gnipos de F.studio

Prot.Tot.
( gldl)

Individuoo con S.D.
Testigo
Madres de Hijos con S.D.
Testigo
Padres de Hijos con S.D.
Testigo

651
6.64
658
6.80
6.75
6.66

PROTEINAS s E R I e A s (Medias aritméticas)
Alb6mina
cd Globulina ci2 Globulina 8 Globulina
(%)
(%)
(%)
(%)

±0.83
±059
±054
±054
±0.73
±0.43

35.27 ±231
34.15 ±1.66
3437 ±2.56
33.18 ±2.15
35.96*±2.61
34.11 ±2.21

Dado que en este estudio se utilizó una población
relativamente seleccionada: individuos con SD no institucionalizados y sin padecer infecciones crónicas ni agudas, y
asumiendo que los defectos inmunológicos asociados a este
síndrome son combinación de factores hereditarios y del
medio ambiente, se concluye que de hecho un defecto inmunológico (genético) está presente. El intento que aquí se
hiz.o de buscar algún factor seroproteico en padres y madres
de sujetos con SD capaz de servir como marcador de ries-

7.24
7.W
7.41
7.45
7.40
7.45

±0.84
±0.67
±1.14
±0.86
±1.03
±0.49

14.76 ±1.36
14.89 ±153
13.84 ±1.42
14.04 ±0.97
13.30 ±1.28
13.82 ±0.03

1551* ±158
14.07 ±0.46
15.62 ±1.67
1552 ±1.34
15.05 ±2.14
15.11 ±1.30

Gama Globulina
(%)

21.11• ±2.78
29.64 ±2.20
28.72 ±1.75
29.76 ±2.60
2850 ±2.09
29.47 ±2.07

go, tendría que valorarse posteriormente en estudios epidemiológicos que involucren una población más grande.

AGRADECIMIENTOS
Es un placer agradecer al Dr. Paul Richard Earl, por
su ayuda en la revisión del manuscrito. Asimismo, al LC.B.
Susana Vaca Sevilla, por su ayuda en la recolección de las
muestras sanguíneas.

LITERATURA CITADA
APPLETON, M.D., H.W. HART &amp; J. NEARY 1967. Physical studies on mongoloid serum gamma-globulins. Am. J. Ment
Defic. 71:465.

AVANZINI, M.A., T. SOBERSTROOM, M. WAHL, A. PLEBANI, G.R. BRUGIO &amp; LA. HANSON 1988. IgG subclass
deficiency in patients with Down's syndrome and aberrant hepatitis B vaccine response. Scand. J. Inmunol 28
(4):465-470.

BECKMAN INSTRUMENTS. 1972. Microwne Electrophoresis Manual Chapter 2 (A Microzone Method for Serum
Proteins). pp. 2.1-2.13. Fullerton, California.

BERTOTTO,A., S. CRUPI, C. ARNAGELI, R. GERLI, L MARINELI..I,A. A. VELARDI &amp; R. VACCAR0.1989. T-cell
response to anti-CD2 monoclonal anul&gt;odies in Down's syndrome. Scand. J. Inmunol 30 (1):39-44.
ESCOBAR, V., L.A. COREY, D. BIXLER, W.E. NANCE &amp; A. BIBGEL. 1979. The human X-chromosome and the levels
of serum inmunoglobulin M. Clin. Genet 15:221.

KALDOR, J. &amp; D. PITT. 1971. Down's syndrome and inmunoglobulins.J. Ment Defic. Res. 15:2.
WPEZ, V., A. MILLAR &amp; B.C. THULINE. 1973. Anbl&gt;ody deficiency in trisomy 12. Clin. Res. 15:2.
LOWRY, O.H., N.J. ROSENBROUGH,A.L. FARR &amp; R.J. RANDALL. 1951. Protein measurement with the folin phenol
reagent J. Biol Chem. 193:265.
NICHOLAS, W.J., H.S. CUCKLE, J.W. DAMON, K. NANCBARAL, D. ROYCTON, T. CHARD, J.W. BADRON, G.J.
KNIGHT, G.E. PALOMAKI &amp; J.A. CANIK. 1988. Maternal serum screening for Down's syndrome in early pregnancy.
Br. Med. J. 297 (6653):883-887.
NIE, N.B., C.B. BULL, J.G. JENKINS, K. STEINBRENNER &amp; D.H. BENT. 1975. Statistical Package for the Social
Sciences: SPSS. McGraw-Hill Co. USA, pp. 675.
NORGAARD, B., S.L. OLSEN, J. ARENDS, B. SVENSTRUP &amp; A. TABOR. 1990. Maternal serum markers in screening
for Down's syndrome. Clin. Genet 37:35-43.
RUNDLE, A.T., J. ATKINS &amp; B. CWTHIER.1973. Serum proteins in Down's syndrome. Dev.Med.Cbild.NeuroL 15:736.
STANLEY, L., E. NIR &amp; B.M. MOGILNER. 1975. T system inmunodeficiencyin Down's syndrome. Pedial 56:1.
SUTNICK, A.I., W.T. LONDON, B.S. BLUMBERG &amp; B.J. GERSTLEY. 1971. Suscepbl&gt;ility to le~emia; inmunologic
factors in Down's syndrome. J. Nat Cancer Inst 47:923.

�PUBLICACIONES BIOLOGICAS • F.CB./U.A.N.L., Mbdco, VoL4 No.,2. 118-123

CARACTERIZACION BIOQUIMICA PARCIAL DE LA
~-ENDOTOXINA DE GM-2 UNA NUEVA SUBESPECIE DE
Bacülus thuringiensis (n. subsp. coahuüensis)
MARIVEL GOMEZ-1REVIÑ01 &amp; LUIS J. GALAN-WONG1
RESUMEN
Se determinó la composición proteínica de la 6-endotoxina de Bacillus thuringiensis subesp. coahuilensis, y se
comparó con la de la subesp. morrisoni, con la que se relaciona por serología flagelar. Para la caractem.ación se
purificaron sus cristales en gradientes de NaBr, y se anal.i7.aron mediante métodos de solubiliz.ación y de separación de cromatograffa en columna para determinar el peso molecular de las fracciones que lo componen,
encontrándose que los cristales de la subesp. coahuilensis presentan una proteína con un peso molecular de
47 kD. Bajo un método de solubil.i7.ación más drástico se produjeron dos proteínas, una de 30 kD y otra más
pequeña de 20 kD ( ± 5 kD). Los análisis de los cristales de la subsp. morrisoni presentaron una proteína con un
peso molecular de 135 kD. Los bioensayos contra larvas de Aedes aegypti y Trichoplusia ni con B. thuringiensis
subesp. coahuilensis no presentaron mortalidad mientras que B. thuringiensis subsp. morrisoni fue tóxico en un
100% a larvas de T. ni utilizando 500 mg/ml de dieta. Se puede concluir que la 6-endotoxina de B. thuringiensis
subesp. coahuilensis es diferente a la a-endotoxina de B. thuringiensis subsp. morrisoni en cuanto a composición
de proteína y a la actividad tóxica para insectos.
Palabras Clave: Bacillus thuringiensis; Bacillus thuringiensis n. subesp. coahuilensis; a-Endotoxina; Control microbiano.
SUMMARY

The protein composition of the a-endotoxin of Bacillus thuringiensis subsp. coahuilensis was determined and
compared to subsp. morrisoni with which it related through flagellar serology. For their charactem.ation the
protein crystals were purified using NaBr gradients and different solubiliz.ation and chromatographic separation
methods. The molecular weight (MW) of the crystals of subsp. coahuilensis was 47 kD. This protein could be
resolved into two subunits employing a more drastic solubiliz.ation method, on of them having a MW of 30 kD
and a smaller one of 20 kD ( ± 5 kD). The crystals of the subsp. morrisoni contained a protein with a MW of
135 kD. Tne bioassays against Aedes aegypti. and Trichoplusia ni larvae using B. thuringiensis subsp. coahuilensis
crystals showed ~o mortality. B. thuringiensis subsp. morrisoni was 100 % toxic against T. ni larvae at a 500 mg/ml
diet level. It can be concluded that the a-endotoxin of B. thuringiensis subsp. coahuilensis is different from tbe
6-endotoxin of B. thuringiensis subsp. morrisoni in protein composition and insect toxicity.
Key Words: Bacillus thuringiensis; Bacillus thuringiensis n. subsp. coahuilensis; ~-Endotoxin; Microbial control

INTRODUCCION

El control microbiano de insectos plaga de importancia
agrícola, médica y forestal, provee en la actualidad de una
alternativa al uso excesivo de los insecticidas químicos, los
cuales han causado grandes daños ecológicos. Dentro del
control microbiano se ha destacado el uso de una bacteria
esporulada denominadaBacillus thuringiensis que se caracteri1.a por producir un cristal o cuerpo intracelular dentro

de las células, denominada también 6-endotoxina, el cual
presenta actividad bioinsecticida. Actualmente se han descrito numerosas cepas de B. thuringiensis, clasificadas dentro
de subespecies por serología flagelar, complementándosesu
identificación por pruebas bioquímicas (De Barjac &amp; Bonnefo~ 1973; De Barjac &amp; Frachon, 1990), sin embargo,
algunas cepas clasificadas dentro de la misma subsespecie
contienen proteínas diferentes en el cristal y diferencias en
cuanto a la toxicidad hacia la misma especie de insectos

Laboratorio de Microbiología Industrial y del Suelo, Departamento de Microbiología e Inmunología,
Facultad de Ciencias Biológicas, UAN.L., Apdo. Postal 2790, Monterrey, N.L, México. C.P. 64000.
1

GOMEZ-TREVIÑO &amp;: GALAN-WONG, kndotaxina de Baci1Jus thuringiensis subesp. coahuilmsis. -

119

E.U.A, todas depositadas en la colección de cepas del
Departamento de Microbiologfa e lnmunologfa de la Facultad de Ciencias Biológicas de la U.AN.L
Las cepas fueron conservadas por resiembras periódicas
cada tres meses en tubos de ensayo con agar nutritivo inclinado pH 7 (Merck), y mediante liofili7.ación en leche desnatada al 10 %; se mantuvieron en refrigeración a 4ºC. Se
real.i7.aron observaciones morfológicas de las relulas vegetativas, esporas y cristales de las diferentes cepas al microscopio de luz.
Medi~ de cultivo y condiciones de crecimiento. Para la
preparación del inóculo las cepas fueron activadas en tubos
con agar nutritivo inclinado durante 18-24 h a 30ºC, se
tomó una asada a partir de este y se inoculó a un matraz
con leche peptoni7.ada (Sheffield Products), el cual se mantuvo en agitación giratoria a 200 rpm durante 18-24 h a
MATERIALES Y METODOS
30º C, para después transferir un inóculo de 0.5% (v/v) al
medio de producción (leche peptoni7.ada, 10 gil; glucosa,
Bacterias madas. Las cepas de B. thuringiensis utilizadas en
5
gil; extracto de levadura, 2 gil; FeSO4 7H2O, ZnSO4
el presente trabajo fueron B. thuringiensis subesp.
7H
2 O, MnS04 H 2O, 0.02 gil e/u; y MgSO4 7H2O, 0.3 gil)
coahuilensis clave GM-2 (Galán-Wong et al., 1990), una
(Yamamoto
et al., 1983, Yamamoto &amp; Iizuka, 1983). El
cepa nativa aislada a partir de suelo agrícola de General
cultivo
puro
se
mantuvo en agitación giratoria a 250 rpm
Terán, N.L, México, y B. thuringiensis subesp. morrisoni,
durante
4872
h
a 30º C. Después de la lisis celular la mezB. thuringiensis subesp. kurstald, B. thuringiensis subesp.
cla
de
cristales
y
esporas fue recuperada por centrifugación
israelensis, proporcionadas por el Dr. Howard T. Dulmage
a
10,000
rpm
por
30 mina 4°C.
del Departamento de Agricultura de Weslaco, Texas,
Purificación de •~ cristales.
Una vez recuperados los cristales se resuspendieron en
NaCl lM y centrifugaron
(paso repetido 3 veces) y el
precipitado se resuspendi6en
agua destilada pH 7. Se transfirió a un embudo de separación y se agitó para formar
espuma, la cual se descartó
(paso repetido 8 a 10 veces).
Fmalmente los cristales se
purificaron por flotación
(Yamamoto &amp; Iizuka, 1983).
El aislamiento y recuperación de los cristales se realizó
por ultracentrifugación en
gradientes de densidad de
NaBr (30-36%) (Ang &amp; Nickerson, 1978) a 25,000 rpm
por 90 minu a 4º C. Las bandas resultantes se colectaron
mediante un fraccionador de
gradientes y se examinaron al
microscopio de luz. La muestra que contenía la banda de
los cristales se lavó con agua
Figura l. cone transversal del cuerpo de inclusión paraesporal de B. thuringiensis subesp.
destilada pH 7 y se concentró
coahuilensis rodeado por exomembranas (x 180,000).

(Padua et al., 1984). Esto ha llevado a real.i7.ar estudios dirigidos a caracteru:ar bioqulmicamente la fracción del cristal
producido por este microorganismo, que es donde radica la
principal toxicidad hacia los insectos así como otras actividades biológicas (Thomas &amp; Ellar, 1983).
El principal objetivo del presente trabajo fue determinar
la composición protéica y la toxicidad contra Aedes aegypti
y Trichoplusia ni de la 6-endotoxina de una nueva subespecie de B. thuringiensis designada coahuilensis, la cual tiene
como característica poseer un cuerpo intracelular con morfología rectangular rodeada por exomembranas. Además se
compararó su constitucion con la a-endotoxina de B.
thuringiensis subesp. morrisoni serotipo H 8a8b con la que
cruza serológicamente.

t

�120 -

GOMEZ-TREVIÑO&amp; GALAN-WONG, 6&lt;ndolaxina de Bacillus thuringifflsi.ssubesp. coahuiJensis. -

PUBLICACIONES 8/0LOGICAS, F.C.B.flJ.A.N.L Vol.6(2), 1992

por centrifugación a 30,000 rpm por 30 minutos a 4ºC.
Se determinó el porciento de larvas muertas a los 7 dfas
Después se dializó oontra agua destilada, se liofilizó y se
utimando dosis de 500 y 50 mg/ml y 25 larvas por dos~
guardó a -20º e para su uso posterior.
(Yamamoto &amp; McLaughlin, 1981).
Solubilizaci6n de los cristales. Los cristales purificados de
las cepas de B. thuringiensis subesp. coahuilensis, subesp.
RESULTADOS
mo7ri,soni, subesp. kurstaki y subesp. israelensis fueron disueltos en 2-mercaptoetanol 2% NaOH 2N pH 10 (trataObservación morfólogica. La cepa de B. thuringiensis submiento A) y centrifugados a 30,000 rpm por 30 min, posteesp. coahuilensis clave GM-2 aislada de suelo agrícola de
riormente el sobrenadantese pasó a través de una oolumna
General Terán N.L, México, presenta en su morfología
de Sephacryl S-300 (25 x 90 cm) equiborada con solución
macroscópica cuando se cultiva en agar nutritivo colonias
amortiguadora Tris-Ha 50 mM a pH 8 con 0.1% de 2planas con borde escasamente filamentoso de un color
mercaptoetanol y EDTA lmM. En todos los casos, las
blanco grisáceo sin pigmentaa&lt;&gt;n, sin embargo, en agar
fracciones eluidas se recuperaron a 4º C con un colector de
yema de huevo presenta pigmentació rosácea. En su morfofracciones y se determinó su absorbancia a 280 nm (Yalogía microscópica presenta células de forma bacilar, flagemamoto &amp; McLaughlin, 1981). La oolumna fue previamente
lación perftrica, Gram positivas, con una espora ovoide
calibrada con proteínas de peso molecular conocido (Sigma;
subterminal y con la caracterfstica principal de presentar un
alcohol deshidrogenasa 150 kD, albúmina de suero bovino
cristal de forma rectangular rodeado por exomembranas
66,000 D, anhidrasa carbonica 29 kD.
(Fig. 1).
Además de la solubili1.ación en A se probaron para soluCaracteriz.ación bioquímica de las toxinas. Para determinar
bilil.ación de los cristales de B. thuringiensis subesp.
la composición de porteínas de la inclusión de las diferentes
coahuilensis los siguientes med~os: B) 2-mercaptoetanol2%,
subespecies que se utilizaron en este trabajo, se realiz.aron
diferentes tratamientos de solubilización. Cuando los cristaNaOH 2N pH 11; C) 2-mercaptoetanol 2%, NaOH 2N
les de B. thuringiensis subesp. coahuilensis fueron tratados
pH 11 / 2h; D) 2-mercaptoetanol 4%, NaOH 2N pH 10;
con 2-mercaptoetanol al 2% pH 10 con NaOH 2N (A), no
E) 2-mercaptoetanol 2%, KOH 0.lM pH 11; F) 2-mercapse logró una completa solubilización, ya las observaciones
toetanol 2%, SOS 1%, DTT 0.05 M, NaOH 2N pH 12; y
G) 2-mercaptoetanol 2%, SDS 1%, NaOH 2N pH 10. Exal microscopio de luz mostraron la presencia de algunos
cristales. Con este método se obtuvo una sola proteína con
cepto para el tratamiento G, todas las muestras fueron
un peso molecular de 47 kDa durante la cromatografia (Fig.
sometidas a cromatografía de exclusión molecular en una
columna de Sephacryl S300 (1.5 x 40
cm). En cada caso se realiz.aron
observaciones al microscopio de luz
para verificar la disolución de la
inclusión.
0.3
Bioemayos. La determinación de la
actividad tóxica de los cristales de
las cepas de B. thuringiensis subesp.
coahuilensis, subesp. morrisoni, y
subesp. israelensis se realizó mediante bioensayos contra larvas en el
ee 0.2
cuarto estadio del mosquito A.
aegypti y contra larvas del ler. estadio del T. ni (WHO, 1981, Yamamo- fa
Solub. en ( B)
to &amp; McLaughlin, 1981). Los reci- &lt;
0.1
pientes se incubaron a 30º C en un
cuarto con 50-60 % HR, y se de-terminó el porciento de larvas muertas
Solub. en ( A)
a las 24-48 h. Los bioensayos se
··•"
realiz.aron por triplicado.
Los bioensayos contra larvas
o ......,.-.---.---.----.-------.---.--,.---.---.----.-------.---.-.---.---.---r-~~480490500510520530540550560 570580590600610620630640650660
neonatas de T. ni se reamaron con
Volwnen de elucion (mi)
los cristales de las cepas de B.
thuringiensis sub-esp. coahuilensis,
subesp. morrisoni y subesp. kurstald. Figura 2. Filtración en gel (Sephacryl S-300, 25x90 cm) de cristales de B.
thuringiensis subesp. coahuilensis disueltos en A y G (ver Métodos).

0.3

Subesp. monisonl
Subes¡&gt;. lsraelensls - - - Subesp. kurstald

i------. .

i
i
¡
¡
/
/

i

0.1

________
O

i
i

;i

\
i
\
\
i.
i'

\

i.
i

--

t\' ,,.___,,,..

50 100 150 200 250 300 350 400 450 500 550 600 650 700

Volumen de eluclon (mi)

Figura 3. Filtración en gel (Sephacryl S-300, 2.5x90 cm) de cristales de 3 subesp. de
B. thuringiensis, disueltos en A (ver Métodos).

2). Para las subespecies morrisoni se obtuvo una proteína de
135 kD dalton, para kurstaki una de 135 kD y otra de
65 kD y para israelensis una de 64 kD (Fig. 3). Con las tres
últimas cepas sí se obtuvo una completa solubilización de
las inclusiones con el tratamiento A.
Otros tratamientos de solubilización para B. thuringiensis
subesp. coahuilensis a base de mercaptoetanol a diferentes
pH con NaOH o KOH resultaron en la obtención de una
sola proteína con un peso molecular de 47 kD. Para la solu-

121

bilización completa de los cristales
de la subesp. coahuilensis se utilii.aron dos tratamientos más fuertes
usando 2-mercaptoetanol al 2% a
pH 10 con NaOH 2N y 1% de
SDS (F) y otro con 1% de SDS,
0.05 de DTT a pH 12 con NaOH
2N (G). Con ambos tratamientos
se obtuvieron dos proteínas con
pesos moleculares de 30 kD y 20
kD ( ± 5 kD) respectivamente (Fig.
2), aunque sin lograr una solubilii.ación completa de las inclusiones.
Bioeosayos. Los bioensayos realil.ados con cristales de B. thuringiensis
subesp. coahuilensis, contra larvas
del cuarto estadio de A. aegypti
demostraron un efecto nulo en la
viabilidad de los insectos, aún
cuando se probaron dosis más
altas de 500 µg/ml, resultados
negativos fueron tambien observados para B. thuringiensis subesp.
morrisoni, mientras que para B.
thuringiensis subesp. israelensis se
obtuvo una mortalidad de 92% con

una dosis de 30 ng/mL
Los bioensayos efectuados contra larvas de T. ni de las
cepas de B. thuringiensis subesp. coahuilensis, subesp.
morrisoni, y subesp. kurstaki se realiz.aron a una sola dosis
de 500 µg/ml y se encontró 100% de mortalidad para la
subsp. morrisoni y kurstald, mientras que para la subesp.
coahuilensis se encontraron resultados negativos.
DISCUSION Y CONCLUSIONES

i

Figura 4. Cuerpos de inclusión paraesporal de B. lhuringiensis subesp. morrisoni. Tinción negativa (19,500 x).

B. thuringiensis denominada GM-2 fue reportada
Galán- Wonget al. (1982). F.sta cepa presenta como
característica principal un cristal de forma rectangular, diferente a los reportados en la literatura (Arroyo, 1982), y en 1990 se reportó como una subespecie de B. thuringiensis denominada GM-2 (n. subesp
coahuilensis) (Galán-Wong 1990). F.s importante
hacer notar que en 1983, Krieg et al. reportaron una
nueva subespecie de B. thuringiensis denominada
tenebrionis y en 1986, Hernstadt et al. reportó también otra subespecie nueva de B. thuringiensis denominada san diego. Ambas son cepas tóxicas para
coleópteros y presentan un cristal de forma similar
a B. thuringiensis subesp. coahuilensis.
De acuerdo a la identificación serológica, B.
thuringiensis subesp. coahuilensis Cl1l1.a con B.
thuringiensis subesp. monisoni serotipo H 8a8b, sin

�122 -

GOMEZ-TREVIÑO&amp; GALAN•WONG, kndoú»dna de BaciJJus thurin~-1,ap.

PUBLICACIONES BIOLOGJCAS, F.CB./U.A.N.L Vol.6(2), 1992

Cuadro l. Desarrollo de los aislamientos de B. thuringiensis del serotipo H 8a8b.
CEPAS
Descubridor
Fuente de aislamiento
Lugar
Afio
Toxicidad

morrisoni
Norris

Anagasta sp.
Escocia
1963
Lepidópteros

san diego
Hermstadt et al.

PG-14

GM-2

B1256-82

Padua et al.
Suelo
Filipinas
1982
Mosquitos

Galán et al.
Suelo
Mtxico
1982
ND

Krieg et aL
Ten.ebrio moütor ND

embargo, con respecto a las pruebas bioquímicas se observaron diferencias en cuanto a la presencia o utilización de:
arginina dehidrolasa, salicina, sacarosa, pigmentación rosácea de la colonia en agar yema de huevo, así como en hidrólisis de la gelatina (Galán-Wong, 1990). Otra diferencia
entre la subesp. coahuilensis y la subesp. morrisoni es el
cristal característico de forma bipiramidalque presenta esta
última (Fig. 4), con el encontrado para la subsp.
coahuilensis que es de forma rectangular rodeado por exomembranas (Fig. 1).
·
Al tratar de establecer una comparación más estrecha
entre B. thuringiensis subesp. coahuilensis y B. thuringiensis
subesp. morrisoni se determinó la composición de proteínas
de la ~ -endotoxina de ambas cepas, así como de la subesp.
kurstaki tóxica para lepidópteros y la subesp. israelensis
tóxica para dípteros.
El cristal de B. thuringiensis subesp. coahuilensis resultó
muy poco soluble al tratamiento mediante el cual la mayoría de los cristales de B. thuringiensis se solubiliz.an, probabalemente ésto se debe a la presencia de las exomembranas
rodean el cristal Por otra parte se encontró que al someterlos con el tratamiento de 2-mercaptoetanol al 2%, pH 10.0
con NaOH 2N el cristal presenta una sola proteína con un
peso molecular de 47 kD. Sin embargo, cuando se utilizaron
agentes como DTI o SOS se observaron dos proteínas, una
de 30 kD y otra más pequeña de 20 kD. Estas dos proteínas hl&gt;eradas por estos tratamientos pueden ser el producto
del rompimiento de la proteína de 47 kDa obtenida con el
tratamiento convencional y en los tratamientos B - E.
En cuanto a las demás subesp. de B. thuringiensis, para
morrisoni se encontró una sola proteína de 135 k.D, para
israelensis una de 64 kD, para kursta/a dos proteínas, una de
135 kD y otra de 65 kD; estos resultados son muy similares
a los reportados por Yamamoto (1983) y Yamamoto y McLaughlin (1981).
Con respecto a la actividad tóxica de B. thuringiensis subesp. coahuilensis, ésta fue nula cuando se utiliz.aron tanto
cristales enteros como solubili7.ados contra larvas de
A. aegypti y T. ni. Para la subesp. momsoni también se encontró una ausencia de actividad tóxica para A. aegypti,
mientras que para T. ni ésta sí presentó un 100% de morta-

Alemania
1983
Coleópteros

E.U.A
1986
Coleópteros

lidad. Los resultados de toxicidad obtenida para
B. thuringiensis subsp. coahuilensis contra T. ni de 0% de
mortalidad concuerdan con lo reportado en la literatura, ya
que con ninguno de los tratamientos de solubiliz.aciónse encontró una proteína de 135 kD, la cual en 1983 Yamamoto
e Iisuka reportan como una proteína tóxica para larvas de
lepidópteros. En 1983 Yamamoto et al., aislaron una proteína de 25 kD a partir de una proteína de 28 kD con una
actividad contra A. aegypti (Davison &amp; Yamamoto, 1984;
Yamamoto et al., 1983). Para este experimento se encontraron dos proteínas con un peso molecular cercano al reportado por ellos, sin embargo no presentaron una actividad
tóxica para A aegypti.
Los bioensayos realiz.ados con la subsp. israelensis y
kurstaki fueron con la finalidad de usar cepas testigo que
fueran efectivas contra A. aegypti y T. ni respectivamente.
B. thuringiensis subesp. coahuüensis corresponde serológicamente al serotipo H 8a8b subesp. morrisoni. En el Cuadro 1 se observan ~ diferentes cepas que corresponden a
este serotipo que debido a su amplia diversidad en cuanto
a toxicidad para diferentes insectos tales como lepidópteros,
dípteros y coleópteros, resultan hoy en día altamente interesantes.
En 1987 Krieg et al., proponen que de acuerdo al rango
de hospedero B. thuringiensis serotipo H 8a8b subesp.
morrisoni se divide en tres patotipos: A, B y C.
B. thuringiensis subesp. coahuilensis podría incluirse como
una cepa tóxica dentro de este serotipo, diferente a los
patotipos descritos, agregando la presencia de un cristal
rectangular rodeado por exomembranas, y una serie de
diferencias en pruebas bioquímicas, así como en su composición bioquímica. La subesp. tenebrionis y san diego presentan un cristal de morfología parecida a la subsp.
coahuilensis y presentan toxocidad contra coleópteros, sin
embargo, la subesp. coahuilensis no presenta toxicidad para
estos los insectos (comunicacion personal de A Martínez).
En 1987, Thiery remarca que la preparación de los cristales es de importancia fundamental para determinar el
potencial larvicida de cada polipéptido. Existen tres factores
que contnouyen a la potencia de la ~-endotoxina de
B. thuringiensis: el origen de la toxina (cepa), la habilidad

del jugo intestinal para disolver los cristales y la suscepuoilidad intrfnseca del insecto a la toxina (Jaquet et al., 1987).
Estos factores podrfan estar interfiriendo con la ~-endotoxina de B. thuringiensis subesp. coahuilensis para que resulte
tóxica a los insectOS probados, aunque no se descarta la
, posibilidad de pueda presentar toxicidad para otros insectos
no examinados hasta este momento.

~ - 123

AGRADECIMIENTOS

Este proyecto de Investigación fue financiado en parte
por el Centro Internacional de Biologfa Molecular y Celular
AC., Monterrey, N.L, México. y por la Secretarla de Educación P6blica, Subdirección de Investigación Científica,
México, D.F.
Los autores agradecen al M.C. Enrique Ramfrez Bon del
Departamento de Microscopía Electrónica de la Fac. de
Medicina de la U.AN.L por su colaboración.

LITERATURA CITADA
ANG B.J. &amp; K.w. NICKERSON 1978. Purificatio~ of the protein crystal from Bacillus thuringiensis by wnal gradient centrifugation. AppL Environ. MicrobioL 36:625-626.
ARROYO MATA, R. 1982. Producción de bioinsecticida de medio con almidón usando Bacillus thuringiensis GM-2
Facultad de Ciencias Biologicas, U.AN.L. México (tesis inedita).
DAVISON, E.W. &amp; T. YAMAMOTO 1984. Isolation and toxic component from the crystal of Bacillus thuringiensis var.
israelensis. Curr. MicrobioL 11:171-174. 74.
DE BARJAC, H. 1990. Collection de Souches de Bacillus thuringiensis. Centre de Referensces pour Bacillus thuringiensis
de L'Organi7.ation Intemationale de Lutte Biologique. Institute Pasteur. France.
DE BARJAC, H. &amp; A. BONNEFOI 1973. Classification of Bacillus thuringiensis. Entomophaga 18:5-17.
DE BARJAC, H. &amp; E. FRACHON 1990. Classification of !Jacillus thuringiensis. Entomophaga 35:233-240.
DULMAGE, H.T. &amp; K. AIZAWA 1982. Distnoution of Bacülus thuringiensis in nature. Microbial and viral pesticides. Chapter 4, Edouard Krustak. Ed. Marcel Dekker, Inc. NewYork and Basel 200-237.
GALAN-WONG,W., C. RODRIGUEZ-PADILLA,R. TAMEZ-GUERRA,M.GOMEZ-TREVINO&amp;B.T. DULMAGE.1990.
GM-2 A new subspecies of Bacülus thuringiensis n. subsp coahuilensis with an unusualform of parasporal inclusion body.
Publicaciones Biológicas, F.C.B.-U.AN.L., México. 4:53-58.
HERNSTANDT, C., G.G. SOARES., E.R. WILCOX. &amp; D.L. EDWARS 1986. A new strain of Bacillus thuringiensis with
activity against coleopteran insects. Biotechnology 4:305-308.
JAQUET, F., R. HUTrER. &amp; P. LUTHY 1987. Sepcificity of Bacillus thuringiensis ~-endotoxin. AppL Environ. MicrobioL53:500-504.
KRIEG, V.A., A.M. HUGER., G.A. LANGENBRUCH. &amp; W. SCHNETIER 1983. Bacillus thuringiensis var. tenebrionis: Ein
neuer, gegentber ven von coleopteren wisksamer pathotyp. Z Ang.Ent 96:500-508.
KRIEG, V.A., W. SCHNETIER., A.M. HUGER. &amp; G.A. LANGERBRUCH. 1987. Bacillus thuringiensis subsp. tenebrionis,
strain BI 256-82: A third pathotype within the H-serotype 8a8b. System AppLMicrobial 9:138-141.
PADUA, LE., M. OHBA. &amp; K. AIZAWA. 1984. Isolation of a BaciJlus thuringiensis strain (serotype 8a8b) highly and
selectively toxic against mosquito larvae. J. Invertebr. Pathol44:12-17.
THIERY, I. 1987. Similarities between crystal protein subunitis of Bacillus thuringiensis strain 1884 serotype H 14 and
strainPG-14 serotype H 8a8b and their relationship with mosquitocidal activity. Ann. Inst Pasteur. 138:457-470.
THOMAS, W.E. &amp; D.J. ELLAR. 1983. Bacillus thuringiensisvar. israelensis crystal d-endotoxin: Effects on insect and mammalian cells in vitro and in vivo. J. Cell Sci60:181-197.
WHO 1981. Annex 5, Tropical diseases. World Health Organi1.ation, Res. RptVEC-SWG (5)/81-3.
YAMAMOTO, T. 1983. Identification of entomocidal toxins of BacilJus thuringiensis by higb perfomance liquid chromatography. J. Gen. MicrobioL 129: 2595-2603.
YAMAMOTO, T., J.A. GARCIA. &amp; B.T. DULMAGE 1983. Inmunologicalproperties of entomocidal protein of Bacillus
thuringiensis and its insecticida! activity. J. lnvertebr. Pathol 41:122-130.
YAMAMOTO, T. &amp; T. IIZUKA 1983. Two types of entomocidal toxins in the parasporal crystal of Bacillus thuringiensis
subsp. /rurstaki. Arch. Biochem. Biophys. 227:233-241.
YAMAMOTO, T., T. IIZUKA, &amp; J.N. ARONSON 1983. Mosquitocidal protein of Bacillus thuringiensis subsp. israelensis:
ldentification and partial isolation of the protein. Curr.MicrobioL 9:279-284.
YAMAMOTO, T. &amp; R.E. McLAUGHLIN. 1981. Isolation of a protein from the parasporal crystal of Bacillus thuringiensis
var. kurstaki toxic to the mosquito larva Aedes taeniorhynchus. Biochem. Biophys. Commun. 103:414-421.

�PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.C.B./UA.N.L., México, Vol.6, No.2, 124-132

LISTA REVISADA DE LOS PECES MARINOS COSTEROS DE
NAYARIT, MEXICO
MARIA ELENA GARCIA-RAMIREZ1 &amp; MARIA DE LOURDES LOZANO-VIIAN0 1
RESUMEN
Los trabajos sobre la ictiofauna marina del Pacífico Mexicano con mención específica al Estado de Nayarit,

son escasos. Este estudio tiene como objetivo elaborar una lista ictiofaunística actualiz.ada de algunas localidades
del las costas del Estado. Se incluye una lista de especies en las que se sumarizan las registradas en literatura,
incluyendo las Islas Marías, totaliz.ando 55 familias, 117 géneros, 149 especies (28 indeterminadas). Se reáliz.aron
9 colectas, de las cuales 3 fueron de arrastres a diferentes profundidades, efectuados por el B/O Puma, Instituto
de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM; 2 en un barco camaronero y el resto se efectuaron sobre la línea
costera, en 4 localidades. Se colectaron un total de 828 ejemplares representando 37 familias, 75 generos, 94
especies (16 indeterminadas); 67 se reportan como nuevos registros para las costas de Nayarit, México.
Palabras Clave: Peces marinos; Océano Pacífico; Nayarit; México-

SUMMARY
Toe studies on coastal marine fishes of the Mexican Pacific Ocean witb specific mention for the State of Nayarit
are scarce. Toe main objective of this study was to elaborate an actualized checklist of tbe coastal ichthyofauna
of this area. Nine collections were made, 3 of them were draggins from the B/O El Puma, of the Instituto de
Ciencias del Mar y Limnología, UNAM; 2 from shrimp-fishing boats, and the otber 4 from the sbore line.
Specimens collected were 828, representing 37 families, 75 genera, 94 species (16 unidentified); 67 of them
represent new records for the coastal fish fauna from Nayarit, México. lncluded is a list with species from this
paper plus those from literature, includinglslas Marías, and summarizes 55 families, 117 genera, 149 species (28
unidentified).
Key words: Marine fishes; Costal fishes; Pacific Ocean; Nayarit; Mexico.

INTRODUCCION
Los trabajos ictiofaunísticos en la costa del Pacífico Mexicano son limitados y, en particular, para el estado de Nayarit Al hacer una revisión bibliográfica se encontró en la
literatura sólo un trabajo para San Bias, Nayarit, por Dawson (1968), donde se registra Microdesmus dorsipunctatus.
Algunos autores mencionan a las Islas Marías, Nayarit
Loz.ano et al. (1988) enlista 37 especies para las costas de
la Isla María Madre; Jordan y Evermann (1886) citan a

Mulloidichthys dentatus ( =Upeneusdentatus =Pseudopeneus
dentatus), Evoplites viridis (Lutjanus viridis), Chlorichthys
lucassanus (=Thalassoma lucasamum), Gobiesox erythrops
(=Arcos erythrops) y Ophwblennius steindachneri; Brock
(1938) registró Halichoeres nicho/si y Zanclus comutus
( =Z. canescens) de la Isla Cleofas; y para las Islas Marías:
Pseudogramma thaumasium, Cirrhitichthys coralücola,

Acanthuros triostegus, Elotris picta, Gymneleotris seminuda,
Enneapterigi,us storeyae ( =Axoclinus storeyae) por Brock
(1943); Evermann (1898) cita Agonostomus monticola
( =A. nasutus); Hubbs (1952) descnbió una subespecie
Parac/inus mexicanus cleophensis; Briggs (1951) descubrió
Arcos superoculus de las Islas Marías, que posteriormente
Briggs (1955) lo sinonimizó con Arcos erythrops, además
incluye a Tomicodon eos eos; Springer (1958) registró
Malacoctenus hubbsi poyporosus; Briggs (1960) menciona
Gobiesox sp.; Rosenblatt y Parr (1%9) descnbieron dos
nuevas especies Paraclinus stephenesi de María Magdalena
y Paraclinus tanygnathus de las Islas Marías; Rosenblatt y
Hobson (1%9) mencionanaron a Scarus africanus
( =Callyodon afri.canus); Dawson (1974) a Clarkichthys
büineatus; y SIC (1976)Alopias supercilwsus, Mulloidichthys
dentatus, Labrisomus dentriticus y Mono/ene asaedai. El
resto de los trabajos con especies marinas del Pacífico,

GARCIA-RAMIREZ &amp; LOZANO-VILANO, P~ces 11ll1TUU)¡f costeros de Nayaril, Mbáal. -

mencionan rangos amplios de distnbución, sin mencionar
especfficamente localidades, tales como: Castro Aguirre et
al. (1970); otros mencionan el Mar de Cortéz (o Golfo de
california) y hacen referencia a los estados de Baja California y Baja California Sur, Sonora y Sinaloa como ~tr~Aguirre (1976), Miller y Lea (1972), Thomson y Mckibbm,
(1978), Toomsonet al., (1979), Burgess y Axelrod (1984) y

Ictiología, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Apdo.
Postal 425, San Nicolás de los Gana, N.L, México. C.P. 66450.

Van der Heiden y Findley (1988).

MATERIALES Y METODOS

El área de estudio se ubicó entre los 21° 00' y 21º 50'
N y 105º 10' y 106º 53' O. El material {ctico se obtuvo de
las siguientes localidades (Fig. 1): !-Arrastre 86-1, 21° 23'
7• N y 105º 21' 2" O; 2- Arrastre
86-2, 21º 15' 4" N y 105º 16'
O; 3- Arrastre 86-3, 21° 17' 81 N
y 105º 15' 9" O, todos frente a
costas de Nayarit, 15 Octubre
1986; ~ Aticama San Bias, 11-14
Agosto 1983; S- Akededores de
San Bias (Aticama) Piedra de
Elefante, 11-14 Agosto 1983; 6Chacala San Bias (7:00 AM) 2 mi
mar adentro, 29 Noviembre 1984 y
7- Chacala San Bias (1:25 am)
Barco Camaronero (Prof. 18 Bra_ _.... i.as) 29 Noviembre 1985; 8- Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias,
21º30' - - - 20-24 Oct 1989 y 9- Costas de Nayarit 2 Km O de Sta. Cruz, San
Bias, 17 Octubr~ 1990. En ellas se
obtuvieron828 ejemplares repartidos en 37 familias, 75 géneros, 94
especies (16 indeterminadas). El
1
material se encuentra depositado
en el Laboratorio de Ictiología,
Facultad de Ciencias Biológicas,
U.AN.L
Las artes de pesca utiliz.adas
3
fueron chinchorro de 3 m y red de
arrastre. El material fue fijado de
acuerdo al método de Hall et al.
2
(1962). En el arreglo sistemático
de las especies se sigue el criterio
de Greenwood et al. (1966).
El orden de la presentación
para cada taxón, es: Nombre cientifico; IM = Islas Marías, CN =
Costas de Nayarit, RL = Registro
de literatura; para los nuevos registros (NR), se agrega Material
Examinado (incluye las siglas
UANL, número de catálogo, entre
paréntesis, el número de ejemplares y las tallas mínima y máxima
21º00' L _________________,c.._ _ _- t de longitud patrón; y la localidad

s•

•

•

•

~

105º20'
1 Laboratorio de

125

105º

Figura l . Mapa de la Costa de Nayarit, México, mostrando las localidades de recolección (para nombre y Iocaliz.áción exacta ver Métodos). Recuadro: Islas Marías.

de colecta) y Distribución General

�126 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB./U.A.N.L Vol.6(2), 1992

RESULTADOS
LISTA ICTIOFAUNISTICA REVISADA
FAMILIA: Orectolobidae

Ginglymostoma cirratum (Bonnaterre). IM, RL
.

FAMILIA:Alopüdae

Alopias superciliosus (Lowe). IM, RL
FAMILIA:Rhinobatidae

Rhinobatos glaucosti.gma (Jordan y Gilbert). CN, NR
Material examinado:UANL 10229 (6:307-316 mm LP)
Arrastre 86-2, 21°15'04• N y 105°16'05" O; UANL 10248
(2: 155-240 mm LP) Arrastre 86-3, 21º17'08" N y 105º15'
09" O, ambas frente a costas de Nayarit; UANL 10293
(1:165 mm LP) Aticama San Bias; UANL 10330 (6:170-260
mm LP) Cbacala San Bias (7:00) 2 Millas Mar adentro.
Distribución: Baja California a Ecuador.
FAMILIA: Myliobatidae
Aetobatus narinari (Euphrasen). CN, NR
Material examinado: UANL 10365 (1:222 mm Longitud de
Disco) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución :Ambas Costas de América, en el Pacífico de
california a Panamá.
FAMILIA: Elopidae
E/ops affinis Reyan. CN, NR
Material examinado: UANL 10261 (3:288-290 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Norte del Golfo de California a Costas de
Perú.
FAMILIA: Albulidae
A/bula vulpes (Linnaeus). CN, NR
Material examinado: UANL 10341 (1:240 mm LP) Chacala,
San Bias (1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18 brazas).
Distribución: Ambas Costas de América, Pacífico de San
Diego a Panamá.
Albula cf.nemoptera CN
Material examinado: UANL 10331 (1:155 mm LP) Chacala
San Bias (7:00 AM) 2 Millas Mar adentro.
FAMILIA: Muraenidae
Gymnothorax castaneus (Jordan y Gilbert). CN, NR
Material examinado: UANL 10294 (1:705 mm LT) Aticama, San Bias.
Distribución: De Norte de Sonora, Puerto Lobos, Baja
california al Norte de San Felipe al Sur de Panamá.
Gymnothorax sp. CN
Material examinado: UANL 10342 (6:478-645 mm LP)
Chacala, San Bias (1:25 AM) Barco camaronero (Prof. 18
brazas).
Muraena lentiginosum Jenyns. IM, RL

Uropterygius cf_ xanthopterus IM, RL

FAMILIA: Ophichtidae
Ophichthus sp. CN
Material examinado: UANL 10343 (1:725 mm LP) Chacala

GARCIA-RAM/REZ &amp; LOZ-AN~VILANO, Peca marinos costeros de Nayaril, Mtxico. -

San Bias (1:25 AM) Barco camaronero (Prof. 18 bra7.3S).
Myrichlhys macu/osus (Cuvier). 1M, RL
FAMILIA: Qupeidae
Opisthonema medirastre Berry y Barrett CN, NR
Material examinado: UANL 10271 (7:115.4-135.9 mm LP)
Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL 10357
(1:143.8 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta.
Cruz, San Bias.
Distribución: Golfo de California a Perú.
P/iosteostoma lulipinnis (Jordan y Gilbert). CN, NR
Material examinado: UANL 10320 (13: 104.3-163.6 mm LP)
Alrrededores de San Bias (Aticama) Piedra .de Elefante;
UANL 10262 (2:154.0-160.0 mm LP) Sta. Cruz 12 Km O
Aticama, San Bias; UANL 10358 (18:45-125 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Mazatlán a costas de Colombia.
FAMILIA: Engraulidae
Anchoa lucida (Jordan y Gilbert). CN, NR
Material examinado: UANL 10295 (3:85.3-105.6 mm LP)
Aticama, San Bias.
Distribución: De Boca del Río Yaqui a Golfo de california
a Ecuador.
FAMILIA:Synodontidae
Synodus lucwceps (Ayres) CN, NR
Material examinado: UANL 10230 (1:240 mm LP) Arrastre
86-2, 21 º 15'04" N y 105º 16'05" O Frente a costas de Nayarit; UANL 10332 (1:182 mm LP) Chacala San Bias (7:00
am) 2 mi Mar adentro.
Distribución: San Fmcisco, calif.,U.S.A a Guaymas, Sonora.
Synodus sci.tu/iceps Jordan y Gilbert CN, NR
Material examinado: UANL 10202 (5:200-340 mm LP)
Arrastre 86-01, 21º23'07" N y 105º21'02" O, Frente a cos•
tas de Nayarit
Disbibucióo: Boca del Río Colorado, Rfo Presidio, Sinaloa
y Mar Muerto en Chiapas.
FAMILIA:Arüdae
Arius sp. CN
Material examinado: UANL 10264 (4:110.9-123.4 mm LP)
Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; (6: 185-250 mm LP)
Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Netuma platypogon (Güntber). CN, NR
Material examinado: UANL 10263 (1:170 mm LP) CostaS
de Nayarit 2 Km si O de Sta. Cruz, San Bias.
Disbibuclón: Desde Maz.atlán, Sinaloa a Panamá.
Bagre panamensis ( Gill). CN NR
Material examinado: UANL 10231 (2:304-305 mm LP)
Arrastre 86-2, 21º15'04" N y 105º16'05" O; UANL 10249
(2: 295-305 mm LP) Arrastre 86-3, 21 º 17'08"N y 105º 15'
09" O, ambos frente a costas de NayariL
Distribución: Río Colorado, Sonora; Mar Muerto, Chiapas.
FAMILIA: Gobiesocidae
Arcos erylhrops (Jordan y Gilbert). IM, RL

Gobiesox et. schultzi IM, RL
Gobiesox sp. IM, RL
Tomicodon eos eos Briggs. IM, RL
Tomicodon sp. IM, RL
FAMILIA: &amp;ocoetidae.

Cypselurus callopterus (Güntber). CN, NR
Material examinado: UANL 10360 (2:1727-188.2 mm LP)
costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: De Acapulco, Gro. a las costas de Panamá.
Hyporhamphus unifasciatus (Ranzani). IM, RL
FAMILIA: Belonidae
1ylosurus crocodilus (Perón y Lesueur). CN, NR
Material examinado: UANL 10361 (3:590-595 mm LP)
Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Cabo San Lucas y Mai.atlán hasta Panamá.
FAMILIA: Atheriinidae
Atherinopsis sp. IM, RL
FAMILIA: Holocentridae
Sargocentron suborbitalis (Gill). IM, RL
FAMILIA: Fistularidae
Fistularia petimba Lacépéde. IM, RL
FAMILIA: Scorpaenidae
Scorpaena mystes Jordan y Starks. IM, CN, RL
Scopaenodes xyris (Jordan y Gilbert), IM, RL
FAMILIA: Triglidae
Prionotus quiescens (Jordan y Bollman). CN, NR
Material examinado: UANL 10215 (4:101.3-111.4 mm LP)
Arrastre 86-01, 21º23'07" N y 105º21'02" O, frente a costas
de Nayarit; UANL 10345 (3: 125.5-128.0 mm LP) Chacala,
San Bias (1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18 brazas).
Distribución: Costas del Golfo de California al Sur de Perú.
Prionotus sp. CN
Material examinado: UANL 10216 (7:180-195 mm LP)
Arrastre 86-01, 21º23'07" N y 105º21'02" O; UANL 10232
(1:100 mm LP) Arrastre 86-2, 21 º 15'04" N y 105º 16'05" O;
UANL 10250 (8:95-160 mm LP) Arrastre 86-3, 21º17'08"
N y 105º 15'09" O, las tres frente a costas de Nayarit
FAMILIA: Centropomidae
Centropomus nigriscens Günther. CN, NR
Material examinado: UANL 10296 (1:74.3 mm LP) Aticama, San Bias.
Distribución: Costas de Baja california al Norte de Perú.
Centropomus robalito Jordan y Gilbert CN, NR
Material examinado: UANL 10251 (4:162-207 mm LP)
Arrastre 86-3, 21º 17'08" N y 105º 15'09" O, frente a costas
de Nayarit; UANL 10297 (1:223 mm LP) Aticama, San
Bias; UANL 10362 (3:183-195 mm LP) Costas de Nayarit
12 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Disbibución: De Mai.atlán, Sinaloa a costas de Panamá.
FAMILIA: Serranidae
Diplectrum pacificum Meek y Hildebránd. CN, NR
Material examinado: UANL 10217 (13: 102.3-115.8 mm LP)
Arrastre 86-1, 21º23'07' N y 105º21'02" O; UANL 10233

127

(3:76.2-99.6 mm LP) Arrastre 86-2, 21º 15'04" N y 105º 16'
OS" O, ambos frente a costas de Nayarit
Distribución: De las Costas de Baja california a Panamá.
Epinephelus sp. IM, RL
Material examinado: UANL 10333 (1:39.7 mm LP) Cbacala
San Bias (7:00 AM) 2 Millas mar adentro; UANL 10265
(1:230 mm LP) Sta. Cruz 12 Km Aticama, San Bias.
Hemianthias peranus (Steindachner). IM, RL
Paralabrax nebu/ifer (Girard). CN, NR
Material examinado: UANL 10334 (2:168-205 mm LP),
Chacala San Bias (7:00 AM) 2 Millas mar adentro.
Distribución: De las Costas de california a Acapulco, Gro.
FAMILIA: Grammistidae
Pseudogramma lhaumasium (Gilbert). IM, RL
Rypticus nigripinnis GilL CN, NR
Material examinado: UANL 10335 (3:120-140 mm LP)
Chacala San Bias (7.00 AM) 2 Millas mar adentro.
Disbibucióo: De cabo San Lucas a Costas de Per6.
Ryplicus bicolor Valenciennes. IM, RL
FAMILIA: Apogonidae
Apogon et. retrocella IM, RL
FAMILIA: Carangidae
Caranx caba/Jus (Günther). CN, IM, RL
Caranx marginatus (Gill). CN, NR
Material examinado: UANL 10298 (1:95.4 mm LP) Aticama, San Bias; Ui\NL 10267 (14: 126.8-181 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL 10363 (11:135.8169.2 mm LP) Costas 2 Km al de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Maz.atlán, Sin. a costas de Panamá.
Cararu: vinctus Jordan y Gilbert CN, NR
Material examinado: UANL 10364 (1:143 mm LP) Costas
de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Golfo de California a Costas de Panamá.
Chloroscomhrus orqueta Jordan y Gilbert CN, NR
Material examinado: 10219 (1:127.6 mm LP) Arrastre 8601, 21º23'07" N y 105º21'02• O; UANL 10558 (13:143-150
mm LP) Arrastre 86-2, 21º 15'04" N y 105° 16'05" O;
UANL 10252 (3:147-150 mm LP) Arrastre 86-03, 21º17'
08" N y 105º 15'09" O, todos frente a costas de Nayarit;
UANL 10268 (1:995 mm LP) Sta. Cruz 12 Km O Aticama,
San Bias.
Distribución: Costas de Baja California a Perú.
Cilula sp. CN
Material examinado: UANL 10218 (2:105-115 mm LP)
Arrastre 86-01, 21º23'07" N y 105º21'02" O; UANL 10234
(1:115 mm LP) Arrastre 86-2, 21º15'04" N y 105º16'05•,
ambos frente a costas de Nayarit; UANL 10365 (2:28.3-85.5
mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San
Bias.
Cilula sp. CN
Material examinado: UANL 10235 (1:200 mm LP) Arrastre
86-2, 21º15'04" N y 105º16'5" O, freqte a costas de Nayarit; UANL 10365 (2:28-3-855 mm LP) Cos~ de Nayarit

�128 -

PUBLICACIONES B/OLOOICAS, F.CB./ll.A.N.L Vol.6(2), 1992

2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Hemicaranx leucu,w:_(Günther). CN, NR
Material examinado: UANL 10299 (2:52.3-ó7.7 mm LP)
Aticama, San Blas.
Distribución: Sinaloa a Q&gt;stas de Panamá.
Oügopliles refulgens Gilbert y Starks. CN, NR
Material examinado: UANL 10269 (2:195-204 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km Aticama, San Bias; UANL 10366 (4:170-205
mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San
Bias.
Distribución: Costas de Sinaloa a Guayaquil Ecuador.
Oligopliles saurus (Bloch y Schneider). CN, NR
Material examinado: UANL 10301 (1: 18.2 mm LP) Aticama, San Bias; UANL 10321 (10:147.3-182.0 mm LP) Alrededores de San Bias (Aticama) Piedra de elefante; UANL
10270 (4:162.0-298.0 mm LP) Sta. Cruz 12 Km O Aticama,
San Bias.
Distribución: Baja California a Panamá.
Se/ar crumenophthalmus (Bloch). IM, RL
Selene brevoorti (Gill). CN, NR
Material examinado: UANL 10272 (5:112.0-165.0 mm LP)
Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL 10367 (9-.75175 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz,
San Bias.
Distribución: Baja california a costas de Perú.
Selene oerstedü Lütken. CN, NR
Material examinado: 10236 (1:180 mm LP) Arrastre 86-02,
21º 15'04" N y 105º 16'05º O, frente a costas de Nayarit
Distribución: De Baja california a costas de Perú.
Selene cf. oerstedü CN
Material examinado: UANL 10368 (3:102.5-112.7 mm LP)
Costas de Nayarit 2 Km O de Sta. Cruz, San Bias.
Selene sp. CN
Material examinado: UANL 10369 (3:57.6-73.1 mm LP)
Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Trachinotus rhodopus GiJl CN, NR
Material examinado: UANL 10370 (4:190-199 mm LP)
Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: De las Costas del Golfo de California a Perú
e Islas Galápagos.
Trachinotus sp. IM, RL
Vomer declivifrons Meek y Hildebrand. CN, NR
Material examinado: UANL 10220 (2:42.7-132.9 mm LP)
Arrastre 86-01, 21 º23'07" N y 105º21'02' O; UANL 10253
(3:65.9-150 mm LP) Arrastre 86-03, 21º 17'08" N y 105º 15'
09' O, ambos frente a costas de Nayarit; UANL 10302
(9-.47.8-148.3 mm LP) Aticama, San Bias; UANL 10345
(3:120.6-134.2 mm LP) Chacala San Bias (1:25 AM) Barco
Camaronero(Prof.18 Bnuas); UANL 10273 (6:124.6-168.7
mm LP) Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL
10371 (5:160-195 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de
Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Cabo San Lucas a costas de Perú.

GARCIA-RAMIREZ &amp; LOz.ANO-VILANO, Peces marinas costeros de Nayaril, Mb:ico. -

FAMILIA Nematistiidae
Nematistius pectoralis Gi1L CN, NR
Material examinado: UANL 10300 (2:150.2-182 mm LP)
Aticama, San Bias; UANL 10274 (3:216-233 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Cabo San Lucas y Golfo de california a costas de Perú.
FAMILIA: Lutjanidae
Lutjanus argentiventris (Peters). CN, NR
Material examinado: UANL 10237 (2:100-185 mm LP)
Arrastre 86-02, 21 º 15'04• N y 105º 16'05• O, frente a costas
de Nayarit; UANL 10303 (6:38.7-103 mm LP) Aticama, San
Bias.
Distribución: Costas de Baja California a Norte de Perú.
Lutjanus guttatus (Steindachner). IM, CN, RL
Lutjanus novemfasciatus Gill CN, NR
Material examinado: UANL 10372 (10:115-165 mm LP)
Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Costas de Baja California a Islas Galápagos.
Lutjanus viridis (Valenciennes). IM, RL
Xenichthys sp. CN
Material examinado: UANL 10276 (20:108.8-130.3 mm LP)
Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL 10375 (3:
135-144 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de sta. Cruz,
San Bias.
FAMILIA: Gerridae
Diapterus peruvi.anus (Cuvier y Valencienes). CN, NR
Material examinado: UANL 10221 (35:55.7-85.7 mm LP)
Arrastre 86-01, 21°23'07" N y 105º21'02" O; UANL 10238
(10:49.2-ó4.2 mm LP) Arrastre 86-2, 21º 15'04" N y 105º 16'
os• O; UANL 10254 (5:115-155 mm LP) Arrastre 86-3,
21º17'08" N y 105º 15'9" O, los tres frente a costas de Nayarit; UANL 10304 (2:115-145 mm LP) Aticama, San Bias;
UANL 10277 (2:140.4-166.2 mm LP) Sta. Cruz 12 Km O
Aticama, San Bias; UANL 10373 (1:120 mm LP) Costas de
Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Golfo de California a Perú.
Eucinostomus argenteus Baird y Girard. CN, NR
Material examinado: UANL 10305 (1:59.0 mm LP) Aticama, SanBlas. UANL 10374 (3:110.7-131.2 mm LP) Costas
de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Ambas Costas, en el Pacifico de Baja califor•
nia a Panamá.
Eucinostomus sp. CN
Material examinado: UANL 10222 (7:110-147 mm LP)
Arrastre 86-1, 21º23'07" N y 105º21'02" O; UANL 10239
(14:90-145 mm LP) Arrastre 86-02 21º15'04" N y 105º16'
05º O, ambos frente a costas de Nayarit; UANL 10306
(4:96-108.7 mm LP) Aticama, San Bias; UANL 10347 (1:
129 mm LP) Chacala San Bias (1.25 AM) Barco camarone·
ro (Prof. 18 brazas).
FAMILIA: Haemulidae
Anisotremus interruptus (Gill). CN, NR

Material examinado: UANL 10307 (2:107.0-166.8 mm LP)
Aticama, San Bias.
Distribución: Desde Bahía Magdalena en todo el Golfo de
California hasta Ecuador y las Islas Galápagos.
Conodon nobilis (Linnaeus). IM, RL ·
Orthopristis chalceus (Günther). CN, NR
Material examinado: UANL 10308 (2: 122.9-160.9 mm LP)
Aticama, San Bias; UANL 10278 (2:148-158 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Sur de California a Costas de Panamá.
Pomadasys leuciscus (Günther). CN, NR
Material examinado: UANL 10308 (2:122.9-160.9 mm LP)
Aticama, San Bias; UANL 10278 (2:148-158 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Sur de california a Costas de Panamá.
Pomadasys panamensis (Steindachner). CN, NR
Material examinado: UANL 10214 (31:153-165 mm LP)
Arrastre 86-01, 21°23'07" N y 105º21'02º O; UANL 10240
(6:63.2-149.7 mm LP), Arrastre 86-2, 21°15'04ª N y 105º
16'05' O, ambos frente a costas de Nayarit; UANL 10309
(4:75.6-230 mm LP) Aticama, San Bias.
Distribución: Ambas Costas de B. california al sur de Panamá.
FAMILIA: Sciaenidae
Bairdiella icistia (Jordan y Gilbert). CN, NR
Material examinado: UANL 10322 (1:170 mm LP) Alrrededores de San Bias (Aticama) Piedra de Elefante.
Distribución: Golfo de California a Chiapas.
Corvu/a macrops (Steindachner). CN, NR
Material examinado: UANL 10386 (1: 150.9 mm LP) Costas
de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: Mai.atlán, Sinaloa.
Cynoscion reticulatus (Günther). CN, NR
Material examinado: UANL 10279 (2:150-165 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Golfo de California a costas de Panamá.
Cynoscion xanthulus Jordan y Gilbert. CN, NR
Material examinado: UANL 10323 (2:253-258 mm LP)
Alrrededores de San Bias (Aticama) Piedra de Elefante.
Distribución: Golfo de california hasta Mai.atlán, Sinaloa.
Cynoscion sp. CN
Material examinado: UANL 10241 (1: 145 mm LP) Arrastre
86-02, 21 º 15'04" N y 105º 16'05" O, frente a costas de Nayarit
Elattarchus archidium (Jordan y Gilbert). CN, NR
Material examinado: UANL 10280 (3:118.5-1233 mm LP)
Sta. Cruz 12 Km O de Sta. Cruz, San Bias; UANL 10376
(1:117.6 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta.
Cruz, San Bias.
Distribución: Baja California a costas de Panamá.
lsopisthus remifer Jordan y Gilbert CN, NR
Material examinado: UANL 10310 (2:93.0-120.9 mm LP)
Aticama, San Bias; UANL 10281 (8:126.8-216.0 mm LP)

129

Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL 10377 (1: 111.3 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz,
San Bias.
Distribución: Costas del Golfo de California a Panamá.
Larimus acclivis Jordan y BristoL CN, NR
Material examinado: UANL 10282 (3:155-165 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL 10378 (1:95.3
mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San
Bias.
Distribución: Golfo de california a costas de Panamá.
Larimus argenteus (Gill). CN, NR
Material examinado: UANL 10311 (3:104.1-106.6 mm LP)
Aticama, San Bias.
Distribución: Del Golfo de California a las costas de Panamá.
Ophioscion scierus (Jordan y Gilbert). CN, NR
Material examinado: UANL 10283 (1:180 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Golfo de california a costas de Perú.
StelliferfUrthü (Steindachner). CN, NR
Material examinado: UANL 10312 (5:60.0-147.5 mm LP)
Aticama, San Bias.
Distribución: Golfo de california a costas de Perú.
Umbrina roncador Jordan y Gilbert CN, NR
Material examinado: UANL 10284 (1:165 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Costas de Baja california.
FAMILIA: Mullidae
Mulloidichthys dentatus (Gill). CN, RL
Pseudupeneus grandisquamis (Gill). IM, CN, RL
Material examinado: UANL 10224 (23:110-140 mm LP)
Arrastre 86-01, 21º23'07" N y 105º21'02ª O; UANL 10242
(17:149-152 mm LP) Arrastre 86-02, 21º15'04" N y 105º16'
os• o, ambas de las costas de Nayarit; UANL 10285 (1:131
mm LP) Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL
10379 (1:94_1 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta.
Cruz, San Bias.
Distribución: De Baja california a costas de Perú.
FAMILIA: Ephippidae
Chaetodipterus zonatus (Girard). CN, NR
Material examinado: UANL 10223 (1:80 mm LP) Arrastre
86-01, 21º23'07' N y 105º21'02ª O; UANL 10243 (1:138
mm LP) Arrastre 86-02, 21º15'04" N y 105°16'05" O;
UANL 10255 (5:135-145 mm LP) Arrastre 86-03, 21º 17'08"
N y 105º 15'09" O, las tres frente a costas de Nayarit;
UANL 10286 (12:93.0-147.2 mm LP) Sta. Cruz 12 Km O
Aticama, San Bias; UANL 10380 (5:125-193 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias.
Distribución: De San Diego california, USA a costas de
Perú.
FAMILIA: Chaetodontidae
Chaetodon humeralis Günther. CN, NR
Material examinado: UANL 10244 (1:103 mm LP) Arrastre

�130 -

GARCIA-RA.MIREZ &amp; LOZANO-VILANO, Peca marinos costeros de Nayaril, Mbico. -

PUBUC.ACIONES BIOLOGICAS, F.CB./U.A.N.L. Vol.6(2), 1992

86-02, 21°15•04• N y 105º16'05º O; UANL 10338 (1:91.3
mm LP) Chacala, San Bias (7:00 AM) 2 Millas mar Adentro; UANL 10349 (2:96.7-104.9 mm LP) ChacaJa San Bias
(1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18 Brai.as); UANL
10287 (2:85.0-87.8 mm LP) Sta. Cruz 12 Km O Aticama,
San Bias.
Distribución: De Guaymas, Sonora a Panamá.
FAMILIA: Pomacentridae
Abude{duf declivifrons (Gill). IM, RL
Abude{duf trosche/ii (Gill). IM, RL
Eupomacentrus flavilatus (Gill). IM, RL
Eupomacentrus leucoms Gilbert IM, RL
Hypsypops sp. IM, RL
FAMILIA: Cirrhitidae
Cirrhitus rivulatus Valenciennes. IM, RL
Cirrhitichthys coralicola Tee-Van IM, RL
FAMILIA: Mugilidae
Agonostomus monticola (Bancroft) IM, CN, RL
Mugil curema Cuvier y Valencienes. CN, NR
Material examinado: UANL 10315 (14:29.7-255.0 mm LP)
Aticama, SanBlas;UANL 10324 (4:98.6-145 mm LP) Alrrededores de San Bias (Aticamá) Piedra del Elefante.
Distribución: Ambas costas de América, en el Pacífico del
Golfo de California a Chile.
FAMILIA:Sphyraenidae
Sphyraena ensis Jordan y Gilbert CN, NR
Material examinado: UANL 10256 (3:165-198 mm LP)
Arrastre 86-03, 21º 17'8" N y 105º 15'09" O, frente a costas
de Nayarit; UANL 10325 (3:216-278 mm LP) Alrrededores
de San Bias (Aticama) Piedra de elefante; UANL 10350
(1:250 mm LP) Cbacala San Bias (1:25AM) Barco Camaronero (Prof. 18 Brazas); UANL 10288 (2:274.0-326.0 mm
LP) Sta. Cruz 12 Km O Aticama, San Bias; UANL 10381
(7: 172.8-256.0 mm LP) Costas de Nayarit 2 Km al O de Sta.
Cruz, San Bias.
Distribución: Baja California a las Costas de Panamá.
FAMILIA: Polynemidae
Polydactylus opercularis (Gill) CN, NR
Material examinado: UANL 10257 (1:210 mm LP) Arrastre
86-03, 21 º 17' 08" N y 105º 15'09" O, frente a costas de
Nayarit; UANL 10326 (3:120-245 mm LP) Alrrededoresde
San Bias (Aticama) Piedra de Elefante; UANL 10351 (1:
160 mm LP) Cbacala San Bias (1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18 Brazas); UANL 10289 (4:160-210 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Golfo de California a Ecuador.
FAMILIA: Labridae
Halichoeres nicho/si (Jordan y Gilbert). IM, RL
Tha/assoma /ucasanum (Gill) IM, RL

FAMILIA:Scaridae
Scams africanus Smith. IM, RL
FAMILIA: Blennidae
Hypsoblennius cf. gentilis IM, RL

Hypsoblennius jenkinsi Jordan y Evermann. IM, RL
Ophioblennius steindachneri Jordan y Evermann. IM, RL
FAMILIA: Trypterygüdae

Axoclinus camúnalis (Jordan y Gilbert) IM, RL
Axoclinus storeyae Brock. IM, RL
Enneanectes sp. IM, RL &lt;
FAMILIA: Clinidae
Acanthemblemaria macrospilus Brock. 1M, RL
Labrisomus dendriticus (Reidl IM,.-RL
Ma/acoctenus hubbsi poyporosus Springer. IM, RL
Paraclinus mexicanus cleophensis., Clark hubbs. IM, RL
Parac/inus stephenesi Rosenblatt y Parr. IM, RL
Parac/inus tanygnathus Rosenblatt y Parr. IM, RL
FAMILIA: Gobüdae
Bathygobius ramosus Ginsburg. IM, CN, RL
Gymneleotris seminudus (Günther). IM, RL
Gymneleotrissp.IM,RL
FAMILIA: Eleotridae
Donnitator latifrons (Richardson). CN, NR
Material examinado: UANL 10328 (12:95.7-224 mm LP)
Alrrededores de San Bias (Aticama) Piedra de elefante.
Distribución: Costa Occidental de América tropical, entra
a los Ríos.
Eleotris pictus Kner y Steindacbner. IM, RL
Gobiomo,us maculatus (Güntber). CN, NR
Material examinado: UANL 10329 (3:68.7-150.4 mm LP)
Alrrededores de San Bias (Aticama) Piedra de Elefante.
Distribución: Vertiente occidental de América.
FAMILIA: Microdesmidae
Microdesmus dorsipunctatus Dawson. CN, RL
Clarkichthys büineatus (Clark). IM, RL
FAMILIA: Acanthuridae
Acanthurus triostegus (Linnaeus). IM, RL
Zanc/us canescens (Linnaeus). IM, RL
FAMILIA: Tricbiuridae
Trichiurus nitens Garman. CN, NR
Material examinado: UANL 10327 (6:403-562 mm LP)
Alrrededores de San Bias (Aticama) Piedra de Elefante.
Distribución: Golfo de California a Perú.
FAMILIA: Scombridae
Scomber japonicus Houttuyn. CN, NR
Material examinado: UANL 10339 (4:175-225 mm LP)
Cbacala San Bias (7.00 AM) 2 Millas mar adentro.
Distribución: Del Sur de Alaska a Cabo San Lucas y Golfo
de California.
Scomberomorus sierra Jordan y Starks. CN, NR
Material examinado: UANL 10290 (1:265.0 mm LP) Sta.
Cruz 12 Km O Aticama, San Bias.
Distribución: Desde el Golfo de California hasta Perú.
FAMILIA: Bothidae
Ancylopsetta dendritica Gilbert. CN, NR
Material examinado: UANL 10352 (1:105 mm LP) Cbacala
San Bias (1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18 brazas).

Dlstribud6n: Golfo de California a Ecuador.
CiJharichthys sp. CN
Materialaaminado: UANL 10382 (1:110.6 mm LP) Costas
de Nayarit 2 Km al O de Sta. Cruz, San Bias. .
Cyclopsetta sp. CN
Material examinado: UANL 10226 (6:102.8-150 mm LP)
Arrastre 86-01, 21°23'079 N y 105º21'02• O; UANL 10245
(10:108.9-130.0 mm LP) Arrastre 86-02, 21°15•04• N y
105º16'05"; UANL 10258 (2:145-150 mm LP) Arrastre
86-03, 21 º 17'08" N y 105º 15'09"; todas frente a las costas
de Nayarit
·
Mono/ene asaedai Clark. IM, RL
Syacium ovale (Günther). CN, NR
Material examinado: UANL 10246 (7:115-135 .mm LP)
Arrastre 86-02, 21º15'04ª N y 105°16'05" O; UANL 10259
(3:80-125 mm LP) Arrastre 86-03, 21º17'08" N y 105º15'
09• O; ambos frente a costas de Nayarit; UANL 10340
(4:74-165 mm LP) Cbacala San Bias (7:00 AM) 2 Millas
mar adentro; UANL 10353 (4:72.9-86.4 mm LP) Chacala
San Bias (1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18 brazas).
Distribución: Del Golfo de California a Panamá.
Syacium sp. CN
Material examinado: UANL 10227 (17:65-142 mm LP)
Arrastre 86-01, 21 º 23'07" N y 105º 21 '02" O, frente a costas
de Nayarit
FAMILIA: Soleidae
Achirus mazatlanus (Steindacbner). CN, NR
Material examinado: UANL 10228 (1:69.5 mm LP) Arrastre 86-01, 21º23'07" N y 105º21'02" O, frente a costas de
Nayarit
Distribución: Baja California a Mazatlán, Sinaloa.
Symphurus elongatus (Günther) CN, NR
Material examinado: UANL 10317 (10:93.7-104.6 mm LP)
Aticama, San Bias.
Distribución: Costas de Sinaloa a Panamá.
FAMILIA: Priacanthidae
Pseudopriacanthus serru/a (Gilbert). CN, NR
Material examinado: UANL 10336 (1:145-150 mm LP)
Cbacala San Bias (1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18
brai.as).
Distribución: Costas de Sinaloa a Panamá.
FAMILIA: Balistidae
Aluterus scriptus (Osbeck). CN, NR
Material examinado: UANL 10247 (1: 150 mm LP) Arrastre
86-02, 21 ° 23•07• N y 105º 16'5" O, frente a costas de Nayarit
Distribución: Ambas costas de México; en el Pacífico incluye a las Islas Clarión e Islas Revillagigedo.
Balistes polylepis Steindacbner. IM, CN, RL
Sufflamen verres Gilbert y Starks. IM, RL
FAMILIA: Tetraodontidae
Arothron meleagris (Bloch y Schneider). IM, RL
Sphoeroides annulatus (Jenyns). CN, NR

131

Material examinado: UANL 10318 (3:47.0-119.0 mm LP)
Aticama Nayarit; UANL 10354 (10:44.4-143.9 mm LP)
Chacala San Bias (1:25 AM) Barco Camaronero (Prof. 18
brazas); UANL 10292 (1:147 mm LP) Sta. Cruz 12 Km O
Aticama, San Bias.
Distribución: Golfo de California a Perú.
Sphoeroides sp. CN
Material examinado: UANL 10225 (6:46.2-106.2 mm LP)
Arrastre 86-01, 21°23•07• N y 105º21'02• O; UANL 10230
(1:240 mm LP) Arrastre 86-02, 21º 15•04• N y 105º 16'05•
O; UANL 10260 (1:50.4 mm LP) Arrastre 86-03; 21º17'08"
N y 105º 15'09ª O, las tres frente a costas de Nayarit
FAMILIA: Diodontidae
Diodon ho/ocanthus Linnaeus. IM, CN, RL
Diodon hystrix Linnaeus. IM, CM, RL
DISCUSION Y CONCLUSIONES

Se colectaron un total de 828 ejemplares repartidos en 37
familias, 78 géneros y 94 especies (16 indeterminadas). Las
especies en su mayoría son de amplia distnbución como era
de esperarse en el área, sin embargo no habían sido registradas para el estado, por lo tanto se asientan 67 como
primeros registros, y algunas de ellas representan posibles
nuevas especies. En el aspecto zooge(?gráfico se observó
que la ictiofauna pertenece principalmente a la provincia
Panamense, ya que corresponde el 84 % del total de las
especies, el resto son el 8 % Pantropicales, el 4 % de la
provincia Californiana, 2 % del Golfo de California y 2 %
de especies locales. Además se encontró que Corvula
macrops ( =Vacuoca macrops) sólo ha sido registrada por
Jordan y Evermann (1886) en Ma7.atlán, Sin., basado en un
solo ejemplar; por tanto, nuestro registro es el segundo de
esta especie para las costas del Pacifico mexicano. La ictiofauna conocida de las costas de Nayarit se compone ahora
de un total de 55 familias, 117 géneros y 149 especies (28
indeterminadas) incluyéndose las Islas Marías. Como se
puede observar la ictiofauna costera del estado de Nayarit
es poco conocida, por lo que este reporte servirá como base
para trabajos posteriores; también es importante hacer
notar que es necesario realizar investigaciones mas detallados para un mayor y mejor conocimiento de los recursos
ictiofaunísticos del área, que permitan establecer el aprovechamiento de las especies de importancia pesquera y a su
vez reglamentarla adecuadamente.
AGRADECIMIENTOS

A Alberto Contreras Arquieta, SalvadorContreras Balderas, Lilia Mendoza Cuevas, Hortencia Obregón Barboza,
Gabino Adrián Rodríguez Almaraz, Grupo F.C.B.,
U.AN.L y personal del B/0 El Pu,ma, U.NAM. por su
ayuda en las colectas; Dr. Salvador Contreras Balderas y

�132 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.CB./U.A.N.L, Mtxico, Vol.~ Na.2, 133-138

PUBLICACIONES BIOLOOICAS, F.CB./U.A.N.L Vol.6(2), 1992

BióL MC. Armando J. Contreras Balderas asf como BióL
M.C. Gorgonio Rufz Campos y dos revisores anónimos por

BRANCH CHAIN TRANSAMINASE ACTIVI1Y IN

su colaboración en el ordenamiento y rmión del manuscrito. A todos ellos nuestro más sincero agradecimiento.

Rhizobium meliloti 102f51

LITERATURA CITADA

RIGOBERTO GONZALEZ-GONZALEZ1

BIUGGS, J.C. 1951. A review of the Clingfishes (Gobiesocidae) of the Eastem Pacific with descriptions of new species,
Proc. Calif. ZooL Club. 1(11):57-108.
BRIGGS, J.C. 1955. A monograph of the Clingfishes (Order Xenopterygü), Stanford lchthyological Bull. Ser. 6:1-224.
BRIGGS, J.C. 1960. A new clingfish of the genus Gobiesox from the Tres Marias Islands. COPEIA 1960(3):215-217.
BROCK, V. 1938. Notes on the ranges of fishes from Lower California and the West coast of México; with a Discussion
on the use of diving apparatus in making collections. COPEIA 1960(3):128-131.
.
BROCK, V. 1943. Distnbutional notes on the Fishes of Lower California and the West coast of México, II. COPEIA
1943(2): 130-131.

BURGESS, W.E. &amp; H.R. AXELROD 1984. Fishes of California and Western Mexico. TFH Publications, lnc. Ltd. 8:1931·
2198.

CASTRO-AGUIRRE,J.L., J.A. MARTINEZ &amp; J.P. BARRERA 1970. Contnbuciónal Conocimiento de los peces del Golfo
de California. Rev. Soc. Mex. Hist Nat XXXI:107-181.

CASTRO-AGUIRRE, J.L. 1976. Catálogo sistemático de los peces marinos que penetran a las aguas continentales de
México, con aspectos zoogeográficos y ecológicos, Depto. Pesca, Dir. Gral del Inst Nac. de Pesca. 19:290.

DAWSON, C.D. 1968. Eastern Pacific wonnfishes,Microdesmus dipus Günther and M. dorsipunctatus sp. nov. COPEIA
1968(3):512-531.
.
.
. .
DAWSON, C.D. 1974. A review of the Microdesmidae (Pices: Gobioidea) I: Cerda/e and Clarkichthys with descnpnons of
three new species. COPEIA 1974(2):409-448.
EVERMANN, B.W. 1898. Notes on fishes collected by E. W. Nelson on the Tres Marías Islands and in Sinaloa and Jalisco,
México, Proc. Biol. Soc. Wash. Xll:1-3.

GREENWOOD, P.H., D.E. ROSEN, S.H. WAITZMANN y G.S. MYERS 1966. Phyletic studies of Teleostean fishes with
a provisional classification of living forms. Bull. Am. Mus. Nat Hist 13(4):314-45~.
.
.
HALL, E.R. et al 1962. Collecting and Preparing Study Specimens of Vertebrates, U ruv. Kansas Mus. Nat HJSL Mise. Publ
30:1-16.

HUBBS, c. 1952. A contnbution to the classification of the Blennioid fishes of the family Clinidae, with a partial revision
of the Eastem Pacific forms. Stanford Ichthyological Bull. 4(2)41-165.

JORDAN, D.S. &amp; B.W. EVERMANN 1886. The fishes of North and Middle America: a descriptive catalogue of the species
of fish of North of the Isthmus of Panama. Smithsonian Inst, United States Nat Mus. 47(1-IV):2-3313.

LOZANO-VILANO, M.L., S. CONTRERAS-BALDERAS, P. BARRON-RAZO &amp; M.E. GARCIA-RAMIREZ 1988.
Ictiofauna de las Islas Marías, Nayarit, México. Mem. IX Congreso Nacional de Zoología II:46-52.

MILLER, D.J. &amp; R.N. LEA 1972. Guide to the coastal marine fishes of California, California Fish Bull. 157:1-249.
California Dept Fish and Game.

__

ROSENBLATT, R.H. &amp; T.D. PARR 1969. The Pacific species of the Clinid fish genus Paraclinus. COPEIA 1969(1):1-20,
ROSENBLATT, R.H. &amp; E.S. HOBSON 1969. Parrotfishes (Scaridae) of the Eastem Pacific, with a generic rearrangemenl
of the Scarine. COPEIA 1%9(3):434-453.

SPRINGER, V.e. 1958. Systematics and zoogeography of the Clinid fishes of the Subtnbe Labrisomini Hubbs. Inst Mar.
Sci. PubL 5:417-492.
SECRETARIA DE INDUSTRIA Y COMERCIO 1976. Catálogo de peces marinos mexicanos, Sec. lnd. Comercio, Subsec.
de Pesca. Inst NaL Pesca., México 1-462.

THOMSON, D.A. &amp; N. MCKIBBIN 1978. Peces del Golfo de California, Centro de Investigaciones Científicas y Tecnológi,
cas, Universidad de Sonora. p.1-75

THOMSON, D.A., L.T. FINDLEY &amp; A.N. KERSTICH 1979. Reef fishes of the Sea of Cortez, the rocky shore fishes ol
the Gulf of California. An. lnst Oceanographic Foundation Selection, John Wiley and Sons. p.1-302.

.

VAN DER HEIDEN, A.M. &amp; L.T. FINDLEY 1988. Lista de los peces marinos del Sur de Sinaloa, México. Anales de

RESUMEN
Se ~ete~ó la_a~d de la transaminasa de aminoácidos ramificados (BCTasa) (EC 2.6.1.42] en extracto
de Rhtzobwm meüloti 10251 bbre de células, utilizando isoleucina, valina y leucina como donadores del grupo
amino. La actividad de la BCTasa se detectó en un rango de temperatura entre los 25ºC y 60ºC. La Km
aparente para el u-&lt;:etoglutarato e isoleucina fue 2.11 mM y 1.41 mM respectivamente. Los resultados sugieren
un efecto regula torio complementario y opuesto entre las actividades de la BCTasa (determinada en la dirección
de producción de glutamato) y glutamato-0nloacetato transaminasa, GOTasa (determinada en la dirección de
producción de glutamato). Este efecto se observó cuando se utilizaron como fuente de nitrógeno en el medio de
cultivo casaminoácidos o una baja concentración de amonio. El mismo efecto inverso entre las dos enzimas se
observó cuando se agrego K + en la mezcla de incubación y se determinó la actividad enzimática in vitro. Los
resultad?8 obtenidos sugieren que la función principal de la BCTasa bajo condiciones fisiológicas mas que la
produce1ón de glutamato sea probablemente la biosintesis de isoleucina, leucina y valina.
Palabras Clave: Transaminasa de aminoácidos ramificados; Glutamato; Glutamato-0xaloacetato transaminasa; Valina; Leucina; Isoleucina; a-Cetoglutarato.

SUMMARY
Branch chain transaminase activity (BCTase) [EC 2.6.1.42] was measured in cell-free extracts of Rhizobium
melüoti 10251 using isoleucine, valine, and lencine as amino group donors. BCTase activity was detected within
a temperature range of 25ºC to 60ºC. Toe apparent Km for «-ketoglutarate and isoleucine was 211 mM and
1.41 mM respectively. Results suggest a complementary and opposite regulatory effect between BCTase (measu~~ ~ glu~~~te _Production) and gl~tamat~-0:xaloacetate transaminase, GOTase (measured as glutamate
utillianon) aCbVlnes m response to casalillilo acid and low ammonium as nitrogen source. Toe same inverse effect
was obtaint:&lt;1 when K+ was added in the incubation mixture and the in vitro activity determined. The data suggest
that the mam role of BCTase under physiological conditions is probably not glutamate production but isoleucine,
leucine, and valine biosynthesis.
Key Words: Branch chain transaminase; Glutamate; lsoleucine; Valine; Leucine; Glutamate-0:xaloacetate
transaminase; «-Ketoglutarate.

INTRODUCTION
There is little information available about the enzymes
which catalyre transaminase activity in rhizobia. Rayan et al.
(1972) have reported four different forms of aspartate ami~otransferase from soybean root nodules, three from plant
nssue (two from the cytosol and a third from mitochondria),
and one from R. japonicum bacteroids. These authors repon sim.ilarities between rhizobial and cytosolic aspartate
transaminases. Their results show that this transaminase
activity is involved in ammonium assimilation in both host

plant and bacteroids. Branch chain transaminase (BCTase)
(EC 26.1.42) also may play an important role in ammonium
assimilation in both R. meliloti and its host plant Several
aspects of E. coli BCTase activity has been studied by sorne
authors (Adelberg et al, 1953; Cooper &amp; Meister, 1985;
Jensen &amp; Calhoun, 1981; Kline et al., 1977; Leavitt &amp; Umbarger, 1962; Lee-Peng et al., 1979; Ramakrishnan &amp; Adelberg 1965; Rudman &amp; Meister, 1953; Yagi et al., 1979).
BCTase was characterized in E. coli (Duggan &amp; Wechsler,
1973; McGilvray &amp; Umbarger, 1974) and in Pseudomonas
aeruginosa (Norton &amp; Sokatch, 1970). However, there are

aencias del Mar y Limnología. Univ. Nac. Auton. Méx. 15(2):209-224.
1

Maestro Investigador de la Facultad de Agronomía, Universidad Autónoma de Nuevo León, Carretera
Zuazua-Marín Km 17, Marín, Apartado Postal 358, San Nicolás de los Gana, N.L, Mexico.

�134 •

GONZALEZ-GONZALEZ, Rhizobium meliloli Branch-chain transaminase. -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.C.B./U.A.N.L Vol.6(2), 1992

no reports of branch cbain transaminase activity
measured in cells grown under different nitrogen
sources. Furtbermore, tbere are no reports on
branch chain transaminaseS in R. meliloti. Tbe pres-·
ent work concems in vilTo partial charactemation of
branch chain transaminase from free- living
Rhlzobium meliloti 102f51. Optimal assay conditions,
kinetic parameters, K+ effect, and response to nitrogen source and salt stress in tbe growth media, were
all investigated.

se ecr-N1M.'/ (mlOlea~/me pralllrl/lMI)

•

All chemicals used were of tbe purest grade commercially available. Radioactive material was purchased from New England Nuclear Corporation
(Boston, ~.).
Rhú:obium meliloti strains 102f51 and 10204 were
grown in a roioimal defined medium (CDM) witb
0.2% mannitol as a carbon source and 5 mM
~ ) 2S04 as nitrogen source (cbanged as noted).
CDM and cell-free extraéts preparation were
descnbed previously (Gol17.ález et al., 1990). Protein
concentrationwas measured by tbe method ofLowry
et al. (1951) using bovine serum albumin (Sigma, St
Louis, Mi) as a standard.
Tramaminase Assays. A radioisotopic assay (Gon7.ález-González, 1992) was utilized to determine transaminase activity. This assay measures transaminase
activity based on radioactive glutamate production.
Incubation mixture consisted of 100 mM pH 8.0
HEPES buffer, 1 mM pyridoxal phosphate, 10
mM-[U-14C] a-ketoglutaric acid (0.06 µCi) and 20
mM L-isoleucine (or otber amino acid) as amino
donor and 0.05 mg protein in a final volume of 0.1
ml. Assay was run under the optima! conditions
descnbed for E. coli B by Yagi et al. (1979) for glutamate-aspartate transaminase. Rates were measured
over a period of 10 minutes at 37° C. Reaction was
stopped witb 40 µ1-trichloroacetic acid.
Samples were loaded onto DEAE-52 columns,
fractions were collected and radioactivity measured
as descnbed previously (Go117.ález-Go117.ález, 1992). In sorne
experiments L-isoleucine was replaced by one of tbe otber
19 amino acids to determine optimal amino acid transaminase activity. Transaminase activity was also measured in
terms of production of a-ketoglutarate from radioactive
glutamic acid. The incubation mixture and assay conditions
were tbe same as descnbed previously except that 20 mM
oxaloacetate replaced radioactive a-ketoglutarate and 10
mM L-[2,3-3-H] glutamic acid (0.06 µCi) was used as amino
donor.
After collection of tbe 1 ml fraction (for glutamate) or

44

80

39

so

84

29

40

M

14

9

4-'----~~~-.---r-~-.---r-~-.---r---.-e u u e.a 1 1.2 u u, 1.e u e.o u u
pH

Figure l. Effect of pH on BCTase activity.

e&amp;

a-ketoglutarate transaminase. Each assay was run
with at least four repetitions using cell-free extracts
from different cultures.

70

19

MATE~ AND METHODS

ao acrue MMy cnmo1ea gMarnate / ~ Pfoteln / mn)

54

135

BCTueldYly(MIOleagManmt/~Pfoteln/m)

eo
66

45

40

S5

so

Tempendll'8 (C)

Figure 2. Effect of temperature oo BCTase activity.

1.5 ml fraction (for «-ketoglutarate) io scintillation vials,
10 ml or 15 ml respectively of scintillation fluid consisting of
equal parts of toluene and 2-ethoxy ethanol, and 4 g omni·
fluor liter 1 was added. Radioactivity was determined with a
Tri-carb 460C Packard liquid scintillation counter. Controls
were run without enzyme or without substrate under tbe
same assay cooditions and rates substracted from experi·
mental determinations. Toe specific activity for transami·
nase is reported as nmoles of product formed min·1 mg-1
protein.
Enzyme optimization. Optimal pH was measured utilizing

RESULTS ANO DISCUSSION

Brancb Cbain Transaminase Activity In Rbbobium
meliloti. Toe 20 amino acids were evaluated under

the previously reported transaminase assay conditions
(Yagi et al., 1979). The bighest transaminase activity
was found using isoleucine as amino group donor. In
20
subsequent experiments isoleucine was tberefore
used as tbe amino group donor. Toe optimal pH for
10
isoleucine a- ketoglutarate transaminase activity was
between 7.8 and 8.5 (Fig. 1). An optimum pH of 8
3
5
8
10
15
20
26
o
has been reported for R.japonicum aspartate aminotransaminase (Ryan et al., 1972). lt was found that
maximum activity was reached at 37° C and remained relatively constant up to 60º e (Fig. 2). HowFigure 3. Effect of incubation time on BCTase activity.
ever, tbe assays were carried out at 37ºC. Higb temperature stability has been also found in
Pseudomonas aeruginosa branch chain transaminase
(Norton &amp; Sokatch, 1970) and in aspartate amino10 BCTue ~ (nmales gtuuunale/ ~ proteln / m)
transferase from R. japonicum (Ryan et al., 1972).
9
Control experiments in wbich substrate or cell-free
8
extract were deleted did not exlul&gt;it activity, indicating tbat the observed activity at bigb temperatures
7
was
due to enzymatic reaction. Figure 3 shows tbe
8
optimal incubation time. It was determined tbat tbe
5
reaction proceeded linearly up to 10 minutes. It was
4
found that the activity was linear with up to 0.15 mg
protein concentration in tbe incubation volume
3
(Fig.4).
2
A range of substrate concentrations between 0.1
and 100 mM was utilized to determine the optimal
substrate concen~tion. Optimal isoleucineand a-keo .025 .05 .(175 .1 .125 .150 .2 .25
toglutarate concentrations for enzyme activity were
rngf'r1ltÑI
a1so determined iodividually. Results were utilized to
determine kinetic parameters ofisoleucine-a;-ketoglutarate transaminase. Apparent Km's obtaioed for
Figure 4. Effect of proteio concentration on BCTase activity.
isoleucine and a- ketoglutarate were 1.41 aod 2.11
mM respectively and Vmax of 810 and 841 µmoles liter1
a mixture of 100 mM Tris HCI aod phosphate buffer adjustmio·1 mg-1 protein respectively. A similar Km value for isoed to pH's between 6 and 8.5. Optima! temperature was
leucine has been reported in Pseudomonas aeruginosa (Nordetermioed measuring tbe reactions at different temperaton &amp; Sokatch, 1970) while that of E. co/i is four times
tures between 25 to 60ºC. Optimal iocubatio.n time was
lower (Lee-Peng et al., 1979). A Km value of about 5.3 mM
studied by measuring reaction rates from O to 30 minutes.
for a-ketoglutarte was reported for aspartate transaminase
0ptimal proteio concentration was measured using concenin R. japonicum (Ryan et al., 1972) wbile in P. aeruginosa it
~ations between O mg to 0.5 mg of protein io tbe iocubais three times lower (Norton &amp; Sokatch, 1970) . However,
~on volume. A range of substrate concentrations was utithe result io this work is similar to that reported for E. coli
lized to determine the optimal substrate concentration.
(Lee-Peng
et al., 1979). After apparent Km values were
0ptimal isoleucine and «-ketoglutarate concentrations for
known, substrate conceotration was increased at least 10
enzyme activity were also determined individually. Results
times io the incubation mixture.
were utilized to determine k:ioetic parameters of isoleucioe-

�136 -

GONZALEZ-GONZALEZ'., Rhizobium mdüod Branch-duún trt111St1111Ínl1S -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB.IU.A.N.L Vol.6(2), 1992

The reaction mixture minus amino acid did not show
activity. However,.significant activity (80%) was measured
in an incubation mixture without pyridoxal phosphate. Duggan and Wechsler (1973) found that the tumover of substtate occurs widloutadded pyridoxal phosphate in transaminase B from E. coli. Pam and Magasanik (1981) reponed
the same high activity in Klebsie/Ja pneumoniae for aromatic
aminottansferases measured in an incubation mixture without pyrido:xal phosphate. They also utilired crude cell-free
extracts. This work results suppon their conclusion that
added pyridoxal phosphate was not ~ntial for the formation of the product probably due to the presence of enzym.e-bound coenzyme.
Table l . Amino acid - cz-ketoglutarate ttansaminase activity
in Rhizobium me/iloti 102f51.
Bigb Transaminase activity •
ISOLEUCINE
100

LEUCINE
GLUTAMATE

98
79
VALINE
62
Low Transaminase activity

PHENYLALANINE
METHIONINE
TRYPTOPHAN
ASPARTATE
TYROSINE
ALANINE

9
6
5
5
3
2

GLUTAMINE

2

HISTIDINE
2
&lt; 1 % Tramaminase activity
LYSINE
0.85

ASPARGINE
ARGININE
THREONINE
GLYCINE
SERINE

0.41
037
037
031
0.15
0.15

PROUNE

0.09

CYSTEINE

• Specific activity reported as% oflle-cs-Ketoglutarate transam.ioase. 100
% = 54 nmoles glutamate protein-1 min-1.

The optimal conditions for isoleucine-11-ketoglutarate
transaminase were utilired to measure transaminase activity
for each of the other amino acids in combination witb cz-ketoglutarate (Table 1). The result suggest two main transaminase activities in Rhizobiu.m meliloti. A high transaminase
activity was obtained with the branched chain amino acids
isoleucine, leucine, and valine as the amino donors with an

activity of 54, 53 and 35 nmoles glutamate produced mg-t
protein min·1 respectively. This transaminase activity m
similar to transaminase B reponed for E. coli (Cooper &amp;
Meister, 1985; Duggao &amp; Wechsler, 1973; Jensen &amp; Calbouo, 1981; Kline et al., 1977; Lee-Peng et al., 1979; Yagi
et al., 1979), and other microorganisms (Cooper &amp; Meister,
1985). A low activity between 3 to 5 nmoles glutamate mg-1
protein min·1 was also fouod using the amino acids phenylalanine, methionine, tryptophan,aspartate, tyrosine, alanine,
glutamine, or bistidine as amino donors. This low transaminase activity is similar to that reported for E. coli, designat.
ed transaminase A (Cooper &amp; Meister, 1985) and from
other microorganisms ( Cooper &amp; Meister, 1985; Duggan
&amp; Wechsler, 1973; París &amp; Magasanik, 1981). The other
amino acids resulted in an activity of less than 1 nmol glutamate mg-1 protein min·1•
Since glutamate can not be substrate and product at the
same time the radioactivity measured for this amino acid
(Table 1) must come from an equiltl&gt;rium with the radioactive material Experiments in which combinations of two or
all three branch chain amino acids were used showed a
similar transaminase activity of about 54 nmol glutamate
mg-1 protein min·1 (Table 2). These results suggest that
there is one BCTase eozyme that can use any of the three
di.fferent amino acids as substrate with comparable efficiency. This transaminase activity has not been reponed previously in R. meliloti or other rhizobia.
Table 2. Combination of brancb chain amino acids in transaminase activity in Rhizobium melüoti 102f51.
Transaminase activity *
ISOLEUCINE
LEUCINE
ISOLEUCINE
ISOLEUCINE

98
62
106
109

+
+

LEUCINE
VALINE

LEUCINE + VAUNE
ISOLEUCINE

Table 3. Effect of growth media on expression of ttansaminase enzymes in Rhizobium meliloti.

Growtb Conditiom •
N source
e source
10 mM NH.+
0.2% MANNITOL
0.2% GLUTAMATE l0mMNH.+
10 mM NH.+
0.2% SUCCINATE
0.1% CASAA
0.2% MANNITOL
0.5 mM NH.+
0.2% MANNITOL
1.0 mM N03·
0.2% MANNITOL

102F51
BCTase

GOTase

102F34
BCTase

GOTase

54± 6
56± 8
70±10
24± 4
20± 6
54± 7

20± 4
24± 6
28± 7
40± 5
39± 4
40± 4

53± 5
57± 8
56± 9
39± 2
47± 2
50± 2

44± 6
48±11
65± 4
50± 2
68± 7
60±12

a As a control (first line) cells were grown in a medium containing 0.2% mannitol as a carbon souroe and 10 mM NH.+ as a nitrogen source, both replaced
as noted. Glutamate or succinate replaced mannitol Casamino acids, nitrate or 0.5 mM NH.+ replaoed 10 mM ammonium. Resulta represent meaos ±
S.D of cnzymatic activity.

Table 4. Effect of potassium on tlle in vitro transaminase
activity in Rhizobium meliloti 102f34.
KCI•

o
10
50
100

200
400

BCTase
56
47
42
31
27
13

GOTase
44
50
55
61
69
81

• K• was added in the incubation mixture. Activity is reported as nmoles
mg-1 protein minute-1.

100

VALINE

+

LEUCINE

+

V ALINE

86
100

• Specific activity reported as% of Ile-cs-Ketoglutarate transa minase. 100
% = 54 nmoles glutamale protein-1 min-1.

Effect of growth cooditiom oo BCTase activity. Cell-free
extracts from R. meliloti 102f51 and 102f34 grown with
different nitrogen and carboo sources and under osmotic
stress were used to determine if BCTase and GOTase activities responded to these stimuli Cells grown in mioimal
media with 10 mM NH.+ were utilized as controls. Results
from strains 102f51 and 102134 are sbown in Table 3. The
results suggest that the nature of the nitrogen source extents

137

a regulatory effect on both GOTase aod BCTase.
BCTase activity decreased when casamino acids were
used as nitrogen source probably due to an adequate
amount of amino acids in the media. This work measured
BCTase activity in the direction of glutamate production.
Glutamate is also utilized by transaminases to produce
other amino acids. As aminoacids were supplemented in the
media, BCTase activity decreased. However, when glutamate was utilized as a carbon source, BCTase activity did
not chaoge, probably because the main role of BCTase
under physiological conditions is not glutamate production
but isoleucine, leucine and valine synthesis. BCTase may be
regulated in response to tbese amino acids. Tbis could also
explain why BCTase activity decreased wben casamino acids
were utilized.
BCTase activity also decreased wheo cells were grown in
medium with Iow ammonium ion coocentration. Under
these conditions glutamate is produced by glutamine synthetase/glutamate synthase system (Brown &amp; Dilworth, 1975;

Hua et al., 1982). Again, results suggest that under physiological conditions BCTase is active against branch chain
amino acid biosynthesis rather than in glutamate production. Under tbese conditions GOTase activity increased.
Tbis increase in activity may be explained by the fact that
glutamate is utilized as a primary amino group donor in
transaminase activity in biosynthesis oot.only of amino acids
but other nitrogen compounds (Brock &amp; Madigan, 1988).
GOTase activity would therefore be expected to increase to
improve synthesis of other nitrogen compounds. This could
explaio way GOTase activity also increased wben cells were
grown in casamino acids and oitrate as oitrogen source.
It has been reponed that rhizobial cells increase intracellular glutamate concentration in response to salt stress (Botsford, 1984; Hua et al., 1982; Yap &amp; Lim, 1983; Yelton et
al., 1983). Botsford (1984) has fouod that R. me/iloti grown
under osmotic stress accumulated 10 times more glutamate
than cells grown in the absence of osmotic stress. Since
glutamate is producedand utilized by transaminase enzymes
the possible role of ttansaminase activity in relation to glutamate accumulation in R. me/iloti 102f51 and 102f34 was
investigated. Tbe results did not show sigoificant changes in
the activity of BCTase, measured as glutamate production,
or GOTase, measured as glutamate utilii.ation, to account
for glutamate accumulation under salt stress.
Another response to salt stress by Rhizobium strains is
the accumulation of excess iotracellular potassium (Measures, 1975; Yap &amp; Lim, 1983; Yelton et al., 1983). The
effect of K + on the in vitro activity of BCTase and GOTase
was also investigated. It has been found that 30,mM K+ is
accumulated in R. meliloti when cells were grown under
osmotic stress. Results for the effect of K + on these enzym.es in strain 102134 are shown in Table 4. Similar results
were obtained for strain 102f51. Results show that the specific activity of BCTase was inhtoited while GOTase activity

�138 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.CB./U.A.N.L, Mbico, Vo/.6, No.2, 139.J,.

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB./U.A.N.L. Vol.6(2), 19'J2

was stimulated when K + was present in the incubation mixture at concentrations up to 400 mM. Similar complementa1)' and opposite regu]ation between these two enzymes was

as nitrogen source. This could suggest changes in metabolic
flux of nitrogen due to transaminase activity under pbysioIogical conditions.

found when casamino acids and Iow ammonium were used

TECNICA INMUNOENZIMATICA RAPIDA DE TIPO "ELISA"
PARA LA DETECCION DE ENTEROTOXINA DE
Clostridium perfringens TIPO A

LITERATURA CITADA
ADELBERG, E. A. &amp; H. E. UMBA 1953. lsoleucine and valine metabolism in Escherichia coli. V. ci-keto~ric acid
accumulation. J. BioL Chem. 205:475-482.

BOTSFORD, J. 1984. Osmoregu]ation in Rhiwbium meliloti: Inhibition of growth by salts. Arch. MicrobioL 137:124- 127.
BROCK, T.D. &amp; M.T. MADIGAN 1988. Biology of microorganisms. Prentice Hall, New Jersey.
BROWN, C.M. &amp; M.J. DILWORffl 1975. Ammonia assimilation by Rhiwbium cultures and bacteroids. J. Gen. MicrobioL
86:39-48.

·
COOPER, A.J. &amp; A. MEISTER 1985. Transamination reactions in metabolism. In: 8Transammases•. Cbristen, Pbilipp and
Metzler, O.E. (Eds.) A Wiley-Intersciences Publication. 2:533-563.
DUGGAN, O.E. &amp; J.A. WECHSLER 1973. An assay for Transaminase B enzyme activity in Escherichia coli K-12 Anal
Biochem. 51:67-79.
GONZALEZ-GONZALEZ, R. 1992 Radiometric assay for enzymes involved in glutamate metabolism. Publicaciones
Biologicas 6(1):37-42
GONZALEZ, R., J.L BOTSFORD &amp; T.LEWIS 1990. Osmoregulation in Rhizobium meliloti: Characterization of enzymes
involved in glutamate synthesis. Canadian J. of MicrobioL
HUA,S.T., V.Y. TSAY, G.M. LICHENS &amp;A.T. NOMA 1982. Accumulationofaminoacids inRhizobium sp strain WR1001
in response to sodium chloride salinity. App. and Env. Micro. 44:135-140.
JENSEN, R.A. &amp; D.H. CALHOUN 1981. Intracellular roles of microbial aminotransferases. Overlap enzymes acr~
different biochemical pathways. CRC 8:229-266.
KLINE, E.L, D.N. MANROSS &amp; M.L WARWICK 1977. Multivalent regulation of isoleucine-valine transaminase in an
Escherichia coli K-12 üvA deletion strain. J. BactrioL 130:951-953.
LEAVITI, R.I. &amp; U.E. UMBARGER 1962 Isoleucine and valine metabolism in Escherichia coli. XI. Valine inhibition of
the growtb of Escherichia coli strain K-12. J. BacterioL 83:624-630.
LEE-PENG, F., M.A. HERMODSON &amp; G.B. KOHLHAW 1979. Transaminase B from Escherichia coli: quaternary
structure, amino- terminal sequence, substrate specificity, and absence of a sep,arate valine-cx-ketoglutarate activity. J.
Bacteriol 139:339-345.
LOWRY, O.H., N.J. ROSEBROUGH, A.L FARR &amp; R.J. RANDALL 1951. Protein measurement with the folin phenol
reagenL J. Biol Chem. 193:265-275.
McGILVRAY, D. &amp; H.E. UMBARGER 1974. Regulation of transaminase C synthesis in Escherichia coli: conditionalleucine
auxotrophy. J. BacterioL 120:715-723.
MEASURES, J.C. 1975. Role of amino acids in osmoregulation of non-halophilic bacteria. Nature. 257:398-400.
NORTON, J.E. &amp; J.R. SOKATCH 1970. Purification and partial characterization of the branched chain amino acid
transaminase of Pseudomonas aeruginosa. Biocheim. Biopbys. Acta. 206:261-269.
PARIS, C.G. &amp; B. MAGASANIK 1981. Tryptophan metabolism in Klebsiella aerogenes: Regulation of the utiliz.ation of
aromatic amino acids as sources of nitrogen. J. BacterioL 145: 257-265.
RAMAKRISHNAN, T. &amp; E.A. ADELBERG 1965. Regulatory mechanisms in the biosynthesis of isoleucine and valine. II.
ldentification of two operator genes. J. Bacteriol 89:654- 660.
RUDMAN, D. &amp; A. MEISTER 1953. Transamination inEscherichia coli. J. BioL Chem. 200:591-004.
RYAN, E., F. BODLEY &amp; P.F. FOTI'RELL 1972 Purification and characterization of aspartate aminotransferases from
soybean root ncxlules and Rhiwbium japonicum. Pbytochem. 11:957-963.
YAGI, T., H. KAGAMJYAMA,K, MOTOSUGI, M. NOZAKI &amp; K. SODA 1979. Crystalli7.ation and properties of aspartate
aminotransferase from &amp;cherichia coli B. FEBS Letters 100:81-84.
YAP, S.F. &amp; S.T. LIM 1983. Response of Rhizobium sp UMKL 20 to sodium chloride stress. MicrobioL 135:224-228.
YELTON, M.M., S.S. YANG, S.A. EDIB &amp; S.T. LIM 1983. Characterization of an effective salt-tolerant, fast-growing strain
of Rhizobium japonicum. J. Gen. Microbiol 129: 1537- 1547.

NORMA IAURA HEREDIA 1, JOSE SANTOS GARCIA-ALVARADO 1 &amp; MANUEL ANTONIO
RODRIGUE~QUINTANILLA 2
RESUMEN
Se descnbe una técnica inmunoenzimática tipo ªEUSA• para detectar y medir la presencia de enterotoxina
de Clostridium perfringens tipo A El procedimiento se pudo llevar a cabo en menos de 12 h y la técnica detectó
como mínimo 0.1 ng de enterotoxina/ml.

Palabras Clave: ELISA; Enterotoxina; Clostridium perfringens tipo A
SUMMARY
An enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA), was developed for the detection and quantitation of

Clostridium perfringens type A enterotoxin. Toe procedure required less than 12 h, and the assay detected as little
as 0.1 ng of enterotoxin/ml
Key Words: ELISA; Enterotoxin; Clostridium perfringens type A.

INTRODUCCION
C. perfri.ngens ha sido asociado a enfermedades alimentarias desde finales del siglo XIX (Klein, 1985; Andrews,
1899). Sin embargo, fue hasta 1969 cuando se descubrió
que esta bacteria producía una enterotoxina que era la
responsable de esas enfermedades (Duncan et al., 1969).
Esa toxina es una proteína producida intracelularmente
durante la esporulación de la bacteria que sale al medio
extracelular durante la hberación de la espora.
Actualmente este microorganismo es una de las principales causas de los padecimientos gastrointestinales en muchos países tanto desarrollados como subdesarrollados
(fodd, 1978; Gatti et al., 1989). &amp;ta bacteria puede producir una toxi-infección alimentaria y una diarrea infecciosa.
La primera se origina después de la ingestión del alimento
contaminado con el microorganismo; la sintomatología
aparece generalmente después de 8 a 24 horas, e involucra
diarrea profusa, dolor abdominal agudo y en ocasiones
nausea y vómito. En general los pacientes se recuperan en
un período de 24 a 48 horas. La diarrea infecciosa por su
parte, presenta un cuadro más grave con la sintomatología

anterior y heces sanguinolentas, tiene una duración promedio de 11 días (Labbé, 1989). El diagnóstico oportuno del
agente etiológico favorecería de gran manera el manejo del
paciente.
En la actualidad se han desarrollado varias técnicas para
determinar la producción de enterotoxina por cepas de
C. perfringens (LabM, 1989). Las más utilizadas son reacciones inmunoenzimáticas. Varios autores han desarrollado
técnicas inmunoenzimáticas del tipo "ELISA" con ese fin,
sin embargo los procedimientos para su desarrollo son muy
tardados (Olsvik, 1982; Wimsatt et al., 1986). En este trabajo reportamos una técnica inmunoenzimática del tipo
"ELISA" para la detección de la enterotoxina de
C. perfringens que es rápida y sensible.

MATERIALES Y METODOS
Cepas. Se utilizaron cepas de C. perfringens productoras de
enterotoxina: NCTC 8239, NCTC 10240, NCTC 8798 y
NCTC 8679, y cepas no productoras de enterotoxina:
ATCC 3624 y FD-1, que fueron gentilmente proporcionadas
por el Dr. Ronald Labbé de la Universidad de Massachu-

l• Departamento de Microbiología e Inmunología, Facultad de Ciencias Biológicas, UAN.L Apdo. Postal
124-F. San Nicolás de los Garza, N .L, C.P. 66451, México.
2- Departamento de Microbiologfa,Facultad de Medicina, U.AN.L Apdo Postal 1563, Monterrey, N.L, C.P.

64000, México.

�140 -

PUBL/c.ACJONES BIOLOOJCAS., F.CB./U.A.N.L Vol.6(2), 1992

HEREDIA et aL, Det«alJn de EnlerotDldna de Clastridiwn pafringms por ªEli.sa". -

setts, E.U.A Estas se mantuvieron en forma de esporas en
de los pozos, y se incubó a 37º C por 90 mio. Después se
medio de carne cocida a -20º C (Willis, 1960).
lavaron cuatro veces con PBSTA En seguida se agregaron
Producción de enterotoxioa. Se preparó un inóculo con la
100 µI de solución de anticuerpos anti IgG de conejo (obtecepa NCTC 8239 de la manera descrita previamente (Garnidos en cabra), conjugados con fosfatasa alcalina (Sigma
cfa-Alvarado et al., 1992), para utilizarse en el medio Dun- -Chem. Co. St Louis MO. E.U.A), diluida 1:1000 en
can_-Strong. Este se inoculó a una proporción 1: 100, y se
PBSTA; se incubaron a 37º C por 90 mio y se lavaron 8
incubó a 37º C durante 7 h. Las células cultivadas en el
veces con PBSTA
medio Duncan-Strongse centrifugaron a 10,000 x g durante
Para el desarrollo de la coloración se adicionaron 100 µI
15 mio a 5° C. El precipitado se lavó con solución salina a
de p-nitrofenil fosfato al 1% (p/v) diluido en amortiguador
5º C y se resuspendió en amortiguador de fosfatos (0.2 M,
de dietanolamina (0.05M) pH 9.8, se dejaron reaccionar por
pH 6.8). El extracto celular se obtuvo mediante el procedi10 min a temperatura ambiente. La reacción se detuvo
miento descrito por Heredia et al. (1991).
agregando 25µ1 de NaOH 4 N. La absorbancia de la soluPurificación de enterotoxioa. El extracto celular se sometió
ción se determinó en un espectrofotómetro para ªELISA'
al procedimiento descrito por Granum y Whitaker (1980)
marca Dynatech, utilizando un filtro para 405 nm. Los expara purificar la enterotoxina. Este consistió en dos precipiperimentos se realizaron al menos tres veces, cada uno por
taciones sucesivas con sulfato de amonio, la primera a un
duplicado. Los valores obtenidos se sometieron a un anámis
40 % de saturación y la segunda a un 15 %; posteriormente
de varianza (Wayne, 1982).
la muestra se separó por cromatograffa de exclusión molecular en Sephadex G-100, utili7.ando una columna de 2.5 x
RESULTADOS
70 cm. La purei.a de la toxina se demostró por electroforesis en gel de poliacrilamida.
La curva de cahbración obtenida para los estándares de
Producción de suero anti-eóterotoxioa. Los anticuerpos
enterotoxina se muestra en la Fig. l. El análisis de variani.a
contra enterotoxina se produjeron en conejos Nueva Zelande los valores dió una R 2 = 0.954, un coeficiente de correlada, mediante un esquema de inmunii.ación similar al recoción de 0.977 altamente significativa (p &lt; 0.0001 ). La técn.i•
mendado por Bartholomew y Stringer (1983), y en cabras,
ca mostró una sensibilidad de 0.1 ng de enterotoxina/ml
Todo el procedimiento se pudo llevar a cabo en un período
a las cuales se les administraron 3 dosis de 200 µg de entede alrededor de 10-11 h.
rotoxina mensualmente por vía intramuscular, la primera
con adjuvante completo de Freund, y las siguientes con
La producción de enterotoxina por las 6 cepas de
C. perfringens, analizadas por la técnica inmunoenzimática
adjuvante incompleto. Las cabras se sangraron 15 días después de la última dosis.
se presenta en el Cuadro l. Se encontró que las cepas proDeterminación de proteínas. Esta se llevó a cabo de acuerdujeron enterotoxiqa en un rango de 0.7 a 254 µg/mg de
do al método descrito por Bradford (1976).
proteína del extracto celular.
Técnica inmunoenzimática ªEUSA". Como soporte, se
utilizaron placas de microtitulación de polivinilo
marca Dynatech, las cuales fueron sensibilii.adas con
100 µl de suero de cabra anti-enterotoxina diluido
1.3
1:10,000 en amortiguador de carbonatos(0.05M, pH
12
9.8) y se dejaron incubar por 3 h a temperatura
1.1
ambiente. Después las placas se lavaron cuatro
1
veces con amortiguador salino de fosfatos (0.01M,
0.9
pH 7.2) que contenía Tween 20 al 0.1% (v/v) y
o.a
azida de sodio al 0.1% (PBSTA). En seguida se
e 0.7
agregaron a los pozos 50µ1 de los extractos celulares
0.8
o bien 50 µl de los estándares de enterotoxina en
0.6
concentraciones de 0.lng/ml, 1.0 ng/ml, lOng/ml,
OA
lOOng/ml, lµg/ml, 10µO/ml y lOOµg/ml. A todos los
0.3
pozos se agregaron después 50µ1 de PBSTA Las
02
placas se incubaron por un periodo de 2 h a 37º C,
0.1
al cabo del cual, los pozos se lavaron en cuatro ocao.,___- . - -- - - . - - - , - - - - - - . - - --.--- ---.---...-0.1ng
1 ng
10ng
1µg
1ooru
siones con amortiguador salino de fosfatos (0.01M,

e

!
¡

pH 7.2) (PBS) con gelatina al 3 % (p/v). Posteriormente se añadieron 100 µl de suero de conejo antienterotoxina diluido 1:1000 en PBSTA a cada uno

ENTEROTOXINA/mi

Figura l. Curva de cahbración para la cuantificación de la enterotoxina de C. perfringens tipo A por el método de "ELISA".

141

Cuadro l. Determinación de la concentración de enterotoxina en extractos celulares de 6 cepas de C. perfringens, me-

DISCUSION

diante la técnica inmunoenzimática ªELISA".

De las técnicas inmunoenzimáticas tipo ªELISAª para detectar enterotoxina hasta ahora reportadas, algunas muestran sensibilidades similares a la observada en la técnica
aqul descrita (Olsvik, 1982; Wimsatt et al., 1986). Sin embargo todas se llevan a cabo en períodos mayores de 24 h.
La técnica desarrollada en este trabajo mostró una alta
sensibilidad y reprodUCJbilidad y se pudo llevar a cabo en
menos de 12 h, lo cual es de beneficio para la determinación rápida de cepas productoras de enterotoxina, que
puede permitir un diagnóstico de laboratorio más eficiente
de los casos o brotes de toxi-infección alimentaria o diarrea
infecciosa, que son producidos por C. pe,fringens.
Algunas cepas como la FD-1 y la ATCC 3624 han sido
tradicionalmente conocidas como no productorasde enterotoxina, sin embargo, mediante esta técnica y otras reportadas previamente (Granum et al., 1984), se han detectado
pequeñas cantidades de enterotoxina en sus extractos celulares.

CEPA
NCTC 10240
NCTC8239
NCTC8798
NCTC8679
ATCC3624
FD-1

Enterotoxina •
254.0
130.0
64.0
10.0

0.5
0.7

a µg de enterotoxina/mg de extracto celular.

LITERATURA CITADA
ANDREWS, F.W. 1899. 0n an outbreak of diarrboea in the wards of SL Bartholomew's Hospital Lancet i, 8.
BARTHOLOMEW, B.A. &amp; M.F. STRINGER 1983. Observations on the purification of C/cstridium perfringens type A
enterotoxin and the production of a specific antiserum. FEMS Microbiol Lett 18:43-48.
BRADFORD, M.M. 1976. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing
the principie of protein-dye binding. Anal Biochem. 72:248-254.

DUNCAN, C.L. &amp; D.H. STRONG 1969. lleal loop fluid accumulation and production of diarrhea in rabbits by cell-free
products of Clostridium perfringens. J. Bacteriol 100:86-94.
DUNCAN, C.L. &amp; D.H. STRONG 1968. Improved medium for sporulation of Clostridium perfringens. Appl Microbiol
16:82-89.

GARCÍA-ALVARADO, J.S., M.A. RODRÍGUEZ &amp; R.G. LABBÉ 1992. Influence of elevated temperature on starcb
hydrolysis by enteroto:xin-positive and enterotoxin-negative strains of C/cstridium perfringens type A AppL Enviran.
Microbiol 58:326-330.

GATII, M.S.V., L.C. RICCI, M.B. SERAFIM &amp; A.P. DE CASTRO 1989. Incidencia de Escherichia coli enterotoxigénica
(ETEq, rotavirus e Clostridium perfringens de casos de diarréia em Crian~, na regiao de Campinas, SP, Brasil Rev.
Inst Med. Trop. Sáo Paulo 31: 392-398.
GRANUM, P.E. &amp; J.R. WHITAKER 1980. I.mproved method for purification of enterotoxin from Clostridium perfringens
type A AppL Environ. MicrobioL 39:1120-1122
GRANUM, P.E., W. TELLE, O. OISVIK &amp; A. STAVN 1984. Enterotoxin formation by Clostridium pe,fringens during
sporulation and vegetative growth. Int J. Food MicrobioL 1: 43-49.
HEREDIA, N.L., R.G. LABBÉ, M.A. RODRÍGUEZ &amp; J.S. GARCÍA-ALVARADO 1991. Growth, sporulation and enterotoxin production by Clostridium perfringens type A in the presence of human hile salts. FEMS MicrobioL Lett. 84: 15-22.
OISVIK, O., P.E. G RANUM &amp; B.P. BERDAL 1982 Detection of Clostridium perfringens type A enterotoxin by ELISA Acta
Patb. Microbit&gt;L Immunol Scand. Sect. B. 90: 445-447.
LABRÉ, R.G. 1989. Clostridium perfringens. In: "Foodbome Bacteria! Patbogens.• M.P. Doyle (&amp;l.), Marce! Dekker, Inc.
New York-Basel pp. 191-233.
WAYNE, D. W. 1982. Bioestadística. Limusa. México.
WILLIS, A.T. 1960. Anaerobic Bacteriology in Clinical Medicine. Bunerworth and Co. London. pp. 29.
WIMSAIT, J.C., S.M. HARMON &amp; D.B. SHAB 1986. Detection of Clostridium perfringens enterotoxin in stool specimens
and culture supematants by enzyme-linked immunosorbent assay. Diagn. Microbiol Infect. Dis. 4: 307-313.

�BABIJ.STANLEY&amp; YERHULST R., OmilO{flUllll Dabtica del Sur de Durango. -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.CB./U.ANL, Mtxko, Vol.4 No.'J, 142-U8

ANALISIS DE LA ORNITOFAUNA DESERTICA DEL SUR DEL
ESTADO DE DURANGO, MEXICO
KATIILEEN A

BABB-STANLEY1

&amp; JOHANNES VERHULST-R2

RESUMEN

En este trabajo se presenta la composición y los parámetros ecológicos de las especies de aves que hay en los
distintos habitats de los Municipios de San Juan de Guadalupe y Simón Bolívar, ubicados en el límite sur del
Desierto Chibuahuense. Se establecen comparaciones con la avifauna de otras áreas desérticas, presentando la
zona una avüauna rica y diversa,en especies características del desierto como en otras de distribución más amplia.

Palabras Clave: Aves; Ecología; Desierto Cbihuahuense; México.
SUMMARY

In this study we present the composition and the ecological parameters of the bird species that are present in
the different habitats of San Juan Guadalupe and Simón Bolívar, townships ubicated in the southern limit of the
Cbihuahuan Desert Comparisons with the avifauna of other desertic areas we. Toe studied zone has a rich and
diverse avüauna, composed of species that are characteristic of the desert and of other which have wider
distn'butions.
Key Words: Birds; Ecology; Cbihuahuan desert; Mexico.
INTRODUCCION

Por su extensión territorial, así como por su reciente
expansión, las zonas áridas y semiáridas constituyen un
ambiente muy importante a nivel mundial En ellas existe
una diversidad de formas de vida silvestre con determinadas
peculiaridades, de las que aún falta por conocer su dinámica y su potencial biológico y económico (Gómez Pompa,
1985).
Es en la porción central y norte de la Altiplanicie mexicana donde se concentra alrededor del 45% de las tierras
áridas y semiáridas del país. En ellas habitan 230 especies
de vertebrados terrestres, de las cuales el 29.6% son endémicas (Flores &amp; Gerez, 1988). Para el Estado de Durango,
un tercio de su superficie es considerada como zona árida
cuya vegetación presenta diversos grados de perturbación,
en donde hay una fauna de vertebrados diversa, cuya biología y ecología poco se conoce (Phillips, 1977; Webster,
1977). .
Los pocos estudios efectuados sobre las aves presentes en
la porción del desierto Cbihuahuense que abarca al Estado
de Durango, han sido realizados en la Reserva de la Biósfe-

ra de Mapimí (Halffter, 1978; Thiollay, 1979; Grenot, 1983),
o bien más al sur (Davis &amp; Fowler, 1959; Aemming &amp; Ba·
ker, 1963) y a excepción del trabajo de Webster (1968)
efectuado en Concepción del Oro, en Zacatecas, existe un
vacío de informaci~n con respecto a la avifauna ubicada en
las zonas limítrofes del desierto.
Este trabajo pretende generar la información biológica y
ecológica sobre la comunidad de aves que existe en una
porción desértica en el límite sur del Desierto Chihuabuense, en Durango, del tal manera que este conocimiento permita establecer los criterios mínimos necesarios para conservar y manejar el recurso avícola dentro de un programa
integral de planeación en el uso de los recursos naturales
del desierto. Se analiza la composición de las especies, sus
patrones de distnbución por tipo de babitat, la evaluación
de algunos parámetros ecológicos que permitan entender la
estructura de la comunidad aviaria en la zona y anawar el
grado de similitud de la avifauna de esta región con otras
ubicadas dentro del Desierto Chihuabuense.

1- Laboratorio de Vertebrados Terrestres, Facultad de Qencias, U.N.AM Circuito Fxterior, Oudad Universitaria. Coyoacán,
Distrito Federa~ 04510.
2- Programa de Aprovechamiento Integral de Recursos Naturales(PAIR). Facultad de Oencias, U.N.AM Cirucito Fxterior, Qudad
Universitaria. Coyoacán, Distrito Federa~ 04510.

143

MATERIALES Y METODOS

,rl

Area de estudio. La rona se ubica en la parte este

C~1HUILA

del Estado de Durango en los municipios de Simón
Bolfvar y San Juan de Guadalupe entre los 24°20'
y 25º 12' de Latitud Norte y 102°30' y 103º30' de
Cuatro
1
·
Longitud Oeste, con una superficie de 5,300 km2
Cidnega.s (
aproximadamente y a una altura entre los 1400 y
2700 m.s.n.m. en sus porciones más elevadas. El
San .-.dra
clima es semicálido y de tipo desértico a estepario,
de 1a.s:
ya que la precipitación promedia menos de los 300
• Co.A.ani
,a).
mm anuales y la temperatura diaria en verano exceTo
t · 1o
de los 40º e durante el dfa.
Inventario y cuantificación de la avifaona. Se realizaron en ambos municipios tres transectos cubriendo
un área aproximada de 400 Km2 (Fig. 1) en los cuales se efectuaron recorridos a pie y en camioneta,
durante primavera, verano y otoño (20 dfas totales)
en los que con ayuda de binoculares, se anotaron la
##;p~;. $•n Ju•n
Nt;p.l.•- S.1.-n
d• ~•d•-luD•
-..i.&amp;v•r
especie observada, el tipo de vegetación y de hábitat,
asf como el número de individuos. Ello con el fin de
determinar las preferencias de las aves por tipo de
habitat Se clasificaron las especies ecológicamente
de acuerdo a los tres principales tipos de ambientes
que se reconocen en la zona: .
.
l. Acuático y ripario: áreas con depósitos de agua,
.b).
bordos, presas, arroyos y manantiales con su vegetación
riparia, principalmente de tipo secundario.
S!ll'MA
2. Agrícola: áreas dedicadas a los cultivos de riego y
de temporal
j
d•
3. Desértico: áreas con diferentes tipos de vegeta&lt;,
pe
ción de tipo desértico, integra o poco perturbada,
j
(diferentes tipos de matorrales principalmente).
!
Con los datos de los transectos se calculó la densij
dad (número de individuos por Ha.) para ambos
municipios, así como se obtuvieron los valores de
diversidad y equitaU'bidad (Ludwing &amp; Reynolds,
1988) como parámetros que expresan aspectos de la
estructura de la comunidad.
El grado de similitud avifaunfstica por municipi?, por
Figura l. a). Ubicación del área de estudio dentro del F.stado ~e
estación y entre los transectos efectuados, se detenmnaron
Durango y del Desierto Chihuahuense (Modificada de Schmidt
(1979) en Van Devender et aL, 1987). b). Localización de los
mediante el índice de similaridad de Jaccard y de Horn.
transectos realizados: A). SJ. Barrones a San Juan de Guadalupe
Con la matriz de similitud cuantitativa entre los transectos
(Matorral micrófilo y agricultura de riego). B). SJ. de Guadalupe
se efectuó el dendrograma por reducción de pares (Crisci
a &amp;tación Symón (Matorral rosetófilo, agricultura de riego Y &amp; López, 1983). De esta misma manera se efectuó la co~vegetación halófita). q.E. Symón a &amp;tación Acaclo ~torra!
paración cualitativa de los resultados con otros estudios
~tófilo, micrófilo y vegetación halófita). D). Santo Dorrungo a
realizados para aves en zonas desérticas. Para la determinaSimón Bolívar (Matorral ra;etófilo, micrófilo y agricultura de temción
del significado de las diferencias entre los valores obteporal). E). S. Bolívar a Robles (Agricultura de riego y de tempo~l
nidos se aplicó la prueba estadística de G (Zar, 1984).
y matorral rosetófilo) y F). Robles- 8 Km. al sur de Los Naranjos
(Agricultura de riego y de temporal y matorral rosetófilo y
RF.SULTADOS
crasicaule).

-.

La flora de la región estudiada es básicamente de origen

�144 -

BAJJB.STANLEY&amp; YERHULST R.,

PUBLICACIONES BIOLOOICAS, F.CB./U.A.N.L Vol.6(5), 1992

Cuadro l. Número de especies por municipio y hábitat

Tipo de
Hábitat
Bordos y presas
Areas agricolas
Desierto
Acuaticas
Terrestres
Total

Municipio
Simón
San Juan de
Bolívar
Guadalupe
38

36

42
42
20
50
70

35
38

18
45
63

Total
en el
Area

58
45
47
26

66
92

mero de especies en las áreas agrfcolas delMunicipio de
San Juan de Guadalupe es bajo (35) y es en esta wna d~nde se re~tró un densidad promedio de 0.61 individuos por
hectárea. Se encontraron diferencias estadísticas significativas en el número de especies por habitat y por su pennanencia en la zona, en cada uno de los municipios: para
Simón Bolívar (Estadístico G= 34.842, g.L= 7, P &lt; 0,005)
y San Juan de Guadalupe (Estadfstico G= 40.358, g.L=7,
P &lt; 0.005).
Los valores de diversidad, dominancia y equitat:Il&gt;idad
fluctúan y en general son bajos en ambos municipios. Se
observa que para toda el área estudiada la dominancia de

neártico, con algunos elementos autóctonos.
Sobresalen como tipos de vegetación predomi- Cuadro 2. Parámetros ecológicos de uso de la avifauna por municipio y
nantes los matorrales micrófilos y rosetófilos, en el total del área muestreada.
constituidos por especies como la gobernadora [ * Se presentan los valores mínimos y máximos obtenidos ].
(Larrea tridentata), la lechuguilla (Agave
Parámetros Ecológicos S.J.Guadalupe Simón Bolívar Total
lecheguilla), la candelilla (Euphorbia
92
70
63
Riqueza especifica
antysiphilitica); el ocotillo (Fouquieria
1.04
3.81
0.61
Densidad
(lha)
splendens); Acacia vernicosa y ~istintas especies
56
46
43
Residentes
de nopales (Opuntia imbricaúl y O. robusta). La
26
24
20
Migratorias
presencia de manchones de mezquitales
46
42
37
No.
De
aves
desérticas
(Prosopis sp) con huil.aches (Acacia greggz), de
26
20
18
No.
De
aves
acuáticas
pastil.ales naturales y de vegetación halófita,
14
6
7
No.spp. amplia dist
está determinada por las condiciones geomorfo0.889
(0.931-0.825)
(0.9-0.90)
Diversidad Simpson *
lógicas y climáticas del área (Rzedowski, 1978).
0.487
(0.069-0.175)
(0.0-0.098)
Dominancia Simpson *
En ambos municipios existen áreas dedicadas a
3.590
(3.102-3.405)
(3.1-4.455)
Diversidad s-w *
distintos cultivos agrícolas tanto de temporal
4.723
(3.783-5.581)
(3.8-5.491)
H'max *
como de riego.
0.750
(0.823-0.610)
(O.~-0.79)
Equitanbidad *
En total se re~traron 92 especies de aves, 4
9
7
6
Especies rapaces
endémicas; 56 (60.8%) son aves que permane8
14
9
Especies cinegéticas
cen en la zona durante todo el año y 26
20
15
2
Especies canoras
(43.2%) son aves migratorias. Esta avifauna la
10
10
6
No.
de
especies
plaga
conforman 26 especies características de ambientes acuáticos y la composición por gremio
alimentario de las 65 aves terrestres es de 16
especies es de 0.487 y su equitatll&gt;idad de 0.75 y el número
especies granívoras, 7 rapaces diurnas y 2 nocturnas, 27
de individuos por hectárea es bajo (3.81 ). E.sto se refleja
insectívoras, 2 nectarívoras, 10 omnívoras y 2 carroñeras.
también en la variación en el número de especies e indivi·
De acuerdo a las preferencias de las aves por hábitat
duos
en cada uno de los transectos realizados, la cual es
(Cuadro 1) se re~traron 47 especies en las áreas desérticas
estadísticamente
significativa (G= 90.095, g.L= 5,
de las que el 67.4% son aves que se reproducen en la zona
P &lt; 0.005).
y típicas en todo el Desierto Chihuabuense. En el hábitat
Al comparar las especies de ambos municipios y por
acuático y nl&gt;ereño se obtuvo un total de 58 aves y en las
estación, observamos que durante la primavera ambas avi·
áreas transformadas para las actividades agrícolas están
faunas son bastante semejantes (Hom= 0.886) pero duran·
presentes el 48.9% (45) del total de especies re~tradas
te el otoño constituyen dos avifaunas distintas (Hom==
para la zona. cabe destacar que en este ambiente transfor0.466). Se registró una marcada diferencia en el número de
mado se detectaron especies de distnl&gt;ución amplia (18) y
individuos y en las especies exclusivas, por hábitat y por
cinco nativas del desierto.
municipio.
Para las áreas desérticas en Simón Bolívar fueLa riqueza específica por habitat en cada municipio es
ron únicamente 8 las especies exclusivas y 11 para San Juan
distinta y es en el Municipio de Simón Bollvar donde se
de Guadalupe (Cuadro 3). Es en Simón Bolívar donde la
re~tró el mayor número de especies en el habitat desértico
abundancia de individuos durante el otoño aumenta a máS
(42) y la mayor densidad de individuos (Cuadro 2). El nú-

OmiJo/llllNl Dabtka del Sur de Durango.

-

145

Cuadro 3. Número de especies exclusivas (únicase del hábitat) y compar- de tres veces por la presencia en los cultivos
tidas entre hábitats, en los dos municipios de Durango (SJ.G.-San Juan de de riego, principalmente de especies que
forman bandadas mixtas muy numerosas coGuadalupe y S.B.-Simón Bolívar).
mo "los tordos• (Agelaius phoeniceus,
Mok&gt;thrusateryXantocephalusxantocephalus).
Acuáticas ·
Total
Terrestres
Avifauna
Al comparar cuantitativamente las especies
S.J,G.
S.B.
S.J.G.
S.B.
S.J.G.
S.B.
Municipio-&gt;
re~tradas
en cada uno de los seis transectos
Exdmivas

Compartidas
Bordo-Desierto
Bordo-Agrícola
Desierto-Agrí.
Bordo-Desierto-Agrí.

o.o

4
8
8

16
11
7

19
8
8

3

4

3

5
5

6

4
6

o

5
5

3

10

15

o

o

o
o

3
11
7

o

o

1

o

1

3

13

Bordos
Desierto
Agrícola

15

5

5

13

18

0.76 1.0

0.5

1

-

-

1
A. BARRONES-S.JUAN

B. S.JUAN - E. SYMON

se re~tró la presencia de 15 especies
(163%) que están en los tres tipos de hábitat
muestreados y esto se refleja en el hecho de
que sólo entre los transectos A, By C (Municipio de San Juan de Guadalupe) se registraron valores de similitud mayores de 0.66 (Ftg.
2). El transecto F es el más disfmil, constituyendo un grupo aparte del resto, en el cual se
aprecia la presencia de matorral crasicaule y
de una mayor superficie de cultivos temporaleros.
Con respecto a la comparación de las especies desérticas de esta zona con otras semejantes, se obtuvieron súpilitudes cualitativas
que fluctuaron entre el 66 y 74%. Si se consideran a todas las especies presentes, la similitud con otras zonas es en general baja, a
excepción de la del norte de Zacatecas, cuya
avifauna es similar en 72% con la del área de
estudio (Cuadro 4).

C. SYMON-ACACIO

DISCUSION

-

D. S.DOMINGO-BOLIVAR

Como ha sido mencionado por otros autores (Diamond &amp; Case, 1986) el número de
especies aumenta conforme disminuye la
E. S.BOLIVAR - ROBLES
latitud en todo el Desierto Cbihuabuense, por
lo que la zona, por su ubicación sureña, es
F. ROBLES - NARANJOS
rica y diversa en aves, pero presenta densidades relativamente bajas por área, dadas en
Figura 2. Dendrograma de similitud (Hom) entre los 6 transectos reafuados.
parte, por la heterogeneidad de la vegetación,
así como por la propia dinámica de producción de recursos utili1.ables para las aves, ya
sea
como alimento, para anidar o para buscar
Cuadro 4. Similitud avifaunfstica (Jaccard) entre la avifauna total y la de
refugio.
Simón Bolfvar y San Juan de Gpe., Durango, con la de otras áreas del
Muchas de las especies presentes en esta
Desierto Chihuabuense.
zona desértica (Cuadro 5) tienen un papel
Dfsia1o relevante en la comunidad aviaria, ya sea por
Total
Localidad
Autor
formar parte de la fauna caracterfstica del de71%
57%
Texas, E.U.A .
Dixon, 1959
sierto
mexicano, como el trogloditido,
37%
34%
Jornada del Muerto,N.Méx. Rait et al., 1977
Campyk&gt;rhynchus
brunneicapillus, el cual anida
46%
Contreras, 1984
53%
Cuatro Ciénegas, Coah.
en
el
cactus
conocido
como cardenche
41%
41%
Grenot, 1983
Reserva de Mapimí, Dgo.
(
Opuntia
imbricata)
en
la
:zona
de estudio y en
66%
Davis y Foewler,1959 57%
Sur de Lerdo, Dgo.
otras desérticas (Hermosillo y Gar7.a, 1989) o
Webster,1968;1&lt;J'77
72%
74%
Concepción del Oro, Zac.
bien, porque algunas aves son potencialmente
utilizables para consumo humano o con fines

�146 -

BABB-STANLEY &amp; VERHULST R., Omilofauna Duátka tkl Sur de Durango. -

PUBLICACIONES BIOLOOICAS, F.CB./U.A.NL Vol.6(5), 1992

Cuadro s. Lista de la avifauna registrada. Permanencia: r
agrícolas y D = Desierto.
Orden PoclldpedlÍormes
Famllla P ~
1 Podilymbus podiceps
•2 Aechmophorus occidentalis
Orden pelecaniformes
Famllla Peleamldae
3 Pelecanus erythrorhynchos
Familia Pbalacroconcidae
4 Pbalacrooorax olivaoeus
Orden Ckoniiformes
Familia Ardeldae
5 Botaurus lentiginosus
6 Ardea herodias
7 Casmerodius albus
8 Egretta thula
9 Bubulcus ibis
10 Butorides striatus
11 Nycticorax nycticorax
Familia Tbresldomithldae
12 Plegadis chihi
Orden Anseriformes
Familia Anatic1ae
13 Dendrocygna autumnalis
14 Anas platyrhynchos
15 Anas discors
16 Anas clypeata
17 Anas streptera
18 Aythya valisineria
19 Buoephala clangula
20 Buoephala albeola
Orden Fakoniformes
Familia Cathartidae
21 Coragyps atratus
22 Cathartes aura
Familia Acclpitridae
23 Parabuteo uncinctus
24 Buteo jamaicensis
25 Buteo swainsonii
Familia Fakonidae
26 Falco sparverius
27 Falco femoralis
28 Falco mexicanus
Orden Galllfonms
Familia Pbaslanldae
29 Callipepla squamata
Orden Gnúfonms
Familia Rallidae
30 Gallinula chloropus
31 Fulica americana

mB
mB

mB
rB

rB
rB
rB
rB
rBCD
rB
mB
rB

mB
mB
mB
mB
mB
mB
mB
mB

rBCD
rCD
• rCD
•meo
•rD
rBC
mBCD
• rCD

• rCD

rmB
rmB

= residente; m = migratoria. Habitat B = Bordos; C: Areas

Famllla Cbaradrildae
32 Cbaradrius vociferus
Famllla Scolopadclae
33 Actitis macularia
Famllla Laridae
34 urus delawarensis
Orden Columblformes
Famllla Columbldae
35 Zenaida asiatica
36 Zenaida macroura
37 Columbina inca
38 Columbina passerina
Orden Cucullformes
Famllla Cucnlldae
39 Geococcyx californianus
Orden Striglformes
Famllla Tytonidae
40Tytoalba
Familia Strigidae
41 Bubo virginianus
Orden Caprimulglformes
Familia CaprimuJgldae
42 Chordeiles acutipennis
43 Chordeiles minor
44 Phalaenoptilus nuttallii
Orden Apoclitormes
Familia Trochllldae
45 Calothorax lucifer
46 Arcchilochus alexandri
Orden Coraclfformes
Familia Akedlnldae
47 Ceryle alcyon
Orden Piclfonms
Familia Picidae
48 Melanerpes aurifrons
49 Picoides sca1aris
50 Colaptes auratus
Orden Passerifonnes
Familia Tynumidae
51 Empidonax wrightii
52Sayomissaya
53 Pyrocephalus rubinus
54 Myiarchus cinerascens
55 'fyrannus vociferans
Familia Alandidae
56 Eremophila alpestris
Familia IUrundlnidae
57 Hirundo pyrrhonota
58 Hirundo rustica

cinegéticos, como la codorniz (Callipepla squamata), las
palomas (Zenaida macroura y Zenaida asiatica) o los patos
migratorios, que utiliz.an los depósitos de agua que existen
en la zona.
Otras aves, como el centrontle (Mimus polyglottos), el
cardenal (Cardinalis cardinalis y C. sinuatus) o las calandrias
(lcterus spp.) son especies apreciadas comercialmente como

rBC
mB
rB

mCD
•rBCD
rCD
rBC

• rCD

rB C
rD

• rmCD
mBC
• rD

mBC
•rBCD

rB

rB C
• r D
• rCD

mD
• rD
rBCD
rC
rB D

FamlUaConidae
• rD
S9 Corvus ayptoleucus
ºrBCD
60 Corvus corax
Familia Remlzlldae
• rD
61 Auriparus Oavioeps
FamillaTrogloclytklae
62 Campylorhynchus brunneicapüD
• rD
63 Salpintes obsoletus
rB
64 Thryomanes bewickii
• rD
65 Catherpes mexicanus
Familia Muskapiclae
• rD
66 Polioptila melanura
rBC
67 Turdus assimilis
Familia Mbnidae
ºrBCD
68 Mimus polyglottos
rBCD
69 Tacostoma curvirostre
• rD
70 Tacostoma dorsale
Familia Ptllogonatldae
ºrBCD
71 Phainopepla nitens
Familia Lanlldae
mBCD
72 unius ludovicianus
Familia Vlreonidae
•mo
73 Vireo belli
Familia Emberizildae
mBCD
74 Dendroica coronata
mBCD
75 Dendroica nigriscens
• r BD
76 Cardinalis cardinalís
• rCD
77 Cardinalis sinuata
rmC
78 Guiraca caerulea
• rmD
79 Passerina versicolor
rBCD
80 Pipilo fuscus
•rBCD
81 Aimphispiza bilineata
mB
82 Sturnella neglecta
83 Xantooephalus xantocephalus r m B C
me
84 Euphagus cyanocephalus
rmBC
85 Molothrus ater
rCD
86 Quiscalus mexicanus
•rBD
87 Icterus wagleri
mBC
88 Icterus cucullatus
• rmD
89 Icterus parisorum
Familia Frlnglllldae
rCD
90 Carpodacus mexicanus
mBC
91 Carduelis spaltria
Familia Passeridae
re
92 Passer domesticus

mB
• rD
rmBC

• &amp;]Jedes comkle~ como típicas ele todl
el Desierto Chibuahuense.
( Nomeoclatora ba&lt;;ada en A.O.U. (1983) ).

aves canoras y de ornato. Algunas especies dominanteS
numéricamente y de amplia distnbución dentro de la wna
se consideran perjudiciales a los cultivos agrícolas, en tero·
pc&gt;ral (codorniz y los tordos) y en riego, como el azulejo
(Guiraca caerulea), los tordos y el zanate (Quisca/JU
mericanus) ya que estas aves obtienen su principal fuente
energética de diversas especies de gramíneas, cultivadas Y

silveStres (Babb, 1991) y pueden reducir el de por sí bajo

rendimiento de las parcelas.
El hecho de que existan numerosas especies de aves
rapaces diurnas (Falconiformes y Laniidae) y nocturnas
(Strigiformes) en la zona, tanto en la vegetación nativa,
como en los campos agrícolas, es relevante por su papel
como controladores naturales de las poblaciones de roedores, entre ellos: el ratoncito (Peromyscus maniculatus), la
rata del desierto (Neotoma albigularis) o la rata canguro
(Dipodomys spp.) y de lagomorfos, como los conejos
(SylviJJagus audubonz) o las liebres (Lepus califomicus).
La presencia de especies terrestres, residentes y migratorias, en los distintos hábitats y tipos de vegetación de la
zona, depende en gran parte del grado de uniformidad de
los patrones regionales de lluvia, por la producción de anual
de semillas silvestres y cultivadas, de insectos y de plantas
en floración, entre otros. Esto afecta en particular al 7.2%
de las especies migratorias (muchas de ellas de hábitos
granívoros) que provienen de los pastizales del norte del
pa~. Algo similar sucede para aquellas especies acúaticas y
migratorias que dependen no sólo de la presencia de agua,
sino de de la productividad de estos depósitos, tanto para
arribar a ellos, como para permanecer durante el invierno
enla wna.
Las diferencias avifaunísticas encontradas entre los hábitats y entre los transectos se deben a la presencia de distintos tipos de vegetación, de cultivos y de condiciones microclimáticas. Pero también son producto de las características
biológicas de las aves, así el correcaminos (Geococcyx
califomianus) es en general un ave que se distribuye de
manera dispersa en toda la wna; el cohl&gt;rí (Archilochus
alexandrinus), el carpintero (Picoides scalaris), el centzontle,
el cardenal y el gorrión mexicano (Carpodacus mexicanus)
requieren de árboles grandes para buscar alimento, o bien
anidar y éstos se encuentran cerca de arroyos o ríos, pero

141

de manera discontfnua en todo el área estudiada.
La baja similitud en la avifauna de la wna con la Reserva de Mapinú, posiblemente sea un reflejo de los distintos
tipos de matorral y su cobertura entre ambas wnas y a la
escasa representación de pastizales en la wna de estudio,
la cual se encuentra más cercana al Trópico de Cáncer, al
igual que el área del norte de Zacatecas, cuya avifauna es
muy similar a la de este estudio, tanto en su composición de
especies residentes como en las migratorias.
CONCLUSIONES

Desde el punto de vista de la forma de vida-ave, el área
desértica estudiada es rica y diversa y es, al igual que todo
el desierto Chihuahuense (Van Devender et al., 1985, 1987)
una de las porciones desérticas cuya dinámica aún queda
pendiente de comprender. La riquem de aves presentes en
la wna está dada por un alto porcentaje de especies de
aves típicas de las wnas áridas, cuyas densidades dependen
de las peculiaridades locales en el tipo y porcentaje de
cubierta vegetal, edáficas y cantidad de precipitación pluvial, entre otros factores.
El recurso ave en la wna tiene un potencial biológico y
económico, para lo cual se requiere ahondar en el conocimiento de 1a dinámica espacio-temporal de la comunidad
aviaria. Resalta la importancia de iniciar estudios, tanto de
aquellas aves que se reproducen en el desierto, como de
aquellas especies dominantes numéricamente y que pueden
formar parte de la dieta de los pobladores o bien, venderse
con diversos fines.
La evaluación de la avifauna de esta zona desértica y su
análisis wogeográfico correspondiente, representa todo un
reto, dadas las características diagnósticas del Desierto
Chihuahuense y de la propia naturalem e historia de las
comunidades nativas, clímax e introducidas en la wna.

LITERATURA CITADA

A.O.U. 1983. Checklist if North Americann Birds. 6th Edition, American Ornitbologit's Union, U.S.A 887 pp.
AMADON, D. &amp; A.R. PHILLIPS 1948. Notes on mexican birds. The Auk 64:576-581.
BABB, S.K. 1991. La comunidad de aves en los medios agrícolas de la Cuenca del Río Lerma. Rev. Universidad y aencia
8(15):5-14.
CRISCI, J.V. &amp; M. F. LOPEZ 1983. Introducción a la Teoría y Práctica de la Taxonomía Numérica. Sría. GraL de la
O.E.A, E.U.A 132 p.
C0NTRERAS-BALDERAS, A. 1984. Birds from Cuatro-aenegas, Coahuila, Mexico. J. Arizona Nevada Academy of
Science 19-.77-79.
·
DAVIS, LI. &amp; R. FOWLER 1959. Breeding bird census # 19. Desert Audubon Filed Notes 13:468-469.
DIAMOND, J. &amp; T. CASE (Editores) 1986. Community Ecology. Harper &amp; Row, PubL, Nueva York, E.U.A 665 pp.
DIXON, K.L 1959. Ecological and distnbutional relations of desert scrub birds of western Texas. Toe Condor 61:397-409.
FLEMING, R.L &amp; R.B. BAKER 1963. Notes on the birds of Durango, Mexico. PubL Mus. Micbigan State Univ. Biol Ser.
~~~
'
,

�148 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.CB.!U.A.NL, Mbdco, Vol.~ No.2, 149-154
PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB.!U.A.NL Vol.6(5), 1992

FLORES, v.o. &amp; P. GEREZ 1988. Conservación en México: Sintesis sobre Vertebrados Terrestres, Vegetación Y Uso de
Suelo. INIREB, México. 302 PP·
Cha ·
Mé · 63
GRENOT, J.C. 1983. Desierto Chihuahuense. Fauna del ~lsón de ~pimi Univ. AuL de
pmgo,
~·
PP·
GOMEZ POMPA, A. 1985. Los Recursos Bióticos de México (Reflexiones). INIREB, Xalapa, V~racruz, Mé:nco. 1~ pp.
HERMOSILW, s. &amp; ~ GARZA 1989. Algunos aspectos sobre la repr~ucción de un ave insectívora del desie~,
Campylorhynchus brunneicapillus (Aves: Troglodytidae). X Congreso Nacional de Zoología, Resumen No. 66. MéXICO,

~ G. (Rd) 1978.

Reservas de la Biósfera en el Estado de Durango. Trabajos Varios. PubL lnsL de Ecologfa,

México, No.4. 198 p.
· J bn Wil &amp; So I
LUDWING, J. &amp; J. REYNOLDS 1988. Statistical Ecology: a Primer on Methods and Computmg. o
ey
ns, ne.,
U.S.A. 315 pp.

·

Co
· · E '"'
cti
mmumues. _n: • 1 ransa ons
of the Symposium in the Biological Resources of the Chihuahuan Desert Regmn. Uruted States and México. R.H. Waver
(Ed.), u.s. DepL of the Interior. National_Park ~rv:, U.~.A. 579-589.
.
RZEDOWSKI, J. 1978. Vegatación de México. Editorial Limusa, S.A. México.432 PP·
. .
.
ROSENBERG, K.V., T. SCOTf &amp; G.B. ROSENBERG 1987. Value of suburban habitats to desert npanan btrds. The

RAIT, R. &amp; s.L. PIMM 1977. Temporal changes in Northem Chihuahuan D_esert B~d

Wilson BulL 99(4):642-054.
.
•
fth s
·
PBJU.IPS,A.R.1977. Summaryofavianresourcesofthe ChihuahuanDesert Region. E_n: 7ransacuonso e ympos1um
in the Biological Resources of the ChihuahuanDesert Region. United States and Meneo. R.R Waver (Ed.), U.S. Dept
of the Interior. National Park Service., E.U.A. 617-620.
.
.
.
TBJOLLAY, J.M. 1979. Structure et dynamique du peuplement avien d'un matorral ande (Bolsón de Mapimf, Mexique).
La Terre et la Vie 33:563-588

_

.

.

.

VAN DEVENDER, T. &amp; T. BURGESS 1985. Late Pleistocene Woodlandsm the Bolson de Mapinú: A refugium for the
Chihuahuan Desert Biota? Quaternary Research 24:~353.

VAN DEVENDER, T., R. moMPSON &amp; J. BETANCOURT 1987. Vegetation history of the dese~ of south~estem North
America· the nature and timing of the Late WiscOnsin-Holocene Transition. En: •North Amenca and AdJacent Oceans
During the Last Deglaciation." W.F. Ruddiman &amp; RE. Wrigth (Eds.), Geological Soc. of America, Boulder, Colorado.

VARIACION DIURNA DE LA ICTIOFAUNA INTERMAREAL
DE OTOÑO EN LA LAGUNA DE LA PAZ, BAJA CALIFORNIA
SUR, MEXICO
ANTONIO LEIJA-TRISTANI.3, JESUS A DE LEON-GONZALEW &amp;
HOMERO RODRIGUEZ..GARZA3
RESUMEN
Se reali7.aron dos muestreos mensuales de un ciclo mareal para el estudio de la comunidad fctica intermareal
en una playa arenosa de la Laguna de La Paz, B.C.S., México. Se colectaron 6833 organismos, pertenecientes a
25 especies. La abundancia relativa númerica fue de 58.9% para octubre y 41.1 % en noviembre. La biomasa fue
de 16,163 g para octubre y 19,773 g para. Se obtuvo una densidad promedio de 45 y 31 ind/m2 para octubre y
noveimbre respectivamente. La abundancia relativa estuvo representada por Gerres cinereus (565%), Eugerres
axiJJaris (17.5%), Hyporhamphus unifasciatus (12.3%) y Anchoa sp. (4.4%) en octubre, y por G. cinereus (41.7%),
Anchoa sp. (27.2%), H. unifasciatus (11.5%) y Mugil curema (8.1% ) para noviembre. La biomasa estuvo compuesta principalmente por H. unifasciatus (65.1 %), G. cinereus (18.6%) y E. axiJJaris (3.6%) en octubre y por
H. unifasciatus (54.9%), M. curema (21.9%) y G. cinereus (10.6%) en noviembre. La mayor cantidad de especies,
en ciertos arrastres, estuvo relacionada con mareas bajas e intermedias y valores altos de temperatura. En octubre
la diversidad fue menor que en noviembre, sin embargo, los valores de abundancia y dominancia fueron más altos
en el primer mes. Las tallas máximas se presentaron en las especies más frecuentes y abundantes. Se concluye
que el nivel de marea fue el factor que mas influyó en los resultados obtenidos de abundancia y diversidad, sin
descartar que la hora del día fue también importante.
Palabras Clave: Variación diurna; Ictiofauna; Laguna de la Paz; Baja California Sur; México.

Toe Geology of North America, Vol k-3:323-352.

WEBSTER, D.J. 1968. Oroithological notes from z.acatecas. Toe Condor 70:396-397.
.
.
WEBSTER, n.J. 1977. Toe avifauna of the southem part of the Chihuahuan DeserL E~: ;ransacuons of the Sympos1um
in the Biological Resources of the Chihuahuan Desert Region. United States and Meneo. R.H. Waver (Ed)., U.S. Dept
of the Interior. National Park Service, E.U.A.
ZAR, J.B. 1984. BiostatisticaIAnalysis. Prentice-Hall, Inc., Nueva Jersey, E. U. A. Tomo l.

SUMMARY
Two monthly samplings covering one mareal cycle were carried out in order to study the intermareal ichthyc
comunities of a sandy beach at La Laguna, La Paz, B.C.S., Mexico. Toe organisms collected were 6833 belonging
to 25 species. The numeric relative abundance was 58.9% for October and 41.1% for November. Toe total
biomass obtained were 16,163 gr and 19,773 gr for October and November, respectively. The mean density was
45 individuals m 2 for October and 31 for November. Toe relative anbundancewas mainly represented by Gerres
cinereus (56.5%), Eugerres ariJlaris (17.5%), Hyporhamphus unifasciatus (12.3%) and Anchoa sp. (4.4%) for
October, and by G. cinereus (41.1%),Anchoa sp. (27.2%), H. uni{asciatus (11.5%) and Mugil curema (8.1%) for
November. The largest biomass for Octoberwas represented by H. unifasciatus (65.1 %), G. cinereus (18.6%) and
E. axilJaris (3.6%) and for November by H. unifasciatus (54.9%), M. curema (21.9%) and G. cinereus (10.6%).
Most of the species collected were related with low lides and intermediates to high temperatures. Toe diversity
was smaller in October than November, however, the abundanceand dominance values were bigher in October.
Toe maximum size was present in the more frequent and abundantspecies. lt can be concluded that tide height
hada high influence on abundance and diversity, without discarding that the hour of the day was also important
Key Words: Diurnal variation; Ichthyofauna; Laguna de la Paz; Baja California Sur; México.

1- Departamento de Ecología, Fac. Ciencias Biológicas, U.AN.L Apdo.PosL365, San Nicolás de los Garza, N.L, México. CP 66451.
2 - Departamento de Zoología de Invertebrados, Facultad de aencias Biológicas, UAN.L, Apdo Postal 5, Suc. F., San Nicolás
de w Garza, N.L, 66451 Mético.
3 - Centro de Investigaciones Biológicas de Baja California Sur, AC Apdo. Postal 11.8, La Paz, Baja California Sur, 23000 Mético.

�150 •

LEIIA-TRJSTAN et al., Variacüln de lctiofauna en la Eruenada de La Paz. B.CS., Máico. -

PUBLICACIONES BIOLOOICAS, F.c.B.fl].A.N.L Vol.6(2), 1992

INTRODUCCION

Existen ~ investigaciones de peces que incluyen
muestreos reali7.ados en diferentes puntos de la Laguna y
Bahía de La Paz, pero la mayorfa son inédito. Destacan,
en~e otros el de Castro-Aguirre y Sánchez-Rueda (1984),
Castro-Aguirre (1988), Castro-Aguirre y Salinas-Zavala
(1988), Maeda et al. (1980), Maeda-Martfnez y MaravillaCbávez (1988), Tron-Meloy Villavicencio-Garayzar (1988).
Algunos de ellos versan sobre la abundancia y diversidad de
las comunidades, otros sobre hábitos alimenticios y dos más
incluyen reportes y aparición de nuevas especies.
Contreras-Olguínet al. (1991) realizaron un estudio sobre
la ictiofauna en una playa arenosa de la
Bahía de La Paz, precisamente considerando periodos cortos de tiempo. En él
abordaron los efectos de la temperatura
y el nivel de marea sobre la distnbución
y abundancia del componente íctico.
La mayoría de los estudios sobre ictiofauna en los cuerpos coste~os de Baja
California Sur, se han orientado a listados
faunfsticos o sobre análisis ecológicos
básicos (Castro-Aguirre, 1988). Dichos
trabajos se han llevado a cabo en lapsos
de tiempo largo y en extensiones amplias
en estos cuerpos de agua. La carencia de
estudios sobre las variaciones que se suceN
den durante un ciclo mareal mensual a lo
largo de un año, ha hecho virtualmente
imposible relacionar los cambios que pudiesen haber ocurrido en intervalos de
tiempo corto, en las poblaciones o comunidades, como consecuencia de eventos
climáticos, o de diversos factores abióticos
y bióticos.
El objetivo de este trabajo fue el de
estimar las variaciones de la abundancia
total y relativa, biomasa, densidad, diversidad, dominancia y ocurrencia de la
comunidad fctica durante un ciclo mareal
(dos mareas altas, dos bajas y dos en
nivel intermedio), y su relación con datos
de temperatura, hora del día, nivel de
marea y meses de muestreo ( octubre y
noviembre de 1988).

localiza entre los 24º06' y 24º11' LN y 110"19' y 110"26'
LW (Fig. 1). Tiene una área aproximada de 45 km2 (Galindo-Jaramillo, 1987), y thicamente está influenciada por la
Bahía de La Paz (Granados-Guzmán y Alvarez-Borrego,
1984) y por las oscilaciones de marea (Lecbuga-Devéze et
al., 1986). Es de forma aproximadamente triangular y de
unos 7 km de ancho en direcciones norte-sur y este-Oeste.
Se comunica con la Bahía de La Paz por un canal de mareas de 1.2 km de ancho y unos 4 km de largo que se extiende frente a la Ciudad de La Paz. Presenta contornos
irregulares con bahías y puntas bajas (Galli-Oliver y García
Donúnguez, 1982). Datos sobre la temperatura media anual
mínima y máxima del agua, el tipo de sustrato, clasificación
110°w

110·2o·w

La Laguna de La Paz,

Baja California Sur, México, es un cuerpo
de agua somero con un sistema de circulación antiestuarina (Postma, 1969) y se

Figura l. Localiración geográfica del área de muestreo en La Ensenada de La

Paz, B.C.S., México.

medida de lo posible, una área aproximada de 90 m2• Los
organismos se colocaron en bolsas de plástico (debidamente etiquetadas) para su transporte al laboratorio, y se fijaron en solución de formalina al 10%. Los ejemplares se
3'
identificaron,
específicamente, usando las obras de Castro22
Aguirre (1970 y 1978), S.I.C. (1976) y Yáíiez-Arancibia
. llO
(1978); y fueron contados y pesados, en fresco, de manera
18
individuaL
14
Se cuantificaron los parámetros de abundancia total y
12
relativa,
biomasa (Peso/área) y densidad (No. ind/área).
: 10
Con el proposito de delimitar la estructura de la comunidad y a la vez realizar comparaciones entre los dos mues4
treos, los datos fueron analizados mediante los siguientes
2
índices ecológicos: Diversidad de Sbannon-Weaver (H'),
o
-1
O
1
2
S
-2
4 · 6
Dominancia de Simpson (X), Equitabilidad de Jacard (J')
DIAMETRO DE PARTlCUI.AC. • pN)
y Similitud de Morisita (IM) (Brower et al. 1990).
Figura 2. Composición granulométrica del sedimento del área
Se reali7,ó tambi~n un análisis sobre la composición por
de estudio.
tallas, para ello, en forma individual, se tomaron datos de
del clima de la región, el promedio de precipitación anual,
longitud patrón, longitud total y peso total Se calculó un
sobre los meses de mayor evaporación y el regimen de
tamaño de muestra de 70 organismos para poblaciones con
vientos, son proporcionados por Galindo-Jaramillo (1987)
400 o más especúnenes, mediante los Modelos Polinomial
y Leija-Tristán (1990).
(Snedecor &amp; Cochran, 1967) y el basado en la Teoría de la
· Para realirar el presente estudio se seleccionó, mediante
Información (Buesa, 1977; Pielou, 1977). Sin embargo, se
muestreos pilotos, una zona que fuera representativa, en
trabajó, para fines prácticos de la investigación, la misma
términos geológicos, de la laguna. Dicha franja fue locacantidad de organismos para las especies que incluían entre
li7.ada en la parte suroeste de este
vaso lagunar (Fig.1 ). Es un sitio de
fácil acceso y básicamente arenoso Cuadro l. Abundancia numérica y ocurrencia de las especies de peces en los dos
(Fig. 2). El oleaje es mínimo O nulo muestreos (octubre/noviembre).

••

r
••

y la marea (que es semidiuma mix- - - - - - - - - - - ---------------Número de organismos por arrastre
ta), ejerce una gran influencia (co-

MATERIALES Y METODOS
Area de estudio.

151

mo casi en toda la ensenada) sobre
ella, debido principalmente a su
escasa pendiente (Olivier, 1982).
Las temperaturas promedio registradas en los meses de trabajo
fueron 21.9º e y 24.7º e para octubre y noviembre, respectivamente.
Para realizar las colectas se utiliro el arte de pesca conocido como
chinchorro playero, con las siguientes caracetrfsticas: una longitud de
30 metros, 15 metros de altura y
una luz de malla de 1 cm.
Se llevaron a cabo dos muestreos, uno en octubre (Muestreo 1)
Yotro en noviembre (Muestreo 2),
de 1988. En cada uno se efectuaron
se~ arrastres, dos en cada nivel de
marea. Dichos arrastres se reali1.llron en forma manual avanzando
perpendicularmente a la línea de
costa, tratando de cubrir, en la

&amp;pedes

Hyporhamphus unifa.sdatus
0/igop/iles $'1UIUS
Haemulopsis leuciscus
Mugil curono

Eugares axiIJaris
Gerres cinereus
Orthoprisds chaJceus
Splweroúles kmdalli

Syrwdussp.
.Anchoa sp.
Quieado y-cauda
Lulj(IIIUS gullilJUS
Symphurus wi/1iamsi
NenuJIÍsliUS pectara/is
Pseudupeneus grandisquamis
BaJisles polikpis
Netwna planiceps
Ponuulasys macrocanJhus
Ponuulasys branicldi
Dipkctrwn pacijicum

Paralabrax: macula1ofasciams
Achirus mazatlanus
Gobimellus sagittula
Cynascio,i parvipinni.s
Liú: stolifera

1

74/6
22/10
4JO
2/1
0/3
0/103
0/11
OJO
0/1
0/4
0/1
OJO
OJO
lJO
OJO
OJO
OJO
OJO
OJO
1/0
OJO
OJO
OJO
OJO
OJO

2

3

61/21S
147/3
18/8
6/2
0/0
18/12
2fl
0/5
1/19
17/48
141222 S70/341
0/6
9/43
0/0
sn
0/1
1/1
0/6
0/11
0/1
6/0
0/2
4/1
lJO
0/0
OJO
1/0
7J0
0/0
OJO
0/0
OJO
0/0
OJO
0/0
OJO
0/0
OJO
0/2
0/2
0/2
0/4
0/0
0/4
0/0
OJO
0/0
OJO

on

4
206,ll)S

1/4
15/l
2/9
frl/0
1133/11
1S/24
19/0

2/0
0/103
0/0
1/0
0/0
0/0
0/0
1/0
0/0
0/0
0/0
0/0
0/0
0/0
0/4
0/1
0/13

s

SJO

on

SJO
1/86

385/17

6

3/3
0/3
74/1
0/119
21S/20

S8/'JS 5041299
'Jl!,/2
10/3
19/4
6/1
4JO
10/4
176/43')
0/210
OJO
0/0
0/2
0/0
OJO
3/0
OJO
0/0
OJO
Sto
OJO
1/0
4JO
0/0
3/0
28tO
OJO
1/0
OJO
0/0
0/1
0/3
OJO
0/0
0/0
0/0
0/0
0/0
OJO
0/0

�152 -

PUBLICACIONES B/OLOOICAS, F.CB./U.A..NL Vol.6(2), 1992

LEIIA-TRIST.AN et al., Variacwn de lctÚJfauna en la Ensenada de La Par, B.CS., Máko. -

G

100 y 399 individuos. El resto de Jas poblaciones que no
alca01.8ban por lo menos la cantidad m(nirna calculada,
fueron analizados en su totalidad.

ao

•

14

RESULTADOS
. En total se obtuvieron 6,833 espec(menes, comprendidos
en 4,025 (58.9%) para el muestreo de octubre y 2,808
(41.1%) para noviembre, repartidos en 25 especies, 24
géneros y 18 familias. La biomasa calculada fue de 16,163 g

UI

1•
i111
~

•a

IIUUIRE01 (IBIP.) ·.. _

24

$

2S
4

22

%

(44.9%) y 19,773 g (55.1%) para octubre y noviembre,
respectivamente. La densidad se estimó en 45 ind/m2 y 31

ind/mi durante los nmmos meses.
La abundancia relativa númerica, para el muestreo de
octubre, estuvo representada por Gerres cinereus (56.5%),
Eugerres axi/1aris (17.5%), Hyporhamphus unifasciatus
(123%) y el clupeidoAnchoa sp. (4.4%); en noviembre por
G. cinereus (41.7%), Anchoa sp. (27.2%), H. unifasciatus
(11.5%) y Mugü curema (8.1%) (Tablas 1 y 2). En términos
de biomasa, los mayores porcentajes, en octubre, fueron
para H. unifasciatus (65.1 %), G. cinereus (18.6%),
E. axi/1aris (3.6%) y M. curema (1.5%). En noviembre,
H. unifasciatus (54.9%), M curema (21.9%) y G. cinereus
(10.6%) presentaron los porcentajes más altos.
La Fig. 3 señala las variaciones en el número de especies
y la temperatura, de ambos muestreos, con respecto a la
hora del día, cuando se efectuaron cada uno de los arrastres del ciclo marea!; éste análisis muestra una correlación
positiva entre la bajamar y la composición de especies. La
Fig. 4 denota la abundancia absoluta de las poblaciones de
peces, colectadas en ambas campafias y su relación con los
düerentes niveles de marea; los picos que sobresalen en la
figura están dados, principalmente, por la abundancia de la
mojarra G. cinereus.
En la segunda campaña se obtuvieron Indices de Diversidad y Equitabilidad generalmente más altos para cada arrastre y muestreo. Los de dominancia, como era de esperarse, se comportaron inversamente a los anteriores. La
preponderancia, en cuanto organismos se refiere, de
G. cinereus, H. unifasciatus, E. axillaris y Anchoa sp. fue
definitiva en el comportamiento de dichos Indices. El de
\ Similaridad, por su parte, arrojó altos valores entre los arrastres homólogos, tres y seis, de ambos muestreos (Figs. 5

a

m 10
l!f

2

de noche (130 mm). En el segundo muestreo, seis son las
especies de tallas mayores: H. unifasciatus, M. curema,
Paralabrax maculatofasciatus, 0/igoplites saums, Diplctrum
pacificum y Cynoscion parvipinnis. H. unifasciatus presentó
tallas más grandes que en el primer muestreo (desde 251
mm hasta 125 mm), pero definitivamente no re~tró una
secuencia definida en su comportamiento. M. curema y
O. saurus mostraron un descenso hacia los arrastres nocturnos: desde 222 mm hasta 83 mm, y desde 90 mm hasta
55 mm respectivamente. D. pacificum se halló 6nicamente
en el dfa (290 mm).

o.7

12

1

o.e

-~o.as

i 1:

-

Q.4

us

20
ALTA

..._.,,: l:008111

.......,2: 7:00.,.

BAJA

11:00lffl

14:00plll 11:00pm 20:00pm 02:GGlffl

M.TA

13:0011'1' 1eoop111

IIIES1JIEO i

.-:

BAJA

IEDIA

10:00n

IEDIA

IIDTRB)I

.9

21

.•...IIUll'IRE02(IBIP.)

18:CIOpm 01:00wn

Figura 3. Relación entre el # de especies, temperaturas y
hora de arrastre en los düerentes niveles de marea.

IIEDIA

BIJA

IEDIA

M.TA

BAJA

. . . .1: l:00....

11:00lffl

14.GOpm

17:CIO¡n

ao0pm

02QIMI

....._2:

10:00n

13:00pm

18:001111

111:00pm

Ol:OOam

Al.TA

7:00..,.

Figura 6. Valores de dominancia obtenidos mediante el Indice de Simpson (X) para cada uno de los arrastres.

1600
1400

G.11

¡1300

o.,

j 1200

i

1100

-8

900
l00

..

- o.as
- o.e

r 1000

t

IIUESTllEO 1

X
0.75
:J

i:
1:

1o.:
o.,

º' IM:8'TIB)t

0.65

200
100

G.5

OL - - - , - - - , - - - - , - - - , - - - - - - , - - - - - , - -

ALTA

MEDIA

BAJA

IEDIA

BAJA

MEDIA

ALTA

BAJA

11:00.,.

141':lpm

17:00pa

2Q:00pm

Q2;(1Qam

..,._1, a,oo..,.

MEDIA

..,.._,: 8:00am

11:00n

1~pm

17:CIOpm

20:00pm

02Qlam

____, 2: 7:00 lffl

10:00.,.

13:GI pm

18:00 pa

19:00 pm

01:00..,

..,._2: ?.OG.,.

10:00 n

13:001111

18:00 pm

1t:00 pm

01:00 am

N...TA

BAJA

Abundancia absoluta de las poblaciones de peces
por cada arrastre en correspondencia a los niveles de marea.

Figura 4.

ALTA

Figura 7. Valores de Equitabilidad obtenidos mediante el
Indice de Jacard (J') en cada arrastre.

o.,

o.e
IIUES1IIEO 2

a 8).
Cinco especies del primer muestreo presentaron tallas
promedio máximas: H. unifasciatus, Haemulopsis leuciscus,
Pomadasys branicldi, M curema y Nematistius pectoralis. En
H. unifasciatus y H. lueciscus se observó una tendencia de
ALTA
MEDIA
BAJA
IEDIA
N...TA
BAJA
disminución en las tallas hacia los arrastres nocturnos: des.....,,: aa&gt;cn 11:00.,. 1d0pn 17:00pa m:GOpm 02GDem
de 229 mm basta 95 mm y desde 242 mm hasta 57.9 mm,
....,.2: 7:001111 to.«11111 18:00pn 18:00JIIII 19:00pm 01:00am
respectivamente. Durante todo el ciclo mareal las tallas
oscilaron alrededor de los 149 mm en M. curema.
N. pectoralis sólo se capturó de día (128 mm) y P. branickií Figura 5. Valores de dominancia obtenidos mediante el In·
dice de Sbannon-Weaver (H') para cada arrastre.

0.7

~ o.,
; G.5

::
o.a
0.1

O....._--,---.---- - . -- - r -ALTA

IEDA

153

BIJA

IEllA

---r----,-M.TA

BAJA

ARRASTRES

Figura 8. Valores de Similitud obtenidos de ambos muestreos
utifuando el Indice de Morisita (IM).

DISCUSION

Un estudio realli:ado por Contreras-Olgu(net al. (1991),
en una zona relativamente cercana al área de esta investigación proporciona elementos para poder considerar los
resultados sobre abundancia y biomasa total y relativa
como información representativa de la comunidad (ctica
intermareal para la Ensenada de La Paz. En el listado
taxonómico de ambos estudios, se presentó una similaridad
de aproximadamente el 75% de las especies. Sin embargo,
en los análisis realizados, se puedo observar a
Hyporhamphus unifasciatus como la 6nica población que
exlnl&gt;ió los mayores porcentajes,de abundancia n6merica
y biomasa en los dos trabajos.
La abundancia de especies y el n6mero de individuos
por arrastre durante el día aumentó gradualmente conforme la marea fue disminuyendo y la temperatura elevándose. En los arrastres nocturnos también se observó la misma
disposición, pese a que la temperatura ahora descendía. La
explicación más adecuada a este comportamiento es que
el grueso de las poblaciones de peces podría locali1.arse en
la rona ~aja de mareas. Sin descartar la posibilidad de que
al disminuir el nivel de marea los peces de mayor talla,
como posibles depredadores de los juveniles, busquen
zonas más profundas, dando oportunidad a éstos de presentarse en la zona de entremareas y la franja adyacente.
Los trabajos de Castro-Aguirre (1988), Castro-Aguirre y
Salinas-Zavala (1988) y Maeda-Martínez y Maravilla-Cbávez (1988) ayudan a la validación de los resultados de este
trabajo. Comentarios hechos por pescadores, de que la
abundancia y la talla de los peces se incrementa en marea
baja podría fundamentar un poco más lo anteriormente
expuesto. Por otro lado, se puede argumentar, bajo los
mismos criterios, que Jas variaciones de la temperatura
posiblemente no tienen tanta influencia en esta conducta.
La ocurrencia a lo largo de los muestreos de
H. unifasciatus, G. cinereus, quii.á se deba a un posible
comportamiento gregario de estas especies, o tal vez, por
la preferencia de la zona intermareal para su alimentación.
:Esto mismo se le puede atribuir a engráulidos, clupeidos
y mugfiidos, los que también estuvieron bien representados

�154 -

PUBLICA.CIONES BIOLOGICA.S • F.C.B./U.A.N.1-, Mbioo, Vol.6, No.2, 155-158

PUBLICA.C/ONES BIOLOGICA.S, F.C.B./U.A.NL Vol.6(2), 1992

en casi todos los arrastres. Unos muestreos fcticos, aunque
de.manera muy puntual, reamados en la Ensenada y Bahía
de La Paz por Castro-Aguirre (1988) y Castro-Aguirre y
Salinas-2.avala (1988), pueden apoyar lo aquí discutido.
Todos los individuos colectados en este estudio caen
dentro de los estadios· juveniles. Los de mayor longitud
apenas si sobrepasaban los 250 mm. Tal es el caso de la
cabrilla P. maculatofasciatus y del pajarito H. unifasciatus.
Los valores de Diversidad y Equitabilidad fueron relativamente altos para casi todos los arrastres, y los de dominancia por ende bajos, corroborándose con los resultados
expuestos por Brower y 2.ar (1990). Los de Similitud también fueron altos, encontrando el valor mfnimo para el
primer par y el máximo para el último.

CONCLUSIONF.S
Las variaciones en la abundancia, biomasa y diversidad
de las especies fcticas intermareales en un ciclo diurno están
determindas principalmente por el nivel de marea, y en
menor escala por la hora del dfa y la temperatura. Las
especies más abundantes, frecuentes y dominantes fueron
H. unifasciatus, G. cinereus, E. arülaris, M. curema, Anchoa
sp. en casi todos los arrastres de ambas campañas. La diversidad y abundancia de las poblaciones de peces están favorecidas en la zona de estudio, por el tipo de sustrato y por
ser considerada como semiprotegida a la intensificación de
los vientos y fuertes corrientes. Las mayores tallas se presentaron en tres especies que fueron abundantes y frecuentes en los dos muestreos, ellas son: H. unifasciatus,
M. curema y H. leuciscus.

LITERATURA CITADA
BROWER, J.E., J.H. ZAR &amp; C.N. VON ENDE 1990. Field and Laboratory Methods for General F.cology. Third Edition, Wm.C. Brown
Publishers. 337 pp.
BUES.A, R.J. 1977. Método basado en la teoría de la información para calcular el tamalio de muestra de animales marinos. An. Cent aenc.
del Mar y LlmnoL, Univ. Na!. Autón. Mtxico, 4(1 ):99-106.
CASTRO-AGUIRRE,J.L 1970. Contribución al conocimiento de los peces del Golfo de California. Rev.SOC.Mei:.HistNat, Tomo XXXl:107-181.
CASTRO-AGUIRRE,J.L 1978. Catálogo sistemático de los Peces Marinos que penetran a las Aguas Continetales de M6:rico, con Aspecta
Z.OOgeograficos y Ecológicos. Depto. de Pesca 19:1-277.
CASTRO-AGUIRRE,J.L &amp; P. SANCHEZ-RUEDA. 1984. Aspectos ecológicos de la Ensenada y Bahfa de La Paz, Baja california Sur, México.
Res. V Simp. Biol. Mar., UAB.C.S., La Paz, B.C.S., 46-47 pp.
CASTRO-AGUIRRE,J.L 1988. Variación témporo-espacial de la dominancia en la icliofauna de zonas fango-arenosas en la Ensenada y Bahía
de La Paz, B.C.S., en 1978 y 1982-83.
.
CASTRO-AGUIRRE,J.L y C. SALINAS-ZAVALA.1988. Abundancia y distribución de algunas especies de peces de ambientes fango-arenOSII
de la Ensenada y Bahía de La Paz, Baja california Sur, en 1978 y 1982-83. Res. L Congr. Nal Ictiología, U.A.B.C.S., La Paz, B.C.S., 97 pp.
CONTRERAS-OLGUIN, M., R.A. RUEDA-JASSO, LC. GONZALEZ-LOPEZ &amp;J.L ORTIZ-GALINDO. 1991. Distribución y abundancia del
componente fclico de una playa arenosa en Bahía de La Paz. Res. Il Congr.Na!Jctiologfa, Facultad de Ciencias Biológicas, U.A.N.L,Sao
Nicolás de los Gana, N.L, 2(30).
GALINDO-JARAMILLO, J.M. 1987. F.strategias de optimización y conducta alimenticia del Túdillo de Wllson (Charadrius wilsonia) en la
Ensenada de La Paz, Baja California Sur, M6i:ico. Tesis, Escuela Nacional de F.midios Profesionales, IZfACAIA, U.N.A.M.,México, S8 pp.
GALLI-OLMER, C. &amp; F. GARCIA-DOMINGUEZ.1982. Dispersión de sedimentos por Sargassum sinicola, barra El Mogote, La Paz, Baja
california Sur, México. Serie Científica 1, CICIMAR, 1-16 pp.
GRANADOS-GUZMAN, A. &amp; S. ALVAREZ-BORREG0.1984. Variabilidad de temperatura en la Ensenada de La Paz, B.C.S. Cienc. Mar.
9(2):133-141.
UX:BUGA-DEVEZF., C.H., J. GARCIA-PAMANES &amp; JOSE BUSTII.LOS-GUZMAN.1986. Condiciones ecológicas de una laguna costera de
la costa Oeste del Golfo de california, turbiedad y clorofila a. Cienc. Mar. 12(1 ):19-31.
J
LEIJA-TRISTAN,A., H. SALAIC~-POLANCO,J.M. GALINDO-JARAMILLO &amp; E OLIVARES-GONZALEZ 1990. Estudio poblacional del
cangrejo violinista Uca (Leptuca) crenulata crenu/aJa (Lockington, 18TI) (Bracbyura: Ocypodidae) en la Ensenada de La Paz, Baja california
Sur, México. Inv. Mar. CICIMAR, 5(2):99-106.
MAEDA-MARTINEZ, A., S. CONTRERAS-BALDERAS &amp; O. MARAVILLA-CBAVEZ 1980. Abundancia y diversidad de la ictiofauna, en tre!
áreas de manglar en la Bahía de La Paz, Mé:rico. CIBCASIO Trans., 6:138-151.
MAEDA-MARTINEZ, A.N. y M.O. MARAVIlLA~HAVEZ 1988. La ictiofuuna de tres esteros de la Bahía de La Paz, Baja California Sur. L
Ecología. Res. L Congr. Nal. Ictiología, U.A.B.C.S.,La Paz, B.C.S., 103 pp.
OLIVIER, S.R. 1982. Ambientes marinos litorales en Baja California Sur. Serie Científica 1, CICIMAR, 1-19 pp.
PIELOU, E.C. 1977. Mathematical Ecology. John C. Wlley &amp; Sons, New York., 385 pp.
POSTMA, H. 1969. Chemistry of coastal lagoons. En: "Lagunas Costeras, un Simposio." Mero. Simp. Intem. Lagunas ~eral
UNAM-UNESCO. México, Nov. 38-30. p. 421-430.
S.LC.1976. Catálogo de Peces Marinos Me:xicanos. Se&lt;:. Ind. y Com. Suh!ec de Pesca, Inst Nal. de Pesca, M6:xico. 462 pp.
TRON-MELO, LL y CJ. VILLAVICENCIO-GARA\IZAR 1988. Algunos aspectos estructurales de la ictiofauna de la Ensenada de la Paz, Bap
~lifornia Sur, México. Res. I Congr. Nal. Ictiología, U.A.B.C.S.,La Paz, B.C.S., 114 pp.
YANEZ-ARANCIBIA, A. 1978. Taxonomía, ecología y estructura de las comunidades de peces en lagunas costeras con bocas effmeras del
Pacffico de México. Publicaciones especiales, Cent Cien. del Mar y ümnol., UNAM, México, 2:1-306.

SOME MORPHOPHYSIOLOGICAL CHARACTERS IN
RELATION TO SHOOTFLY (Atherigona soccata Rond.)
RESISTANCE IN SORGHUM (Sorghum bicolor (L.) Moench)
RK. MAITI 1,2 &amp; JJ.G. TRUJILLO 3
RESUMEN

En el presente estudio se anali7.a la relación entre diferentes características morfofisiológicas de genotipos de
sorgo con respecto a la resistencia o susceptibilidad a a la mosca del vástago. Los caracteres morfofisiológicos
mostraron diferencias y correlaciones siginicativas entre los genotipos. El número de tricomas en la superficie
adaxial de las hojas, así como la intensidad del caracter 'glo~ (brillante) mostraron ser importantes en la
resistencia.
Palbras Clave: Sorghum bicolor, Sorgo; Mosca del vástago; Resistencia; Tricomas; Intensidad de brillo;
Humedad de superficie de la hoja; Mecanismo; Morfología.
SUMMARY

Toe relationships between several morphophysiological characters of selected sorghum genotypes and their
resistance or suscepttbility to shootfly was studied. Significant differences and correlations were found between
morphophysiologicalcharacters and susceptibility or resistance against shootfly among genotypes. Among these,
trichome number in the upper leaf surface and gloss intensity seem to play a significant role in shoo_tfly resistance.
Key Words: Sorghum bicolor, Sorghum; Shootfly; Resistance; Trichomes; Gloss intensity; Leaf surface
wetness; Mechanism; Morphology.
INTRODUCTION

Sorghum shootfly, Atherigona soccata (Rond.), is a serious pest causing yield reduction in crops in the semi-arid
tropics of the world. Therefore, there is an urgent necessity
to develop a screening technique to select sorghum cultivars
resistant to shootfly and also to study their mechanism of
resistance. Ovipositional non-preference and antJbiosis are
reported to be sorne of the mechanisms of resistance (Sing
&amp; Jotwani, 1980; Raina et al., 1981), as well as the presence
of silica crystals on leaf lamina and lignification (Ponnaiya,
1951; Blum, 1968). The presence of trichomes and glossy
traits and their intensity are also related to shootfly resistance (Maiti &amp; Bidinger, 1979; Maiti &amp; Gibson, 1983;
Maiti et al., 1984; Omori et al., 1988). A recent report
(Nwanze et al., 1991) states that leaf surface wetness plays
an important role in shootfly resistance. Swarna Sree (1991)
studied factors associated with resistance to shootfly, and
Khurana and Verma (1983 &amp; 1985) have reported good

relation between sorne of the plant characters and biochemical traits with dead hearts. Mate et al. (1988) reported that
shootfly resistance was associated with low chlorophyll content Shootfly resistant lines showed higher quantity of total
amino acids (Khurana &amp; Vernta, 1982), phosphorus and
total phenolics (Khurana &amp; Venna, 1983). Agrawal and
Abraham (1985) reported that resistance is controlled by
additive and predominantly non additive genes.
The present study intended to assess the role of sorne of
the morpho-physiological traits of 12 sorghum genotypes
resistant and suscepttble to shootfly.
MATERIALSAND METHODS

The sorghum genotypes used were: five showing maximum Ievel of resistance against shootfly (IS 18551, IS 2146,
IS 2205, IS 2312, IS 5604), three with intennediate resistance (IS 1054, IS 1057, IS 1096) and three highly susceptible genotypes (CSHl, CSH5, IS1046). The entries were

l· Interoational Crops Researcb lnstitute for Semi-Arid Tropics (ICRISA1), Patancberu, P.O. 502324, A.P., India (on sabbatic}
Z. Facultad de Qencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuew León, Apartado Postal 2790, Monterrey, N.I.., Ml:xico.
3- Campo F.xperimental UXMAL, Apdo.PosL D-50, Mtrida, Yucatán, México.

�156 -

1 1

PUBLICACIONES B/OLOG/CAS, F.CB.!U.A.N.L Vol.6(2), 1992

sown on 9 September (1991) in pots in a glass house (3235ºC) in a randomnú.ed block design with three replications at Patancheru, ICRISAT. Eight seeds were sown in
each pot at 3 'CID depth, irrigated regularly and seedlings
were thinned to five, thr~ days after emergence.
Morpbopbysiological characten. These were studied at
fourth and fifth leaf stage, 12 days after emergence according to Maiti et al. (1981, 1984). Por each character three
replications were used: 1. Seedling height (cm, PH);
2. Olo~ seores (GS), 10 days after emergence (1= maximum intesity, 3= intermediate intensity, 5= non glossy);
3. FU'S\ appearance of glossin~ in days after emergence
(GA); 4. Days to reach maximum intensity of gl~iness
(MIG); 5. Seedling vigour seores (SV); 6. Leaf width (LW,
cm); 7. Leaf surface wetn~ ~ at 4th and 5th leaf
collar (Nwanze et al., 1990).
Stomata and tricbome number from midportion. A new
technique was adopted. Thermocol was &lt;ms&lt;&gt;lved slowly in
about 10 ce of xylol to bring to a consistency of honey,
applied with a finger directly as a thin film on the leaf surface and allowed to dry up. The dried thermocol film was
peeled off carefully with an ádhesive transparent tape and
fixed on a slide for microseopic observations of trichome
number and stomata per microscopic fields (10 x and 40 x)
from five different fields of each leaf from the adaxial and
abaxial surfaces.
Dead heart data. These were supplied by S.L. Taneja from
a field experiment in 1981.
Statistical analysis. All data were subjected to analysis of
variance and correlation between morho-physiologicalcharacters with shootfly incidenc, % plants with eggs and %
plants with dead hearts.

RESULTS AND DISCUSSION

MAI11 &amp;: TRWILLO, ~ Morphophysiclogy and Resistance to Shoot Fly. -

except for trichome number in abaxial surface. The range
observed for trichomes varied from O to 72 (adaxial) ando
to 37 (abaxial) per microscopic field and was always higher
in the adaxial surface.
A highly significant negative correlation was observed
between trichome number in the adaxial surface (TAdS)
and shootfly dead hearts (DH%), that is, with an increase
TAdS there was a decrease in DH% (Table 2). lt was observed the genotypes having more than 40 trichomes in the
upper surface showed higher level of resistance to shootfly,
as in IS 2205, IS 2312, IS 2146 and IS 1096. This resistance
was also associated with the higher OS (seores 1, 2).
The genotypes which showed high suscepu"bility (higher
OH%) were non-glossy, had glandular trichomes and lacked
non-glandular trichomes. Secretions of glandular trichomes
probably favor suscepu"bility to shootfly, but further studies
are needed. Maiti and Bidinger (1979) and Maiti et al.
(1984) demonstrated that lines with non-glandulartrichomes
suffered less damage by shootfly compared to trichome~
ones. The results also coincide with the explanation by
Maiti and Bidinger (1979) that the glossiness character and
presence trichomes were additive for the resistance against
shootfly. They mentioned that the presence of trichomes in
the lower surface results in a reduction of oviposition and
of DH%, and that trichomes function as barriers in the
movement of maggots.
Omori et al. (1988) reported that tricbome density and
preference of oviposition were negatively correlated and
that the majority of lines presenting resistance to shootfly
showed the glossy character at seedling stage. They abo
reported highly significant correlation between various factors like trichome intensity, glossiness intensity, eggs per
plant ~d %DR These correlations were partitioned to see
the contrI"bution of individual traits showing that the high

Morpho-physiological cbaracten. The anal- Table l. Analysis of variance of morphophysiological charaters related to
ysis of variance of different morpho-physio- shoot-fly resistance.

logical characters in 12 resistantand suscepb"ble to shootfly sorghum genotypes is shown
in Table 1. The results obtained showed
highly significant differences were observed
among genotypes for seedling height, and
trichome, and significant differences in stomata number in the adaxial and abaxial
surfaces of the leaves.
No significant differences were found
among the genotypes for stomata number in
the abaxial surface of the leaf. Stomata
number in the adaxial and abaxial surfaces
varied from 19 to 46 and 44 to 55 respec-

-----------------------Source of
MEAN OF SQUARES
PH •
TAdS
variation
TAbS
SAdS
SAbS
Replication
Genotype
Error

24.59
158.53**
21.34

77.69
1844.51**
58.45

61.75
515.46**
40.69

84.69
151.85*

59.15

130.75
50.01
33.23

C.V.%
Mean
Range
S.E.

0.98
51.46
39.8-(j().8
4.61

23.90

49.38
12.92
0-37
6.38

27.26

11.83

28.36

48.75

19-46
7.73

44-55

3200
0-72
7.65

5.76

tively per microscopic field and was bigher a• PH= Plant Height (cm); TAsS= Trichome number adaxial leaf surface; TAbS= TrichOIJIC
always in the abaxial surface.
number abaxial leaf surface; SAdS= Stomata number adaxial leaf surface; SAbS= Stomata
All variables showed acceptable C.V.%

number abaxial leaf surface. (* P &gt; O.OS; • • P &gt; 0.01].

Table 2. Correlation among parameters determining resisiance to shoot-fly dead hearts.

Correlation Coeffldents

Morpboanatomic
Cbaracterª

os
os
MIO

VO
LSW-4
LSW-5
LL

WL
SAdS

SAbS
TAdS
TAbS
PH
DW

Glossy and Non~ossy Glossy only
0.740**
0.442
0~52
0.520
0.838**
0.380
0333
0.575*
0352
0.430
- 0.755**
- 0.480
- 0.383
- 0.373

0.414
0.442
0.352
0.635*
0.509
- 0.422
0.480
0.400
o.(i()()*
0.503
- 0.(i()()*
- 0.222
- 0.331
- 0.191

•OS= Glo.,sy score; GA= Glo.,sy appearance; MIO= Maximum intensity
gkmy; VG= Plant vigor; LSW-4,5= Leafsurface water 4=4th, 5=5th lea(;
lL= Lcngth of leaf; WL= Width of Jeaf; SAdS= Stomata number adaxial
leaf surface; SAbS= Stomata number abaxial Jcaf surface; TAsS= 1iichome numberadaxial leafsurface; TAbS= Trichome number abaxial Jeaf
swface; PH= Plant height; DW= Dry weight [• P &gt;O.OS;•• P &gt; 0.01).

correlations were the result of an exogenous character. As
a result, the appearance of glos.sy trait is an indicator of
another contn"buling resistance. Maiti et al. (1984) aiso
demonstrated that there existed variability amongglossin~
and its association with shootfly resistance.
This study showed that T AdS had a high negative correlation with shootfly damage (DH%) which had not been
reported earlier, but support the findings of Nwanze et al.

151

(1990) that shootfly maggots stay for a few seconds in the
abaxial surface but stay longer in the adaxial surface. There- ·
fore, high TAdS offers more resistance to shootfly larval
movement compared to lower T AbS, suggesting the great
importance of T AdS in shootfly resistance.
Correlations. The parameters whicb showed highly significant oorrelations with DH% were LSW, T AdS and OS
(Table 2). Significant differences were found for variable
LW (0.05%) and SV (0.10%). The significance level went
down drastically when the n o n ~ lines were excluded,
and the only significant correlations (P &lt; 0.05) were observed for SV, SAdSand TAbS. The correJation with DH%
of OS decreased by 23%, and that of LSW by 13%. These
results support the findin~ of Nwam:e et al. (1990) that
genotypic difference existed among sorghum lines in LSW
and its relation with shootfly resistance and confirmed the
findings of Maiti and Bidinger (1979) and Omori et al.
(1988) about the significant importance of gl~ess and
trichomes in shootfly resistance in sorghum.
Table 3 shows the correlation coefficients among different morpho--physiological traits related to shootfly resistance
demonstrating different grades of correlation among them.
Highly significant correlations existed between T AdS and
OS (r=--0.87), MIO and GS (r=0.882), OA and GS
(r=0.78), SAdS and SAbS (r=0.71), LSW and OS
(r=0.633). When non-glossy lines were eliminated from the
analysis the correlation between LSW and GS became insignificant A negative correlation was observed between T AdS
and LSW (r= 0.58) indicating that with an increase in trichome number there is a decrease in leaf surface wetness.
When the non-glossy lines were eliminated from the analysis, the degree of correlation among morpho-pbysiological
variables changed drastically.
The present study shows the importance of several plant
characters related to shootfly resistance, of which tricbomes

Table 3. Correlation among parameters related to shoot-fly resistance in glossy and non-glossy sorghum lines.

Parameters •
1-OS
2-OA
3-MIG
4-VG
5-LSW-4
6-SAdS
7-SAbS
8-TAdS
9-TAbS

1
2
1.0
0.784*** 1.0
0.882*** 0.944**
0.548*
0.414
0.633**
0.101
0.262
0.014
0.068
0.283
-0.866•·· -0.625**
-0.617** -0.326

s

3

4

1.0
0.575*
-0.174
0.145
0.176
-0.678**
--0379

1.0
0.036
1.0
0.669*** --0.035
-0.5(j()**
0.151
-0.574** -0.579**
-0.342
-0370

6

1.0
0.710**
--0.391
--0.265

7

8

9

1.0
-0.193
-0.159

1.0
-0.824***

1.0

a. GS= Glossy score; GA= Glossy appearance; MIG= Maximum intensity glo.wy; VG= Plant vigor; LSW-4,5= l..eafswface water 4th leaf; SAdS=
Stomata number adaxial Ieaf surface; SAbS= Stomata number abaxial leafsurfaoe; TAsS= Trichome number adaxial leaf surface; TAbS= Trichome
number abaxial leaf surface. P &gt; O.OS; •• P &gt; 0.01].

r

�158 •

PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.c.B./U.A-N.L, Mtxico, Vol.~ No.'2, 159-168

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.c.B./U.A.N.L Vol.6(2), 1992

and glossy traits seemed to be the most important, but
more concerted efforts need to be made to study other
plant physiological and biochemical characters related to
shootfly resi1taJíce.

AKNOWLEDGEMENTS
The authors are than.kful to ICRISAT for the facilities
afforded for the present study. The first author is also grate.
ful to Universidad Autónoma de Nuevo León, Mtxioo for
supporting bis sabbatic research.

LITERATURA CITADA
AGRAWAL, B.L &amp; C.V. ABRAHAM 1985. Breeding for res~tance to shootfly and midge. In:•Proccedings, lnternationaJ
Sorghum Entomology Workshop.•, 15-21 July, 1984, Texas A&amp; M University, College Station, TX, USA
BLUM, .A. 1968. Anatomical phenomenon in seedlings of sorghum varieties resistant to the sorghum shootfly (Atherigo,,4
varia soccata). Crop Sci. 8:388-390.
KHURANA, A.D. &amp; A.N. VERMA 1982. Amino acid contents in sorghum plants, resistant/ suscepttl&gt;le to stem borer and
shootfly. lndian J. Entomology. 44:184-188.
KHURANA, A.D. &amp; A.N. VERMA 1983. Some biochemical plant characters in relation to suscepttl&gt;ility of sorghum to stem
borer and shootfly. Indian J. Entomology 45: 29-37.
KHURANA, A.D. &amp; A.N. VERMA 1985. Some physical plant characters in relation to stem borer and sbootfly resistance
in sorghum. lndian Journal Entomology 47:14-19.
MAITI, R.K. 1981. Evaluation of visual scoring for seedling vigour in sorghum. Seed Sci.TechnoL9:613~22.
MAITI, R.K. &amp; F.R. BIDING~R 1979. A simple approach to the identification of shootfly tolerance in sorghum. lnd. J.
Plant Prot. 7:135-140.
MAITI, R.K., K.E.P. PRASAD RAO, P.S. RAJU &amp; L.R. HOUSE 1984. Glossy sorghum germplasm: its characteristics and
role in crop improvemenL Field Crops Res. 9:279-288.
MAITI, R.K. &amp; P.T. GIBSON 1983. Trichomes in segregating generations of sorghum matings. TI. Association with shoo~
resistance. Crop Sci. 23:76-79.
MATE, S.N., B.A. PHADANWIS &amp; S.S. MEHETRE 1988. Studies on growth and physiological factors in relation to sboo~
attack on sorghum. lndian J. Agric.Res. 22:81-84.
NWANZE, K.F., Y.V.R. REDDY &amp; P. SOMAN 1990. The role of leaf surface wetness in tbe larval behaviour of tbe
sorghum shootfly,Atherigona soccata. Entomologia Experimentalis et Applicada 56:187-195.
OMORI, T., B.L. AGRAWAL &amp; R.L. HOUSE 1988. Genetic divergence for resistance to shootfly,Atherigona soccata Rond
in sorghum, Sorghum bicolor (L) Moench and its relationship with heterosis. Insect Sci.Applic. 9:483-488.
PONNAIYA, B.W.X. 1951. Studies in the genus Sorghum II. The cause of resistance in sorghum to the insect ~
Atherigona indica. Madras University J.B. 21:203-217.
RAINA, A.K., H.Z. THINDWA, S.M. OTHENO &amp; R.T. CORHILL 1981. Resistance in sorghum to the sorghum sbootfly.
larval development and adult longevity and fecundity on selected cultivars. Insect Sci.Applic. 2:97-103.
SINGH, S.P. &amp; M.G. J01WANI 1980. Mechanism of resistance in sorghum to shootfly. I. Ovipositional non-preferenct.
Indian J. Entom. 42:240-247.
SWARNA SREE, P. 1991. Factors associated with resistance to shoottly,Atherigona soccata Rondani. Ph.D. Thesis, Facultf
of Agriculture, Andhra Pradesh Agricultura! University, Andbra Pradesh, India.

VARIABILI1Y IN LEAF EPICUTICULAR WAX AND SURFACE
CHARACTERISTICS IN GLOSSY SORGHUM GENOTYPES
(Sorghum bicolor (L.) Moench.) ANO ITS POSSIBLE RELATION
TO SHOOTFLY (Atherigona soccata Rond.) ANO OROUGHT
RESISTANCE AT THE SEEOLING STAGE
RK. MAITI

1,

JORGE L HERNANDEZ-P. &amp; SALOMON MARTINEZ-LOZANO 1
RESUMEN

Las lineas de sorgo 'glossy' mostraron variabilidad en la ondulación de la pared epidtrmica, en la densidad de
tricomas e intensidad de los depósitos de sOice y en la estructura de la cera epicuticular (CE). Se observaron
diferentes tipos de CE en sorgo 'glossy': filamentosa, cubierta uniforme de cera, cera agregada y placas de cera;
existiendo variación en intensidad entre los genotipos. Se asume que la presencia de CE uniforme imparte una
apariencia lustrosa a la superficie de las hojas permitiendo la reflección de la radiación incidente, por lo que la
temperatura de las hojas y la pérdida de agua por transpiración disminuyen. Esto podría estar a su vez relacionado a la resistencia a la sequía en la etapa de plántula. Otra relación puede ser hacia la resistencia contra la
oviposición por la mosca del vástago, así como contra el movimiento de las larvas sobre la superficie de las hojas.
La mayoría de las líneas resistentes tuvieron CE uniforme, mientras que en 1as susceptll&gt;les epttble mostraron una
superficie de cera irregular. Además, los tricomas y los cristales de sílice pueden conferir mecanismos adicionales
de resistencia.
Palabras Clave: Sorghum; Sorgo glossy; Resistencia; Ultraestructura; Superficie foliar; Tricomas; Cristales
de silice; Cera epicuticular; Mosca del vástago.
SUMMARY
Glossy sorghums sbowed variability in epidennal wall waviness, trichome density, sbape and intensity of silica
deposits and epicuticular wax (EW) structure. Different lypeS of EW were observed in glossy sorgbum viz.
filamentous, smooth war¡ coating, coalescence wax and wax plates varying again in intensity among genotypes.
It is assumed that the presence of smooth EW imparts shining appearance of leaf surface due to the reflection
of incoming radiation thereby lowering the leaf temperature and water loss by transpiration. This in tum could
be related to drought resistance at the seedling stage. This is also related to resistance to shoot fly for egg laying
(oviposition) and maggot movement on leaf surface. Most of shoot fly resistant lines had smooth and evenlydistnl&gt;uted EW, while the suscepuble lines had irregular waxy surface. Besides trichomes and silica crystals may
confer additional resistance mechanism.
Key Words: Sorghum; Glossy sorghum; Resistance; Ultrastructure; Leaf surface; Trichomes; Silica crystals;
Epicuticular wax; Shoot fly.
INTRODUCTION

insect resistance (Blum, 1975; Chatterton et al., 1975) thus

Identification of a simple trait related to biotic and abiotic factors is very important to assist the plant breeder in
crop improvement programs. Sorghum genotypes with waxy
bloom are reported to be positively related to drought and

improving productivity of sorghum in arid and semi-arid
climates by reducing transpiration and increasing water use
efficiency (Chatterton et al., 1975). There e:xists a correlation between wettability of epicuticular wax film and its
chemical composition. Presence of alkalenes increases the

División de Postgrado, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Apdo.
Postal F-16, San Nicolas de los Gana, Nuevo León, Mtxico. CP 66451.
1

�160 -

MAITI et al., Shoot Ply &amp;si.Jtan« in Glossy Sorpm. -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB./ll.A.NL Vol.6(2), 1992

contact angle of the water droplets with the leaf surface as
compared to more polar and hydrophyllic constituents such
as fatty acids (Holloway, 1969a). Surface wetness of Ieaves
is determined rby EW and roughness of the surface due
trichome and epidermal papillae (Holloway, 1969b, 1970).
It is known that plant surfaces carry an amorphous waxy
Iayer which is superimposed by wax in the form of plates,
tubes, nobons or filaments (Sanchez-Diaz et al., 1972; Atkins and Hamilton, 1982a; Baker, 1982). Tubular wax filaments are reported in Sorghum bicolor by Sanchez-Dias et
al. (1972), and filament- and dbbon-like wax by Atkins and
Hamilton (1982 a,b). Surface wax appears to be deposited
on young Ieaves ~ntially during or sbortly after the period of expansion and is probably related to the development of cuticular layer (Hallam, 1970). EW is secreted
through the cuticular membrane in volatile solvents which
are then evaporated to deposit wax via ínter molecular
spaces in the cuticle matrix (Jeffree et al., 1976). The involvment of cork-silica in the production of wax filaments
has been reported by McWhorter and Paul (1989) in Johnsongrass. It is theorized that_ the silica ceUs provides the
Iocalized cooling necessary to solidify liquid wax extruded
into the the surface of the plant. Subsequently, McWhorter
et al. (1990) studied the sequential development of EW in
Sorghum halepense leaves.
Toe role of EW wax in plant adaptation has been discussed in the literature. Toe epicuticular wax on sorghum leaf
blades imparts drought resistance and therefore, the screening of sorghum genotypes for increased epicuticular wax .
may have direct impact for genetic improvement of drought
resistance in sorghum (Blum, 1974; Ebercon et al., 1977;
Jordao, 1983; Jordan et al., 1984). Heavier epicuticular
Ioads Iower the net radiation by increasing relectance and
thickens the bouodary layer thereby reducing transpiration
(Blum, 1979). Avato et al. (1990) reported the presence of
terpenoids, phytosterols, hopanoid and detracantenol in
sorghum leaves.
Moreover, waxes with correct physical characteristics and
chemical composition are effective against insects. p-hydroxybenzaldehyde, a chemical contained in the EW of sorghum seedling leaves is considered as major factor in reducing Iocust feeding, and is related to the resistance to stem
borer (Woodheadet al., 1982; Woodhead, 1982; Woodhead
&amp; Taneja, 1987). The EW causes disorientation of stem
borer larval movemeot (faneja and Woodhead, 1989).
Gummy waxes may stick the insect claws and feet to the
leaf surface thus providing grip necessary for the insect to
move roundeffectively (Atkins &amp; Hamilton, 1982 b,c; Mauseth, 1988). 0n the other hand, the epidermis is the first
line of defense against many biological pests and there are

numerous epidermal adaptations to prevent insects from
chewing, laying eggs or even to Iand on plant A smooth
epidermis can cause the spores of lichens and algae to fall

off (Rodríguez et al., 1984).
Tbere are reports that glossy sorghum genotypes show
resistance to biotic and abiotic stresses (Maiti &amp; Bidinger,
1979; Maiti et al., 1984). It has been observed that the pre.
sence of trichomes and gl~ traits and their intensity are
related to sbootfly resistance (Maiti &amp; Bidinger, 1979; Maiti
et al., 1984) indicating that the level of resistance was grea.
ter when gl~ expression and tricbome traits occur toge.
ther. Glossiness was determined by Traore et al. (1989) by
spraying water wbicb adbered to gl~ leaves in form of
droplets. Maiti et al. (1984) directed a light on the surface
of the leaves and noticed a shining light green surface in
gl~ leaves at the seedling stage and a dull Ieaf and deep
green surface in non gl~ leaves. Maiti et al. (1984) repor•
ted that the presence of smooth EW and patchy aggrega.
tions of Iarge prismatic wax crystals was the characteÑtic
feature of glossy lines. Unlike glossy, most of the non-glO&amp;J
lines have densely packed, small, uniform, needle-shaped
wax crystals. Similar findin~ were observed by Traore et al.
(1989). 0n the contrary, there is a report that EW is negligtble or lacking in glossy line and cuticular transpiration was
more in glossy than that of non-gl~ (fraeore et al., 1989)
which needs to be verified.
In this report the variation in epicuticular wax structure
among glossy sorghum genotypes and its possible relation•
ship with shootfly resistance was studied.

MATERIALS AND METHODS
Scanning electron microscope (SEM) studies. Tweoty glO&amp;J
sorghum genotypes were grown in pots in three replicateS
in a greenhouse maintained at 30-35ºC with a 14 h photoperiod at the University of Nuevo León, México. Sorghum
genotypes included in this study were IS 1034, IS 1054)S
1096, IS 2205, IS 2312, IS 2396, IS 3962, IS 4176, IS 4576,
IS 4661, IS 4663, IS 4776, IS 5282, IS 5359, IS 5484, IS
5567, IS 5642, IS 5692, IS 8977, IS 18390.
Leaf pieces, approximately 1 cm2 were cut with scis,sors
from the first 1/3 of the length of the fourth leaf from wp
at 12 days after emergence. Toe leaf samples were immed~
ately fixed in 5% glutaraldehyde in phosphate buffer 0.01 M
with 0.02 M CaQ2 for 3 days at room temperature. Samples
were dehydrated in an acetone series of 70, 80, 90, 95 and
100% for 5-10 min and then were dried in liquid C02 in a
technical critica! point drier. Toe dried Ieaf samples were
mounted in aluminium bases with double-sided tape with
the upper surface of the leaf facing up. Following this, specimens were coated with Au/Pd (60-40%) in a Ball.er'S
SCDO 40 sputter unit in a vacuum evaporator. Coated
specimens were examined with an ISI (Mini Model MSM•S)
sc.anning electron microsoope (SEM). Photograpbs were
taken with Polaroid 664 film at a magnification of 800 X.
Shoot Oy resistance. In order to relate leaf surface structUlC

with shoot fly resistaoce, thirty glossy lines with CSHl, an
llybrid as a suscepttble check, were sown in a randomized
bk&gt;Ck design with 3 repetitions during post-rainy season at
Patancheru, ICRISAT, India. Fish meal was applied to
enbance infestation. Toe number of plants with shoot fly
e~ at 21 days and number of plants with dead hearts
(dried central whorl) at 28 days after emergence were reoorded. On1y data averages on shoot Oy resistance parameters of 12 gl~ sorghums (included in SEM studies) are
g¡ven here to detennine its possible relation with sboot fly
resistance.

161

viz., in the appearance of smooth shining surface, intensity .
of projected wax threads, its si7.e and wax crystals. The
micrographs of sorne genotypes showed the presence of
tricbomes with sharp tips (IS 1054; lS 5282; IS 5567,
IS 2312). Variation in intensity and si7.e of projected filamentous threads are prominent in small globular forms
(IS 2396, IS 5359, IS 5484, IS 5567, IS 8977); globular and
sbort wax threads (IS 1054, IS 2205, IS 2312, IS 3962,
IS 5484, IS 18390) and long projected coiled threads
(IS 1096, IS 4576, IS 4663, IS 5282). Others tell in the intermediate groups. Wax filaments are odented along the veio
or epidermal cell arising from cork cells located on both
sides of silica ceUs. Ali the gl~ lines are covered with
WULTS
smooth amorphous wax spreading over smooth cuticular
surface or coalescence wax and had the appearance of wax
Leaf epicuticular wax structure Scanning electron microcrystals. Toe intensity of epicuticular smooth wax may be
graphs (SEM) of 16 glossy sorghum genotypes are shown in
noted where wax flakes was masked giving a glistening leaf
Figures 1 to 16. Leaf blade EW varied widely among glossy
surface appearance. IS 5567, IS 2396, IS 4776, IS 5282,
sorghum genotypes. Four types of EW were observed ;
IS 2312, IS 4571, IS 4776, IS 5359 and IS 2205 sbowed this
1) smooth waxy coatiog; 2) coalescense wax; 3) tubular or
surface
characteristics, thus imparting the intensity of glossifilamentous wax projecting from the silica-oork-ceUs zones
ness. Therefore, on the basis of scanning micrographs, the
over the veins and 4) wax plates. The short or projected
genotypes can be classified in the following way:
filamentous waxes were found to emerge from the silicaHighly glossy: IS 1096, IS 2205, IS 2312, IS 2396, IS 4776,
cork cell region and on both sides of silica ceUs. Epidermal
IS 5282, IS 5567
cells varied in cell wall waviness depending on genotypes.
Medium glossy: IS 3962, IS 4663,IS 5282, IS 5359, IS 5484,
F'llamentous wax varied in abundance. Coalescence wax
IS 5692, IS 18390
were incomplete begining at the inter-veinal regions in the
Less glossy: IS 4661, IS 5622,IS 5642.
genotypes which were at 12 days stage. However, specific
Wax plates varied in intensity and spacing. These were
examples of sorne epidermal surface and wax structure are
covered
by coalescence wax obstructing the reflectance of
d~below.
light as observed in SEM photographs. Toe intensity of
The genotypes showed Iarge variation in EW structure
plate like wax crystaJs varied among geootypes as
Table l. Shoot Oy tolerance of 12 glossy sorghum genotypes and observed in IS 4661, IS 18390, IS 5484, IS 5622, IS
CSHl as non-gl~suscepttble check; postrainy season, 1991, ICRI- 5642, but sparse and widely spaced as in IS 4663, IS
5484 and IS 2312, IS 2396, IS 4776 and IS 1054.
SAT, Pataocheru.
Silica cells are dumbel shaped, bi- or trilobed.
These crystals were much more dense over the veins
than the surroundingepidermal cells, varying in si7.e
Galotypes Glossy score % plants with % plants with
dead hearts
eggs
and intensity in different genotypes. Silica bodies
IS 1034
32.38
34.59
were generally covered by the wax layer. They are
3
37.41
IS 1054
38.16
covered partially (IS 8977) or heavily with amor4
3937
IS 1096
40.36
phous or thread like filaments (IS 5567, IS 4663)
3
25.84
IS 2205
19.28
that are embedded in the surface layer, and are diffi1
32.13
28.46
cult to detect. Wax filaments are extruded from the
IS 2312
1
2139
cork cells and are apparently produced around the
IS 3962
13.41
1
24.88
IS 4576
17.79
edges
of costal and inter-costal silica cells. In some
2
35.89
IS 4663
34.52
genotypes Iarge number of silica cells are masked by
2
39.30
IS 4776
40.38
short filaments.
1
4.75
IS 5222
037
1
32.52
Figure L Scanning electron micrograpm of leaf
IS 5484
29.20
1
surfaces of tbe upper surfaces of fourth leaves of
40.14
IS 5622
41.64
1
gl~ sorghum genotypes showing variability in epiNon-gl~
dermal cell morpbology, silica crystals, tricbomes and
70.82
89.14
CSH 1
5
EW morpbology. Al! at magnification of 800 X.

�162 -

MAlTI et al., Shoot Fly Rai#ance in Glos:sy Sorpm. -

PUBLICACIONES BIOLOGICA.S, F.c.B./U.A.NL Vol.6(2), 1992

l. IS 1034

.2. IS 1096

5. IS 2396

6. IS 3962

3. IS 2205

4. IS 2312

7. IS 4576

8. IS 5359

163

�164 -

MAlTI et al.. Shoot Fly Rai.ltan« in GkJGy Sor(l,um. -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, P.CB.!U.A.NL Yol.6(2), 1992

9. I S ~

11.1S5622

13. IS 5567

14. 8977

15. IS 4776

16. IS 18390

10. IS 5282

12. IS 4661

165

�166 -

MAfl7 et al., Shoot Fly Ruistance in Gkmy Sor¡j,um. -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB./ll.A.N.L. Vol.6(2), 1992

_Sboot Dy resistance. The glossy genotypes showed large
variations in ovipostional preferences (% plants with eggs)
ranging from 037 to 42 % , while the susceptJ.l&gt;le check,
CSH1 bad 89 % plants with eggs (fable 1). The genotypes
also sbowed Jarge variations in % p1ants with dead hearts
ranging from 5 to 40 %, wbile the susceptible check, CSH1
bad 71 % dead hearts. The genotypes showing very low or
no oviposition were IS 5282, IS 3962, IS 4576 and IS 2205,
while the genotypes showing high level of resistance were IS
5282, IS 3962, IS 4576 and IS 2205. All these lines are·highJy glossy with a glossy score 1. Other lines having low glossy
score 'YCre moderatetly resistant (fable 1). The glossy lines
were highJy resistant to shoot O:y compared to non-glossy
lines.
DISCUSSION

SEM studies of the leaf surfaces of 20 glossy sorghum ·
genotypes showed large variability in surface orieniation,
epidermal cell wavin~, silica morphology, trichomes and
EW morphology. Epidermal cells varied in cell wall wavin~ depending on genotypes. Variation in trichome morphology, its orientation on leaf surface and siz.es were evidenl Silica cells varied in sire and morphology and located
more over the veins than the surrounding epidermal cells.
The presence and intensity of trichomes and silica crys~
are reported to be associated with shoot fly resistance (Ponnaiya, 1951; Maiti &amp; Bidinger, 1979; Maiti et al.,.1984). In
this respect, the SEM photographs of most of the glossy
sorghum genotypes showed the presence of silica crystals,
and projected wax filaments which are located mainJy in the
inter&lt;OStal regions as reported by McWhorter et al. (1990)
in Johnsongrass. Tbe silica crystals are covered partialJy
(IS 8977) or heavily with amorphous or thread like filaments (IS 5567, IS 4663). Patchy aggregations of prismatic
crystals are evident in all glossy lines but the density of
aggregations in the cuticle differed among glossy lines as
reported by Tarumoto et al. (1980) and Maiti el al. (1984).
Four types of EW are reponed; 1) smooth waxy coating,
2) coalescence wax, 3) filamentous wax and 4) wax plates
which coincides with the findings of the earlier workers
(Atkins &amp; Hamilton, 1982 a,b; Jeffree el al., 1976; Maiti el
al., 1984). The extruded filamentous wax was found to
emerge from the silica-cork cell region and on both sides of
silica cell as reported by McWhorter &amp; Paul (1989) and
Maiti el al., 1984. McWhorter &amp; Paul (1989) showed a large
accumulation of osmophyllic granules and lipids in the oork
cells adjacent to silica cells originating the formation of
filamentous wax in johnsongrass. This needs to be oonfirmed in Sorghum bicolor in future studies.
In the present study glossy sorghum genotypes were classified by the appearance of smooth epicuticular surface
morphology. 0n this basis IS 10%, IS 2205, IS 2312,

IS 5282, IS 5567 and IS 4776 having glistening smooth EW
are evidentJy high)y glossy. lt is assumed tbat the smootb
waxy coating in these lines leads to the reflection of radiation load thus reducing leaf temperature, transpiration Joss
and increasing water use efficien&lt;-y (Blum, 1979). Some of
the glossy lines were found to bave high water use efficiency
(Sullivan &amp; Maiti- unpublished) and seedling drought resistance (Maiti et al., 1984; Maiti, 1986). In this context, thi
variability in EW may bave direct impact in drought resistance as mentioned by Sánchez-Dias et al. (1972) and Blum
(1979), indicating that the wax fi1aments reduce the absorption of net radiation by increasing refiectance, thickening
boundary Jayer thereby increasing diffusive resistance to gas
exchange. In normal bloom, sorghum genotypes have more
EW deposited in the lamina in the form of thick amorpbom
Jayers covered with filaments of wax (Blum, 1975). Under
drought conditions EW increased leading to higher drought
capability of the genotypes (Chatterton et al., 1975; Jordan
el al., 1984). There is a recent report showing tbat cuticular
water loss was greater in glossy leaves compared to tbat in
non-glo~ ones (fraore et al.,1989) which needs confirma.
tion, as the technique used in selecting glossy lines is differ•
ent from that of Maiti et al. (1984). We feel strongly that
light yellow and shining leaf surface is the easiest technique
to identify glossy lines unlike those ofTraore et al., 1989. lt
is well known that Maldandi, a local sorghum cultivar bav•
ing glossy traít is well adapted in semiarid situation in India
Tbe smooth EW coating associated with trichome density
probab)y offers resistance to shoot tly egg laying and mag•
got movemenl IS 2205, IS 2312, IS 2396, IS 4776, IS 5282
and IS 5359 showed the same characteristi~. Ali these lines
are glossy and reported to show high level of shoot fly resitance (Sharma et al., 1991). IS 5282, IS 3962, IS 4576 and
IS 2205 also sbowed high level of field resistance to shoot
0:y in the present study (Table 1) in respect of low ovipooition levels (egg laying percentage) and dead heart percent·
age. The effect of plant wax on insect movement is knOWD
(Atkin &amp; Hamilton 1982).
Most of the glossy sorghum genotypes included in tbe
SEM study also showed high levels of field resistance to
shoot 0:y compared to the suceptJ.l&gt;le nonglossy check. lt ~
expected that genotypes having long projected wax filamentl
interfere in the movement and survival of maggots (Atkin
&amp; Hamilton, 1982 a,b) leading to high level shoot tly suscepnl&gt;ility. Some of the glossy lines had shown long projecl·
ed wax. Therefore, SEM could be a usefull technique iD
screening sorghum cultivars for their possible resistance to
shoot O:y and drought. This hypothesis needs further confir·
mation.
The resistance mecha~m to shoot fly and drought ~ a
complex fu.nction associated with severa! factors like phys~
cal characteristics, the intensity of glossiness and trichomes

(Maiti &amp; Bidinger, 1979; Maiti et al., 1984), silica crystals
and Jignification (Ponnaiya, 1951 ), biochemical traits: HCN,
wax content, po)yphenols, p-hydroxybenz.aldehyde, etc.
(Woodhead, 1982 a,b; Woodhead &amp; Taneja, 1987; Maiti et
al., 1991) and physiological traits: seedling vigour, relative
growth, transp~tion rate, chlorophyll content and water
use efficien&lt;-y (Mate et al., 1988). More systematic studies
are needed to understand the mechanisms of resistance to
shoot fly in sorghum.

167

ACKNOWLEDGEMENTS

Tbe first author is tbankful to Universidad Autónoma de
Nuevo León and International Crops Research Institute for
Semiarid Tropi~ (ICRISAT) for supporting the sabbatic
research and SEP, Mexico for financing the project on
glo~ sorghum.

LITERATURE CITED
ATKINS, D.s.J. &amp; BAMILTON, R. J. 1982a. Surface of Sorghum bicolor. In: "The P1ant Cuticle.• D.F. Cutler, K.L A1vin
and C.E. Price (Ecls.), Academic Press, London. p.231-236.
ATKINS, D.s.J. &amp; HAMILTON,P.J. 1982b. Toe ·changes with age in epicuticular wax of Sorghum bicolor. J. Natural
Products 45:697-703.
AVATO, P. G. BIANCHI &amp; G. MARIANI 1984. Epicuticulr waxes of sorghum and some compositional cbanges with plant
age. Phytochem. 23:2843-2846,
BAKER, E.A. 1982. Chemistry and morphology of plant epicuticular waxes. In: "The Plant Cuticle.8 D.F.Cutler, K.L Alvin
and C.E. Price (Ecls.), Academic Press, London. p.139-166.
BLUM, A. 1974. Genotypic responses in sorghum to droughtstress. l. Response to soil moisture stress. Crop Sci. 14:361-364.
BLUM, A. 1975. Effect of the BM gene on epicuticular wax deposition and the spectral characteristi~ of sorghum leaves.
SBRAO J. 7:45-52.
BLUM, A. 1979. Genetic improve::nent of drought resistance in crop plants. A case for sorghum. In: "Str~ Physiology in
Crop Plants.• H. Mussel and RC. Staples (Eds.), Wiley lnter-science, New York, U.S.A p.429-445. _
CBAITERTON, N.J., W.W. HANNA, J.R. POWELL &amp; D.R. LEE 1975. Photosynthesis and transpiration of bloom and
bloomless sorghum. Can. J. Plant Sci. 55:641-043.
EBERCON, A., A. BLUM &amp; W.R. JORDAN 1977. A rapid colorimetric method for epicuticular wax on sorghum leaves.
Crop Sci. 17: 179-180.
HALI.AM, N.O. 1970. Growth and regeneration ofwaxes on the leaves of Eucalyptus. Planta 93:257-268.
HOLLOWAY, PJ. 1969a. Chemistry of leaf waxes in relation to wetting. J. Sci. Food Agric. 20:124-128.
H0LLOWAY, PJ. 1969b. Tbe effects of the superficial wax on leafwettability. Ann. AppL Biol 63:145-153.
HOLLOWAY, P.J. 1970. Surface factor affecting the wetting of leaves._Pesticide Sci. 1:156-162.
JEFFREE, C.E.E., A. BAKER&amp; P.J. HOLLOWAY1976. Origins ofthe structure of plantepicuticularwaxes. In: ªMicrobiology of Aerial Plant Surface." C.A Dictinson and T.T. Price (Eds.), Academic Press, London. p.119-158.
J0RDAN, W.R. 1983. Whole plant responses to water deficit An overview. In: "Limitations to Efficient Water Use in Crop
Production". H.M.Taylor, W.R Jordan, and T.R Sinclair (E&lt;ls.) American Society of Agronomy, Madison, U.S.A
JORDAN, W.R., PJ. HOUSE, A. BLUM, F.R. MILLER &amp; R.L MONK 1984. Environmental physiology of sorghum 11.
Epicuticular wax load and cuticular transpiration. Crop Sci. 24:1168-1173.
MAITI, R.K. &amp; F.R. BIDINGER 1979. A simple approach to the identification of shoot fly tolerance in sorghum. lndian
J. Plant Protection 7:135-140.
MAITI,R.K. 1986. Morfología, crecimiento y dessarrollo del sorgo (Sorghum bicolor (L) Moench. Facultad de Ciencias
Biologicas, Universidad Autonoma de Nuevo I..eon, Monterrey, Mexico. pp.498.
MAITI, R.K., K.E. PRASAD RAO, P.S. RAJU &amp; LR. HOUSE 1984. The glossy trait in sorghum. lts characteristi~ and
significance in crop improvemenl Field Crops Res. 9:279-189.
MAITI, R.K., J. -yERDE-STAR, S. MARTÍNEZ-LOZANO&amp; J.A. RODRIGUEZ-ARZAVE 1991. Evaluation of some glossy
sorghum strains for epicuticular wax, chlorophyll and bydrocyanic acid content at the seedling stage. PubL Biól
FCB/UANL, México 5(1):27-30.
MATE, S.N., B.A. PHADANWIS &amp; S.S MEHETRE 1988. Studies on growth and physiological factors in relation to shoot
fly attack on sorghum. Indian J. Agríe. Res. 22:81-84.
MAUSETH, J.D. 1988. Plant Anatomy. The Benjamin/Cummin~ Publishing Co. Ltd. Co. California, Mass. p.177-470.
McWHORTER, C.G. &amp; R.N. PAUL 1989. The involment of silica cells in the production of wax filaments in johnson~
(Sorghum halepense) leaves. Weed Science 37:458-470.

�168 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB./U.A.N.L. Vol.6(2), 1992

McWBORTER, C.G., R.N. PAUL &amp; W.L. BARRENTINE 1990. Morphology, developmeot, and recrystali7.ation of
epicuticular waxes of johnsoograss (Sorghum halepense. Weed Science 38:22-33.
PONNAIYA, B.W.:X. 1951. Studies in the genus SorghWD 11. The cause of resistance in sorghum to the insect pes~
Atherigona indica. Madras University J. 21:203-217.
RODRIGUEZ, E., P.L. HEALEY &amp; l. MEHETRE 1987. Biology and Chemistry of Plant Trichomes. Plenum Pr~, N.Y.
S~CHEZ-DIAZ, M.F., J.D. HESKETH &amp; P .J. KRAMER 1972. Wax filaments on sorghum leaves as seen with a scanning
electroo microscope. J. Arid Z.Ooe Acad. Sci. 7:6-7.
SHARMA, H.C., S.L. TANEJA, K. LEUSCHNER &amp; K.F. NWANZE 1992. Tecniques to screen sorghum for resistanc:e to
insect pests. ICRISAT Information Bulletin No.32, P 3-6.ICRISAT, Patancheru, Aodhrapradesh, 502324, AP.,lndia.
TANEJA , S.L. &amp; S. WOODHEAD 1989. Mechanisms of stem borer resistaoce in sorghum. In: "Proceedings of the
Ioternatiooal Workshop on Sorghum Stem Borers.º 17-20 Nov., 1987, ICRISAT Centre, India, Patancberu, AP., India.
p.137-143.
TARUMOTO, I., M. MIYAZAKI &amp; T. MASURAMA 1981. Scanniog electron microscopic study of the surfaces of glossy
and nonglossy leaves in sorghum, Sorghum bicolor (L) Moench. Bull Nat Grass Res. lnst 18: 38-43.
TRAORE, M., C.Y. SULLIVAN, J.R. ROSOWSKI &amp; K.W. LEE 1989. Comparative leaf surface morphology and the glossy
cbaracteristics of sorghum, maize and pearl millet Ano. Botaoy 64:447-453.
WOODHEAD, S.J. &amp; S.L. TANEJA 1987. The importance of the behaviour of young larvae in sorghum resistance to Chilo
partellus. EntomoL Experim. et AppL 45:47-54.
WOODHEAD, S. 1982a. p-Hydroxybenzaldehyde in the surface wax of sorghum: lts importance in seedling resistanc:e to
acarids. EntomoL Experim. et AppL 31:296-302.
WOODHEAD, S., GALEFFI, C., MARIANI, BETTOLO, G.B. 1982b. p-bemaldehyde as majar constituents of epicuticular
wax of seedling Sorghum bu:o/or. Phytochem. 2:455-456.

PUBLICACIONES BIOLOGICAS • F.CB./U..A.N.L., Mák&lt;J, Vol.6, No.2, 1(1).172

CHARACTERIZATION AND EVALUATION OF GLOSSY
SORGHUM GERMPLASM FOR SOME AGRONOMIC TRAITS
FOR THEIR USE IN FODDER AND GRAIN IMPROVEMENT
R.K. MAITI

1,

K.E. PRASAD RAO 2 &amp; K. VIDYASAGAR RAO 2

RESUMEN
Quinientos y trece acceciones de germoplasma de sorgo ªglossy" fueron evaluados para evaluar rasgos
agronómicos importantes para el mejoramiento de grano y forraje. Los genotipos con baja intensidad de la
brillantes foliacea •gtossin~" son agronómicamente superiores al tener menor altura la planta, crecimiento
temprano (menos días a 50% de floración), panoja larga y panicula más ancha y un peso mayor en 100 semillas
comparándolo con las líneas de alta intensidad de brillantes de la hoja. Los genotipos con alta intensidad de
brillantes mostraron una correlación significativa entre los rasgos que contnbuyen al rendimiento (altura de la
planta, días de floración y longitud de la panoja). Sesenta y tres líneas de sorgo "glossy9 de 495 totales han sido
seleccionadas como rendidoras potenciales de forraje y grano. Por lo tanto, las líneas con alta intensidad de brillo
pueden ser utilizadas y sen recomiendan para el mejoramiento genético de grano y forraje bajo condiciones de
semiáridas.
Palabras Clave: Sorghum; Sorgo glossy; Germoplasma, Caracterisación; Forraje; Grano; Componentes de
rendimiento; Selección; Mejoramiento.

SUMMARY
Five hundred and thirteen glossy sorghum germplasm accesions were evaluated for sorne agronomic traits that
are important for grain and fodder improvement Genotypes with low glossioess are agronomically superior, with
smaller size, earlier in days to 50 % flowering, longer and wider panicles, and a larger 100 seed weight compared
to Unes with high glossiness. The genotypes with high glossy intensity sbowed significant conelations among the
yield contrtl&gt;uting traits (plant height, days to flowering and panicle length). Sixty three glossy lines out of 495,
have been selected as potential fodder and grain yielders. Therefore, the lines with higb glossy intensity should
be utilized and are recommended for genetic improvemeot of grain and fodder sorghums under semiarid
conditions.
Key Words: Sorghum; Glossy sorgbum; Charactemation; Germplasms; Forrage; Grain; Yield components;
Selection; Crop improvement

INTRODUCTION
Sorghum germplasm can be categorized iota 2 morphological types based on the glossy or non-glossy character of
the leaves at the seedling stage. Earlier studies from screening of world germplasm accesions, which bave light yellow
green and sbining Ieaf surface at the seedling stage, often
show resistance to shoot fly, to sorne extent to stem borer,
to other insects-aod to seedling drought (Maiti &amp; Bidinger,
1979; Maiti et al., 1984, Omori et al., 1988; Nwanze et al.,
1991). Considering the importaoce of glossy trait for biotic

and abiotic stress resistance, it is desirable to use it efft»
tively in sorghum improvement. Glossy lines, in general, are
poor in agronomy but no attempt has been made to relate
agronomic traits with the intensity of glossiness and finally
to select lines with acceptable agronomy. lt is assumed that
agronomicsuperiority increases with a decrease in glossiness
intensity.
The present study is aimed to analyse sorne selected
agronomic traits of glossy sorghum germplasm lines and
find their associations with glossioess intensity in order to
judge their potential in improving grain and fodder yields.

1- División de Postgrado, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autonóma de Nuevo León, Apdo. Postal F-16, San Nicolás de los
Gana, Nuevo León, Mérico, CP 664S1.
2- Intemational Crops Resean:b Inslitute For lhe Semiarid Tropics (ICRISA1), Patancheru, Andhta Pradesh 502324, India.

�170 •

MAll1 et al, Glosq Sorghum Agronotnic 'lraitl fe, Fodder and Grain. •

PUBLICACIONES B/OLOG/CAS, F.CB.!U.A.N.L. Vol.6(2), 1992

MATERIM.S AND METHODS

grain and fodder yields are given in Table l.
These values indicate that in all the cases the desirable
expressions of these traits for grain yiekl improvement (earliness, short length, large peduncle and high 100-grain IruW)
have inverse relationship with intensity of gl&lt;&gt;Miness, but
glossy lines with high fodder and grain yield potential are
also available. Toerefore, lines with low glossy groups are
agronomically superior for having lesser plant length, earlier
in flowering, larger panicle length and breadth, and more
100-seed mass compared to high glossy groups. Tois indicates that agronomic superiority in respect to grain yield
potential decreases with an increase in glossiness intensity
but high glossy groups showed significantly high yield potential both for fodder and grain. Toey are late in tlowering
and long plant height which can be explored for increasing
fodder and grain production utilized in animal production
in the semiarid tropics.
The correlations among the agronomic characters in high
glossy (seores 1 &amp; 2) and low glossy (seores 3 &amp; 4) lines
based on the selection for grain, fodder and grain and fod•
der yield have been worked out and shown in Table 2
These values showed that the glossy group selected for
grain yield (days to flowering &lt; 70 ), days to SO% flower•
ing showed negative association with panicle length and

Toe Genetic Resources Unit at ICRISAT (Intemational
Crops Researéb lnstitute for the Semi-Arid Tropics, Patancheru, India) has cbaracterized world germpJasm collections
(Pr:asad Rao and Oopal Reddy, 1989) for 25 morpho-agronomic traits according to the recommended sorghurn descriptors pubmhed by IBPGR/ICRISAT (1980). Data onagronomic traits for 513 glossy germpJasrn accessions (a subset
of 33,000 stored in Genetic Resources Unit, ICRISAT)
were used for this study. Toese lines have been identified
and scored for glossiness intensity (score 1 = highly glossy,
3
medium glossy, 5
non-glossy) by Maiti et al. (1984)
and documented in the Genetic Resource Unit. Glossy
sorghum germpJasm lines are grouped on the basis of desirability of agronomic traits for fodder, grain yield potential,
grain and fodder. For the analysis, sorne selected agronomic
characters (viz., days to flowering, plant height, panicle
length, panicle width and 100- seed weight during post rainy
season, and days to flowering and plant height in rainy
season at Patancheru, ICRISAT, India) have been considered.
Meaos of these traits have been worked out for ali glossy
lines and for lines within each glossy score class. Similar
analysis was also done on subsets of genotypes which had been selected for desirabili- Table L Mean va.loes of agronomic traits within each glossy score for diffety for grain yield potential, fodder, and grain rent selections during post rainy season at Patancheru, India.
and fodder improvement. Glossy lines are,
in general, tall and late in flowering. ToereCLASS
NG
DF
PH
PANL PANB lOOSDW
fore, the genotypes with days to flowering
(a) Ovecall
less than 75 days and plant height of more
Score 1 (267) 77.78
216.76
13.46 .
6.59
3.22
than 250 cm have been considered for grain
Score 2 (208) 76.30 212.71
14.18
6.62
3.29
and fodder improvement Glossy genotypes
Score 3 ( 38) 72.08 210.14
16.43
7.26
3.53
with days to flowering less than 70 days are
Overall (513) 76.78 214.65
13.96
6.65
3.27
considered as sources of grain yield potential
(b) Selection for grain yield improvement
for their potential use in breeding program.
Score 1 (111) 68.88
212.14
14.21
6.75
3.20
Toe correlations among the agronomic
Score 2 (101) 69.03
208.16
14.94
6.81
3.29
traits for high glossy (glossy score 1 &amp; 2)
Score 3 ( 23) 67.52 206.00
17.50
7.63
3.49
and low glossy group (score 3 &amp; 4) have
Overall (239) 68.80
209.86
14.86
6.87
3.27
also been worked out in subset of genotypes
(e) Selection for fodder yield improvement
selected for improvernent of grain, fodder,
Score 1 ( 52) 78.57
263.52
14.81
7.12
3.25
and fodder and grain yield.
Score 2 ( 39) 78.15
267.07
16.21
6 .92
3.42
Score 3 ( 7) 74.33
268.89
18.28
7.78
3.64
RESULTS AND DISCUSSION
Overall (98)
78.04
265.38
15.66
7.10
3.35
(d) Selection for forage and grain yield improvement
Toe means were computed for major
Score 1 ( 31) 76.45
265.45
17.39
8.33
3.30
agronomic traits in different glossy score
Score 2 ( 24) 78.69
270.58
19.79
7.58
3.59
groups for different agroncmic characters
Score 3 ( 4) 71.17 265.83
22.92
9.25
3.98
such as days to flowering, plant height, paniOverall ( 63) 76.86
267.54
18.86
8.11
3.48
cle length, panicle breadth and 100-seed

=

=

weight The means of these cbaracters for
all and the subsets of the genotypes selected
for the improvernent of grain, fodder, and

•· Figures in parenthesi.s are: NG: number of genotypes; DF: Days to Oowering; PH:
Plant beight (an); PANL: Panicle lengtb (cm); PANB: Panide breadtb ( cm); 100 SOW:
l()(keed weighl (g).

Table 2. Correlations among agronomic traits within each
g'IJsSY score selected for potential uses.
Correlatiom among agronomic traits
Low glossy
Higbglossy
a) Selected for grain
Cbaracters

0.03
DFvs PH
-0.34 ..
vs PANL
-0.17
vs PANB
0.27
vs lOOSDW
b) Selected for fodder
PH vs DF 0.21 0.41
0.62 **
vsPANL
0.18
vs PANB
0.15
vs 100 SDW
e) Selected for fodder&amp; grain
0.02
DFvs PH
-0.39 *
vs PANL
-0.09
vsPANB
0.26
vs 100 SDW
0.20
PHvs DF
0.56 **
vs PANL
0.23
vs PANB
0.11
vs 100 SDW

0.23
-0.24
-0.28
0.13

0.07
-0.7!)
0.06
0.13
-0.54
-0.31
0.33
0.13
0.43
-0.72
0.24

171

(Maiti &amp; Bidinger, 1979; Maiti et al., 1984).
Toese results revea! that glossiness is not associated with
deleterious traits, but rather showed significant correlations
among the desirable agronomic traits such as plant beight,
days to 50 % tlowering and panicle length for grain and
fodder improvernent during post rainy season in India. Therefore, the genotypes with high glossy score could be explored for genetic improvement for grain and fodder yield.
Sorne of the genotypes with superior agronomic traits are
given for their potential use by the breeders for grain yield
(days to flowering &lt; 60 ): IS 4334 (59), IS 4522 (56), IS
4523 (52), IS 4776 (59), IS 5139 (57), IS 7235 (47), IS 8311
(52), IS 8655 (57) IS 17815 (59), IS 18499 (52), IS 18571
(59), and IS 18627 (59) (values in parenthesis indicate days
to flowering).
Sorne promising glossy germpJasm lines for breeding for
forage improvernent are selected (plant height &gt; 250 cm):
IS 1050, IS 1500, IS 2185*, IS 2268, IS 2282, IS 4578, IS
4632, IS 4675, IS 5047, IS 5172, IS 6566,IS 7891, IS 16088,
IS 16528*, IS 16534, IS 16611 *, IS 166614 *, IS16640*, and
IS 22196 (* promising forage yielders).
For dual purpose (fodder and grain), the genotypes
found promising (plant height &gt;250 cm and days to flowering &lt;70) were: IS 1560, IS 2185, IS 2268, IS 4578, IS 4632,
IS 5172, IS 5553, IS 6566, IS 7891, IS 16088, IS 16528, IS
16611, IS 16614, IS 16640, and IS 22196.
Similar studies have also been undertaken for the rainy
season. Toe mean values of plant height and days to flowering along with their associations in high and low glossy
group are shown in Table 3.
Toe mean values reveals that the low glossy group had
agronomic desirability as observed in post rainy season data.
The correlation between days to tlowering and plant height
were highly significant among ali the genotypes and among
the sub-group of genotypes selected for grain and forage in
high and low glossy lines.

breadth but was positively related with 100 seed weight
None of the associations were found to be significant in the
low glossy score group. In the case of selection for fodder
yield (plant height &gt;250 cm), plant height showed significant positive correlation with panicle length in high glos.sy
group. But none of the associations were found to be significant in low glos.sy groups. In the lines selected for fodder
and grain yield (days to flowering 70 days or less and plant
height &gt;250 cm), panicle length showed significant positive
relationship with plant height but negatively with days to
Oowering.
Therefore, with an increase in days to
Oowering in high glossy groups, panicle Table 3. Mean values and correlations (r) among sorne agronomic traits of
length and panicle breadth are reduced. glossy sorghum genotypes in different score classes during rainy season at
F.arly flowering associa ted with large panicle Patancheru, India.
siz.e (length and breadth) is desirable for
grain improvement While long plant height,
Grain
Forage
Ovecall
wbich is considered as desirable trait for
Classes
r
Mean
r
Mean
Mean
r
fodder improvernent, has shown positive
DF PH
DF PH
DF PH
association with other grain yield contnoutOvemll
286 0.62 90
89
341 0.75 70
349 0.78
ing traits such as panicle length, panicle
s1
298 0.53 89
89
346 0.81 71
348 0.81
breadth and 100-seed weight It indicates
S
2
335 0.70 69
277 0.61 91
349 0.76
89
that taller plants with high glossiness intensi- S
3
86
332 0.77 (,6
264 0.68 90
352 0.74
ty may be desirable for fodder improvement
Which have the additional advantage of
a• DF:da)'S to Oowering; PH:plant height (an); ay:correlalion coefficient; S= Glossy score.
res~tance to shoot fly and seedling drought

�172 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB./U.A.N.L Vol.6(2), /992

PUBLICACIONES BIOLOGICAS · F.CB./U.A.N.L, Mbdco, Vd.~ No.2, 17~177

CONCLUSIONS

ACKNOWLEDGEMENTS

The results jndicate that high glossy lines are potential
sources of fodder and grain production. Since glossy characteristics are ~ociated with resistance trait (Maiti &amp; Bidinger, .1979; Maiti et al., 1984; Omori et al., 1988 ) the genotypes of high glossy class can be selected and tested in semiarid situation to assess their genetic potential for fodder and
grain yield.

This work was done during the ~bbatic researcb of the
first author who is thankful to ICRISAT and Universidad
Autonoma de Nuevo Leon, Mexico for supporting thi
sabbatic research and to Secretary General of Higher &amp;lu.
cation (SEP), Mexico for financing a research project on
glossy sorghum. Thanks are dueto Mr G. Swaminathan,
Statistics Unit, ICRISAT, for bis help in statistical computa.
tion.

LITERATURE CITED
ICRISAT 1980. Sorghum Descriptors, IBPGR International Burreaue Plant Genetic Resourses / International Cro¡.
Research Institute for Semi-Arid Tropics, Rome, Italy, 34 pp.
MAITI, R.K. &amp; F.R. BIDINGER. 1979. A simple approach to the identification of shoot fly tolerance in sorghum, Indian
J. Plant Protection. 7: 135-140.
MAITI, R.K., K.E. PRASADA RAO, ~S. RAJU &amp; L.R. HOUSE 1974. The glossy trait in sorghum. lts characteristics and
significance in crop improvement. Fi~Research. 9: 279-21!,9.
NWANZE, K.F., Y.V.R. REDDY, S.L. TANEJA, H.C. SHARMA &amp; B.C. AGRAWAL 1991. Evaluating sorghum geno~
formultiple resistance. Insect Science Application.22:168-183.
O~ORI, T., B.L AGRA~AL &amp; L.R. HOUSE 1988. Componental analysis of the factors influencing shoot fly resistance
m sorghum (Sorghum bzcolor (L.). Moench). Japanese Agricultura! Research Quaterly. 17: 215-218.
PRASAD RAO, K.E. &amp; V. GOPAL REDDY 1989. Status of the world collection of sorghum germplasm at ICRISAT in
collaboration with genetic resources. Summary and proceedings of a joint ICRISAT/NBPGR/ICAR Workshop oo
germplasm exploitation and evaluation in India, 14 to 15 November, 1988, ICRISAT Centre, Patancheru, AP., India,
pp.13-15.

INACTIVACION DE AFLATOXINAS CON TRATAMIENTOS
ALCALINOS EN MAIZ FUNGOSO Y SU EFECTO EN EL
VALOR NUTRICIONAL
MA GUADALUPE ALANIS-GUZMAN 1, L GONZAGA-EÚAS 2 &amp; RICARDO BRESSANI 2
RF$UMEN

Se evaluaron los efectos del NH.OH e Ca(OH)2 sobre los niveles de aflatoxinas y el valor biológico de maíz
fungoso conteniendo inicialmente 3,900 µg/Kg de aflatoxinas totales. Se redujo en 90% la aflatoxina con 1.5%
de NH.OH tratando a 40º C por 6 días, y en 73% con 1% de Ca(OH)2 a 40° C y 9 dfas. Los mejores valores de
índice de eficiencia proteínica (PER) y eficiencia de conversión alimenticia en ratas fueron con maíz sano o
tratado con Ca(OH)2, en comparación al ma'fz sin tratamiento o tratado con NH.OH. Dietas conteniendo 16%
de proteína presentaron menor toxicidad de las aflatoxinas en ratas, que dietas conteniendo 8% de proteína.
Pollos de engorda alimentados a partir de la segunda semana de edad durante 4 semanas con dietas de 21 % de
proteína y 2,340 µg/Kg de aflatoxinas totales presentaron crecimiento normal, sin dafto hepático, aunque la
aflatoxina fijada en los tejidos no se cuantificó.
Palabras Clave: Aflatoxina; Micotoxina; Mafz; Tratamiento alcalino; Ratas; Pollos; PER; Conversión Alimenticia.
SUMMARY

The effects of NH.OH and Ca(OH)2 on the levels of aflatoxin and the biological value of fungous com
containing and initial load 3,900 µg/Kg total aflatoxina were studied. Aflatoxin levels were reduced 90% with the
1.5% NH.OH treatment at 40º e for 6 days, and by 73% with the 1% de Ca(OH)z treatment at 40º C for 9 days.
Toe best PER and food conversion efficiency values for rats were obtained with healthy or Ca(OH)2 treated com,
when compared to the untreated or NH.OH treated com. Diets containing 16% protein reduced the toxicity for
rats by aflatoxins more than diets with 8% protein. Boilers fed diets with 21 % protein and 2,340 µg/Kg total
aflatoxins from the second week on and for four weeks showed normal growth and no hepatic damage, although
the aflatox:in retained in the tissues was not determined.
Key Words: Aflatoxin; Mycotox:in; Coro; Alkali treatment; Rats; Poultry; PER; Food conversio.

INTRODUCCION
Los granos constituyen la principal fuente de alimentos
y de materias primas para procesos industriales. En los
países latinoamericanos, el mafz ha constituído por muchos
años la parte principal de la dieta del hombre; y en diferentes partes del mundo, otros granos son ingeridos en las
dietas regulares, tales como avena, cebada, mijo, sorgo,
trigo, arroz, frijol, etc. (Christensen y Kaufman 1976).
Miembros de la Organización para Alimentos y Agricultura (FAO) de las Naciones Unidas, han estimado que el
25% de los granos cosechados se pierden antes de su consumo. En la India, parte de Africa y en algunos países de
América Latina, se pierde aproximadamente 30% de las

cosechas anuales. Sin embargo, Vaqueiro y Morales (1975)
informan para los países tropicales y subtropicales pérdidas
hasta de 45% de la producción.
Las pérdidas post-cosecha durante el almacenamiento
son debidas principalmente al ataque de los granos por
roedores, insectos, ácaros y hongos. Algunas especies de
éstos últimos producen aflatoxinas que imposibilitan la
utilización de los granos (Bames, 1970; Rieman, 1969; Vaqueiro &amp; Morales, 1975).
Se ha investigado previamente el uso de gas amoníaco y
solución de hidróxido de amonio para inactivar las aflatoxinas. Esto se ha realil.ado utili7.ando granos conteniendo
niveles de aflatoxinas de 90 a 350 µg/Kg y calentando el
maíz durante 12 y 13 dfas (Brekke et al., 1977, 1978).

1- Lab. de Ciencia de Alimentos, Fac. de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Apdo. Postal F 16, Cd. Universitaria,
San Nicolás de Los Garza, Nuevo León. C.P. 66451, Mérico.
2- Instituto de Nutrición de Centroamérica y Panamá (INCAP), Guatemala, CA

�174 •

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB.IUANL Vol.6(2), 1992
/

Cuando el contenidolnicial de aOatox:inas es muy alto, la
efectividad de los tratamientos para inactivarlas es menor,
y se recomienda la evaluación por medio de ensayos biológicos del grano tratado con amoniaco (Conway &amp; Anderson, 1978; Lee &amp; Pons, 1969). En cuanto al hidróxido de
~o, éste ha sido efectivo para inactivar aOatox:inas en
mafz adicionado en la nixtamalización (Martfnez et al.,
1969), pero cuando los nive~ iniciales son muy altos, los
niveles residuales todavía pueden ser peligrosos (Machorro
&amp; Valdivia, 1984).
Ya que las pérdidas de granos son grandes y frecuentes,
y que las concentraciones de aOatox:inas en ellos pueden ser
elevadas, se consideró necesario profundizar en el conocimiento de tratamientos alcalinos que inactiven aOatoxinas
y mejoren nutricional y toxicológicamente el grano dafiado
para su posterior uso en la alimentación animal
MATERIALES Y METODOS

de peso, el comportamiento general (Busto, 1973). Al final
del estudio se sacrificaron 5 ratas de cada grupo, examinán.
dose histopatológicamente los hígados y haciendo una 0b.
servación. macroscópica general
Bioemayos co~ ~los de engorda. Con fines prácticos para
la posible utilizaaón del mafz dafiado, se hicieron ensayos
utilizando pollos de engorda. Se formaron 10 grupos con 10
pollos cada uno, alimentando a las aves con una ración
comercial durante Ja primera semana de edad y a partir de
la segunda semana les fueron adlDiimtradas las dietas d~
critas en el Cuadro 2. Cada dieta se evaluó con dos grupos
de pollos y a dos grupos más se les proporcionó una dieta
comercial Los datos de ingesta de alimento y ganancia de
peso fueron registrados semanalmente durante las 4 sema.
nas que duró el estudio, determinándose la ECA. Después
fueron sacrificados aleatoriamente 5 de cada 20 pollos alimentados con cada ración y se examinaron eones histológicos del tejido hepático.
Análisis químicos y estadísticos. Las determinaciones necesarias de proteína se realizaron por el método de Kjeldbal,
utilizando el factor de 6.25.
A los resultados obtenidos se les practicó análisis de
varianza y Ja prueba de diferencia múltiple de Tukey

Tratamimto químico del maíz ~ o . Se utilizaron
cuatro lotes de mafz: uno de _piafz sano sin aOatoxinas, el
segundo y tercero con mafz fungoso, ambos conteniendo
3,900 µg/Kg de aflatoxinas totales. Uno de ellos fue tratado
con 15% de NH.OH de amonio y el segundo con 1% de
(USDA, 1976).
Ca(OH)2 en base seca, respectivamente. Los lotes fueron
llevados a 20% de humedad y mantenidos en hornos de
RESULTADOS Y DISCUSION
convección a 40º C, durante 3, 6 y 9 días, después de los
cuales se determinó el contenido de afiatoxinas para obte- Evaluación química. El efecto de los tratamientos ron
ner el porcentaje de reducción logrado. El cuano lote de
NH.OH e Ca(OH)2 sobre las aflatoxinas se muestra en la
mafz, conteniendo también 3,900 µg/Kg de aOatoxinas totaFigura 1, observándose con el tratamiento de amonio una
les, no redbi6 tratamiento. El contenido de aflatoxinas se
reducción de 93% en el contenido inicial de aflatoxinas a
determinó por el método de Romer (1975), utilliando un
los 6 días de tratamiento, y para el mafz tratado ron
fluorotoxinómetro Velazco (Neotec Instruments,Jnc.).
Ca(OH)2 a los 9 días se alcall7Í&gt; una reducción de 73%. ~
Evaluación biológica con ratas. Se determinó el
Indice de Eficiencia Proteínica (PER) y la Eficiencia
de Conversión Alimenticia (ECA)(A.O.A.C., 1990),
utili7.ando ratas de la raza Wistar de 21 a 23 días de
4000
edad, las que fueron alojadas en jaulas metálicas
individuales. El agua y las cinco dietas experimentaS600
les descritas en el Cuadro 1, se ofrecieron ad libitum
..... 3000
registrándose semanalmente la ingesta de alimento
y el cambio de peso durante 28 días.
.!-2500
Efecto de la concentración de proteína. En otro
~
x 2000
ensayo con ratas se compararon 4 grupos de 8 ratas
~
cada uno; dos grupos fueron alimentados con dietas
~ 1500
a 8% de protefna, uno con maíz sano y otro con
&lt;
········
1000
mafz fungoso, y los otros dos grupos con dietas a
16% de proteína, uno con maíz sano y soya, y el otro
500
con mafz fungoso y soya. E.stos últimos grupos fueron además suplementados con 03% de D-L metioo~ --.--------.-- ----,r------.--o
s
6
nina. Las ratas (4 machos y 4 hembras en cada gruDIAS
po) recibieron estas dietas durante 7 semanas, en Jas
cuales se registró la ingesta de alimento, el cambio Figura L Niveles de aflatoxinas totales en mafz fungoso tratado ron
alcali.

'

ALANIS-6117.MAN e1 al., lnoctivaci/Jn Alcalina de AJlalau,uls y Vakr Nutidonal de Malz Funga,o. -

175

Cuadro 1. Composición de las raciones utilizadas para determinar posterior a Ja molienda a la misma temperatura y
tos valores de PER y de ECA (g/100) en ratas.
con aireación de 8 h (Brekke et al., 1977). Otros
autores han reportado reducciones en el contenido
de aflatox:inas de 57 a 80% dependiendo del nivel
1
2
3
4
5
Dieta
inicial de las mismas y con un tostado posterior a la
90
Maíz sano
aplicación
del amonio (Conway &amp; Anderson, 1978).
90
Maíz fungoso •
En
lo
que
respecta al uso del Ca(OH)2, Machorro
90
Maíz fungoso con Ca(OH)2 y
Valdivia
(1984)
al utilizar éste en la nixtamalización
90
Maíz fungoso con NH.OH y
llevando
el
mafz
hasta tonilla, lograron una reduc8.8
Casefna
ción
en
el
contenido
de aOatoxinas de 62.2% con un
81.2
Almidón de mafz
nivel
inicial
de
4000
.,..gtKg, por lo que la reducción
4
4
4
4
4
Minerales He~ted (14).
de
73%
obtenida
en
este trabajo iniciando con una
1
1
1
1
1
Aceite de bacalao
cantidad muy similar de 3,900 µg/Kg, sin nixtamali7.ar
5
5
5
5
5
Aceite de algodón
puede ser considerada buena, o al menos equivalente
100
100
100
100
100
TOTAL
a
la lograda en la elaboración de tonilla.
5
5
5
5
5
Vitaminas (1 )
Evaluación biológica en Ratas Wistar. Los valores de
PER y de ECA se muestran en el Cuadro 3. Se
• conteniendo 3,900 µg/Kg de aflatoxioas.
puede observar que el mafz fungoso tiene aproximadamente el 50% del valor biológico del mafz sano, lo
cual se debe básicamente al contenido de aflatoxinas en la
Cuadro 2. Formulación de raciones a base de mafz sano y
dieta. El mafz fungoso tratado con NH.OH mejoró el PER
fungoso para pollos de engorde (g/100).
y la conversión alimenticia, pero no logró igualar al mafz
sano ni al mafz fungoso tratado con Ca(OH)2•
2
••
Los resultados anteriores indican que el tratamiento con
1
Dieta No.•
Ca(OH)i
restablece más efectivamente-el valor biológico
60.00
Mafz sano
del mafz fungoso que el amonio, aún cuando este último
60.00
Mafz fungoso
diera mejores resultados en la evaluación química. En todos
32.97
32.97
Harina de soya
los casos, la ingesta de alimento tratado con NH.OH fue
2.50
2.50
CaHPO◄
menor, lo que puede deberse a razones de palatabilidad
o.so
o.so
CaCO3
ocasionadas
por el tratamiento. E.s importante hacer notar
0.33
033
NaCl
que
la
eficiencia
de conversión de alimento es desfavorable
Mezcla de vitaminas y
también
para
el
tratamiento
con amonio, comparándolo con
0.25
0.25
minerales Pfizer 100
el
maíz
sano
y
con
el
tratado
con Ca(OH)2. E.sto significa
3.00
3.00
Aceite de Algodón
además,
que
el
alimento
ingerido
no provocó aumento
0.20
0.20
DL-Metionina
considerable de peso, pudiéndose deber al obscurecimiento
0.25
0.25
L-Lisina-HCl
que presenta el mafz tratado con NH.OH, signo de reaccio100
100
TOTAL
nes de Maillard que bajan la disporubilidadde lisina (Badui,
• Dietas con 21% de proteína, 3.062 Kcal/Kg de energía metaboliz·
able, lisina 1.25, metionina más cistina 0.85, calcio l.28 y fósforo
0.65%.
• • La dieta contenía 2,340 ¡¡g/K de aOatoonas totales.

resultados obtenidos en ambos tratamientos son satisfactorios si se considera el alto nivel inicial y el tiempo de exposición a los tratamientos, así como la temperatura empleada. En estudios previos reportaron reducciones de 100%
usando amoníaco, pero con niveles iniciales de 90 µg/Kg, y
almacenando el mafz con el amoníaco durante 7 meses
(Brekke et al., 1978). Los mismos autores reponan reducciones de 100% con soluciones de hidróxido de amonio, con
niveles iniciales de aflatoxinas totales de 180 .,..gtKg calentando el maíz a 49ºC durante 12 dfas y un calentamiento

1986).
El valor de PER (1.07) y de ECA (13) fueron iguales
para el mafz sano sin tratar y el tratado con Ca(OH)2. En
el mafz sano tratado con NH.OH estos valores fueron menores, PER de 0.98 y ECA de 14, lo que hace pensar que
el amoníaco por sí mismo disminuye la calidad del maíz.
El mafz fungoso tratado con Ca(OH)z, aunque dio resultados estadísticamente iguales al maíz sano, presentó valores levemente superiores a éste, lo que puede explicarse
comparando el efecto del álcali sobre el mafz en la
nixtamalización (Martfnez et al., 1969) donde se mejora la
digestibilidad de la proteína del maíz y probablemente de
la fibra.
To:xiddad de las aftato:xinas en ratas alimentadas con dos
niveles de proteína. En este estudio se encontró que las
ratas alimentadas durante 7 semanas con una dieta con 8%

�176 -

A.UNIS-GUZMAN a al, InoctivocilJn A1ca1ina de Aflatarinas y Vala- Nlllkional de Malz Pungo,o. -

PUBLICACIONES B/OLOO/CA.S, F.CB./11.A.NL Vol.6(2), /91}2

de proteína y 3,500 µg/Kg de aflatoxinas Cuadro 3. Indice de eficiencia proteínica (PER) y eficiencia de conversión
totales presentaron comportamiento altera- alimenticia (ECA) en ratas alimentadas con dietas control y experimentales,
do y violento, as( como bajo peso en comparación con el grupo control del mismo nivel
Dieta No.
AOatoxina Proteína
PER
ECA
de proteína pero sin aflatoxinas. En el exa%
ingerida
X± DE
x±DE'
me1;1 post mortem se encontró inflamación
total (J&amp;g)
intestinal y en una de las ratas hepatomegal. Maíz sano
o
7.8
1.33 ± 0.24• 9.%±178
lia. La ECA fue estad~ticamente düerente
0.74 ± 0.15b 17.44 ±4.29
793 (28.0)
8.0
2. Maíz fungoso
para ambos grupos, obteniendo un valor de 3. Maíz fungoso tratado 182 ( 6.5) 8.0
1.37 ± 0.60' 7.61 ± 110
22.28 para el grupo con aflatoxinas y de
con Ca(OH)2
15.47 para el grupo control con maíz sano.
7.5
4. Maíz fungoso tratado 37 ( 1.3)
1.18 ± 0.06• lU&gt; ±O!i4
Las ratas alimentadas con la dieta de
con~OH
16% de proteína y conteniendo 2,340 µg/Kg
5. Caseína
o
7.5
3.21 ± 0.22d 4.16 ±019
de aflatoxinas mostraron pesos similares al
control de igual nivel proteico pero hl&gt;re de
• Desviación estándar.
a b e d - Medias con letras diferentes no son iguales (P &lt; O.OS).
aflatoxinas, presentando un comportamiento
•• ciftas entre paréntesis son µg/dfa.
alterado y violento en las últimas 3 semanas
del estudio. Despu~ de sacrificadas se observó hemorragia subcapsular del hfgado. La
ECA para estas ratas fue de 4.18 y para el control de 3.55,
Cuadro 4. Eficiencia de conversión alimenticia (ECA) de
sin haber diferencia significatfya entre ambos tratamientos.
pollos alimentados con dietas conteniendo 60% de mafz
Las ratas alimentadas con el nivel proteico alto consusano o fungoso y un concentrado comercial
mieron mayor cantidad de alimento, y por consiguiente más
aflatoxinas que las ratas alimentadas con 8% de proteína,
sin embargo, éstas últimas mostraron daños más evidentes.
Dieta No.
ECA
Ingesta diaria
Con anterioridad se ha informado (Madhaven &amp; Gopa(Media) de aOatoxina
lan, 1965, 1968) mayor daño de las aflatoxinas en ratas
(µg/pollo)
alimentadas con 5% de proteína en la dieta, que en ratas
l. Maíz sano
1.98
alimentadas con 20% de proteína. Tambitn ha habido re2. Maíz fungoso
1.99
212.8
portes similares para otras especies como cerdos (Sisk &amp;
3. Concentrado comercial 2.00
Carlton, 1972), monos (Madhaven et al., 1965) y pollos
(Marcos &amp; Lebshtein, 1963). Lo anterior confirma los resultados obtenidos en el presente estudio.
Emten trabajos previos que informan pérdida de peso en
Los resultados obtenidos y reportes citados previamente
pollos alimentados con niveles de afiatoxinas inferiores al
son importantes, debido a que gran parte de la población
empleado en ~te estudio, tales como 200 (Keyl &amp; Booth,
en los países en desarrollo se alimenta con dietas deficien1975), 1,300 (Florentinet al., 1969) y 1,190 µg/Kg (Dixonet
. tes de proteína y está expuesta a ingerir aOatoxinas en sus
al., 1982). Otros autores discrepan con resultados de crecialimentos (Garz.a-Chávez, 1978; Macias, 1978; Martfnez et
miento normal hasta con 2.5 m ~ (Smith &amp; Hamilton,
al., 1969; Mislivec, 1981; Olivares, 1978).
1970), 5 y 10 mg/Kg (Smith et al., 1971) y 2 y 4 mg/Kg
Evaluación biológica en pollos. En el Cuadro 4 se observa
(Dixon et al., 1982). Analizando los trabajos anteriormente
que la ECA para la dieta conteniendo 2,340 µg/Kg de afiamencionados se podría deducir que a mayor edad del ave,
toxinas totales es estadísticamente igual a las dietas control
balanceando la dieta con buenos niveles de proteina, de
con soya y maíz sano y al control comercial Además, no
lípidos insaturados y vitaminas (Hamilton et al., 1974), asl
presentaron daño hepático ni síntoma alguno de toxicidad,
como administrando algunos anbl&gt;ióticos como aureomicina
por lo que a 21 % de proteína y estabilizando los pollos
(Smith et al., 1971), se obtienen los resultados de mayor
durante la primer semana de edad con una dieta Ubre de
resistencia a las aOatoxinas, todo esto aunado a la raz.a del
afiatoxinas, estos pueden soportar una ingesta de 212.8 µg
ave que influye en esta resistencia (Aorentin et al., 1969).
diarios de aflatoxinas durante 4 semanas sin sufrir daño
Los maíces fungosos tratados no se evaluaron en polloS,
evidente. Sin embargo, es probable que de seguir por más
debido a que el nivel de afiatoxinas usado en el mafz fungotiempo la alimentación con el maíz fungoso se presenten
so sin tratamiento no fue suficiente para afectar a los posfntomas de toxicidad crónica, siendo además muy imporllos. El nivel inferior presente en los maíces tratados potante señaJar que parte de las afiatoxinas se fijan a los tejidrían dar resultados también normales.
dos de las aves y pueden por esta vía llegar al hombre.

CONCLUSIONES
El tratamiento con ca(OH)2 restablece de manera más
efectiva el valor nutricional de maíz. El tratamiento con
tffi.OH, aunque disminuye el contenido de aflatoxinas,
afecta la calidad organoléptica del maíz. Las dietas ricas en
protefna confieren a los animales un éfecto protector contra

177

la toxicidad de las aflatoxinas. Pollos alimentados hasta 4 .
semanas con una dieta conteniendo 21 % de protefna y
2,340 µg/Kg de aflatoxinas no muestran signos de intoxicación.

AGRADECIMIENTOS
Agradecimiento al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología de México quwn financió éste trabajo.

LITERATURA CITADA
A.0.A.C. 1990. Officiat Methods of Analysis. 15th. Edition, Washington, o.e., U.SA p.10'15.

.

.

IADUI, s. 1986. Química de los Alimentos. 3a. Reimpresión de la la. Edición. Editorial Albambra Me:ncana, SA Mt:nco, D.F. p64.
BARNES J.M. 1970. Aflatoxin as a bealt ba7.ard J. Appl. Bacteriol. 33:1.85-298.
O.L., R.O. SINNHUBER &amp; AJ. PEPUNSKY 1977. Aflatoxin in coro: ammonia inactivation and bioassaywith rainbow trout

BREKKE.

Appl. Eovir. Microbio!. July p.34-37.

·

.

BREKKE. o.I.., A.C. STRINGFELLOW &amp; AJ. PEPUNSKY 1978. Aflatoxin inactivation in com by ammonia gas: laboratory tnals. J.
Agric. Food Cbemistry 38:1383-1389.

.

.

.

.

.

BUSTO, J.A. 1973. Desarollo y aplicación de un mttodo para la evaluación proteímca de altmentos. Tesis, M.SC., Centro de Estudim
Superiores de Nutrición y Ciencia de Alimentos. INCAP. Guatemala, C.A.
. .
. .
.

CHRISTENSEN c. &amp; RIL KAUFMAN 1976. Contaminación por Hongm en Granoo Almacenadm. la. Edictón, Editonal Pax- Mt:nco.
C0NWAY H.F. R.A. ANDERSON 1978. Detoxification of aflatoxin cootaminated com by roasting. Cereal Cbemi. 55:115-117.
DIX0N,
LA. NELSON &amp; P.B. HAMILTON 1982. Dooe-response relation ships during aflatoxicosis in young cbickens. Toxico!.
and Appl. PbannacoL 64:1-9.
FWRENTIN, E.R., GJ. COTITER, U.L DIENER &amp; N.D. DAVIS 1969. Toe effect of aflatoxin oo different breeds and cremes of
chickens. Poultry Science 48:1807.
GARZA-CHAVEZ, J.1978. Determinación de aflatoxinas en alimentos balanceados para aves en la zona avícola_del F.stado de Nuevo
León. Tesis Lic.,F.C.B., UAN.L, Mty,NL México.
. .
.
.
. .
HAMILTON, P.B., H.T. TUNG, R.D. WYAT &amp; W.E. DONALDSON 1974. Interaction of dietary aflatcmn wtth sorne vitamm defictenc1es.
Poultry Sci. 53:871-877.
.
KEYL, A.C. &amp; A.N. BO0111 1971. Aflatoxin effects in livestock. J. Am. 011 Cbem. Soc. 48:599.
IEE, L.S. &amp; W.A. PONS 1969. Destruction of aflatoxin in peanuts during dry and oil roasting. J. Am.. F~ Cbe_m. ~7:451-453. .
MACHORRO, v.L. &amp; LA. v ALOMA 1984. Cambioo cauntitativoo en la aflatoxinas durante el proceso de ruxtamahzac1ón y elaboractón
de la tortilla. Tecnol. Aliment 19(4). México.
MACÍAS, J.G. 1978. Determinación y cuantificación de aflatoxinas en alimento balanceado para conejo en Coahuila y Nuevo León.
Tesis,Llc.,F.C.B., UAN.L, Mty, NL México.
. ..
. . . .
MADHAVEN, T.V., K.S. RAO &amp; P.G. TULPULE 1965. Effect of dietary protein leve! on suscept1b1hty of monkeys to aflatoxm bver mJury.
lndian J. Med. Res. 53:984-990.
MADHAVEN, T.V. &amp; C. GOPALAN 1965. Effect of dietary protein on afaltoxin liver injury in weanling rats. Arcb. Pathol. 80:123-126.
MADHAVEN, T.V. &amp; c. GOPALAN 1968. Toe effect of dietary protein on carcinogenesis of aflatoxin. Arcb. Pathol. 85:133.
MARCOS, s .R. &amp; A.K. LEBSHTEIN 1963. Toe effect of different dietary levels of proteins in tbe changes produced by the "groundnut
toxin" in chicks. Arab. Vet Med. Assoc. J. 23:375- 380.
MAR1ÍNEZ, M.I.., LG. EÚAS, J.F. RODRÍGUEZ, R. JARQUÍN &amp; R. BRESSANI 1969. Valor nutritivo del maíz infectado con hongoo
en polloo y de tortilla de maíz fungoso en ratas. Arcb. Latinoam. de Nutr. 20:217-240.
MARTINEZ, M.L. E. SCIIlEBER &amp; R. B~SANI 1969. Prevalencia de bongos en granoo de mafz (Zea mays L) de Guatemala.
Publicación INCAP. E-418, p319-411.
.
MISUVEC, P.B. 1981. Especies tóxicas de PeniciJ/ium comunes en alimentoo. J. Food Protectío~ 44:~7~.
.
OUVARF.S, H.S. 1978. Determinación de aflatoxioas en nuez de la Cd. de Monterrey, N.L, MtXJco. Tesis Lic. FCB-UANL, Mtxico.
RIEMAN R 1969. Food-bome Infections and intoxications. Academic ~ - New York.
ROMER,,T. 1975. Screening method for tbe detection of aflataxin in mixed feeds and otber agricultural comodities with subsequent
confirmation and quantitative measurement of aflatoxins in positive samples. J. of
58:500._
.
SISK, D.B. &amp; w.w. cARLTON 1972. Effect of dietary protein concentration on response of ID1D1ature swme to aflatonns. AmJ .VetRes.
33:107-114.
SMfrn, J.W. &amp; P.B. HAMJLTON 1970. Aflataxicosis in tbe broiler chicken. Poultry Science 49:207-215.
SMITII, J.W., e.u. mu &amp; P.B. HAMILTON 1971. Toe effects of dietary modifications on aflatoxicosis in tbe broiler cbicken. Poultry
Science 50:768-774.
USDA 1976. Agricultura! Statistics. U.S. Govennent Printing Oflice, Washington, D.C.
VAQUEIRO, C. &amp; J.C. MO~ 1975. Aflatoxinas. Tecnología de Alimen~ 10:50-58.

ic.,

7

A.O-A:C:-

�PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.CB./U.A.N.L., Máko, VO!L4 No.2, 178-1'19.
EARL, P.R., Di.scriminant AnalyAs oftM Mesquile Woods of NE Mexico. -

DISCRIMINANT ANALISIS OF THE MESQUITE WOODS
(Prosopis, LEGUMINOSAE) AT REYNOSA, ZUAZUA AND
GUADALUPE LA JOYA·IN NORTHEASTERN MEXICO
PAULR EARLt
RESUMEN
Todos los morfométricos foliares de los mei.quites de algunas localidades en el noreste de México se usaron
el método de análisis descriminante (Mahalanobis) y se clasificaron correctamente al 81.59 %. Cerca del 25 %
de las hojas de Reynosa, Tamaulipas y Zuazua, Nuevo León (NL) son similares (confudibles),mientras las hojas
muchas más pequeñas de Guadalupe la Joya, NL fueron distintas.

Table l. Univariate foliar morphometrics for the said mezquitales. Toe arithmetic south; it did not come from the

means (AM) are followed below by their standard errors (SE). Measures are in mm, east as large leaves are known from
counts or the ratio: RLW.
Villa de Méndez, Tamps (unpuLLF WLF DLF LRC PRC PLF

Locality N
Reynosa 685
Zuazua 338
Gpe Joya351

21.7
26.2
7.8
4.82
5.90
1.95

Reynosa
Zuazua
Gpe Joya

2.5
2.8
1.9

7.0 96.0
8.9 144.6
2.9 53.7

1.0
1.0
1.4

0.89
0.79
0.39

1.58 28.2
2.01 25.4
2.63 42.3

0.17
0.21
0.50

13.0
12.4
18.4
3.54
2.09
5.70

Palabras Clave: Fitogeograffa; México; Prosopis, Leguminosae.
SUMMARY

The full foliar morphometrics of these mesquite woods were used in Mahalanobis discriminant analysis, and
they were correctly classified at 81.59 %. About 25 % of the leaves of Reynosa, Tamaulipas and Zuazua, Nuevo
León (NL) are similar (confusable), whereas the much smaller leaves of Guadalupe la Joya, NL were distinct
Key Words: Phytogeography; Mexico; Prosopis, Leguminosae.

INTRODUCTION
Toe triangle formed by Reynosa, Tamaulipas (famps) to
General Zuazua, Nuevo León (NL) to Guadalupe la Joya,
NL (GU) contains almost 8,000 km2 , and China, NL (25º
42' N, 99º 14' W) is at its center. Toe coordinates of these
mei.quitales (mesquite woods) are: Reynosa U,º 7' N, 98º
18' W, Zuazua 25º 54' N, 100º 7' W and GU 25º 17' N,
99º 18' W. The distance from Reynosa to Zuazua is 140,
Zuazua to GU 110 and GU to Reynosa 140 km. For antecedent works, see Earl (1990, 1991), Earl &amp; Lux (1991),
and Earl &amp; Peña-Sánchez (1991, 1992).

MATERIALS ANO METHODS
Toe foliar variables are: 1) leatlet length (LLF) of the
6th from the petiole on the right (lower right when tbere
are 2 pairs of raches), 2) its width (WLF), 3) the distance
between the 5th and 6th leaflets (DLF), 4) the number of
_pairs of leaflets on the said rachis (PLF), 5) its length
(LRC), 6) the number of pairs of raches (PRC), and 7) the
length of the petiole (LP1). However as many leaves from
Reynosa had unequal lower raches, in that case the longest
of the 2 was measured. Dimensions are in mm, and PLF

1

and PRC are counts. The derived variable follows: 7) RLW
= LLF/WLF. There are 40 trees from Reynosa and 25 eacb
from the other localities. Toe program used is Discriminant
(method,Mabalanobis) by Klecka (1975). Toe total sample
size is n = 1,374 leaves.

RESULTS
Toe descriptive statististics for these mei.quitales appear
in Table l. There are no impressive coefficients of correla•
tion (r) among the foliar variables, the highest being r =
0.6701 between LRC and DLF, and r = 0.6655 between
LRC and PLF, which relations are universal. This is to say
that when r is high, redundanciesamong those variables are
indicated. It is transparently obvious that the relation:
LRC/PLF = DLF must hold in an approximate way. Tbe F
values with P &lt;0.0001 are 51 for Reynosa:Zuazua, 737 for
Reynosa:GU and 673 for Zuazua:GU. LLF was the most
discriminatory variable. Toe classification results follow in
Table 2, and 81.59 % were assigned by the program to their
correct mezquitales. Nonetheless, tbe differences in LRC
among the three localities is striking.

Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Apdo.Postal F-16, San Nicolás
de los Gana, N. L, Mexico. CP 66451.

179

Table 2. Classification results for the said mei.quitales in
percent

Actual group

N

l. Reynosa 685
2. Zuazua
338
3. Gpe. Joya 351

Predicted group membership
1
2
3
79.0
30.5
1.7

20.1
69.5

o.o

0.9

o.o
98.3

DISCUSSION
GU is an advanced spearhead of southern invaders unrelated to the other two very distant mei.quitales. Toe real
i.5sue is of course how the Veracruzan spearhead (Earl,
1990) is migrating in tbe valley of the Rio Grande, which
has been partially explained by Earl &amp; Peña-Sánchez
(1992). GU is a minor spearhead coming directly from its

blished). This contribution remains
at the archive level. Certain locaLPT RLW
lities must be staked out so that
54.4 9.7
where-to-map and what-to-map can
60.1 9.9
be plainly seen. Although invasive
26.3 4.4
introgression in North American
algarobian mesquites seems well22.4 2.91
established (Earl, 1990, Earl &amp;
21.4 2.55
Peña-Sá.ncbez (1991, 1992), map10.6 1.10
ping between stakedout localities
such as herein is yet to be conduc-ted.
Most unfortunately, the GU kind of mei.quites is misclassified as velutine in the USA, and the formal taxonomy of
the mesquites impedes the improved understandingof invasive introgression at the present time. Prosopis velutina
Wootin" 1898 was not recognized by that descnber as P.
laevigata and/or P. juliflora. Pioneer taxonomists of the last
century recording the American flora and fauna never knew
about hybridization in certain fonns. The mesquite story
(Earl, 1990) is a recent version,, depending on the observations of levigatan invasions (introgressipns).
We can conceptually translate foliar morphometrics into
gene flows, if we can recognize the traits, and how they are
quantitatively modified by backcrossing. Note also that mesquites are more likely to selffertílize than they are to outcross. We are far from realizing genic migrations, still the
GU spearhead is the clearest yet discovered example of the
centerfire dispersal of genetic effects into other mezquitales,
i e., Zuazua. Toe explanations of how this backcrossing
p r ~ tbrough distance and time, and the identifications
of quantitative traits are the objectives of future studies.

UTERATURE CITED

EARL, P.R. 1990. Toe distnbutionofmesquites (Prosopis, Leguminosae) in Mexico. Publ Biol FCB/UANL, Méx. 4:19-27.
EARL, P.R. 1991. Morfométricos foliares de algunos mezquites (Prosopis, Leguminosae) en el área general de Saltillo,
Coahuila, Mexico. Publ. Biol FCB/UANL, Méx. 5(1):44-46.

EARL, P.R. &amp; A. LUX. 1992. Prosopis bonplanda N. SP. (Leguminosae): A new species from Coahuila and Nuevo León,
México. Publ Biol. FCB/UANL, Méx. 5(2):37--40.
R. PEÑA-SÁNCHEZ.1991. Floristic invasive introgression: An autoregressive process for hybridization
applied to mexican Prosopis spp. (Leguminosea). Publ. Biol FCB/UANL, Méx. 5(1):27-31.
EARL, P. R. &amp; R. PEÑA-SÁNCHEZ.1992. Autocorrelation and nonparametric density estimation applied to the mesquites
(Prosopis, Leguminosae) in the lower Grande valley. Publ Biol FCB/UANL, Méx. 5(2):49-52.
KLECKA, W. R. 1975. Discriminant analysis. In: "SPSS: Statistical Package for the Social Siences.• 2nd Ed. N.H. Nie, C.
Hadlai Hull, J.G. Jenkins, K Steinbrenner &amp; D.H. Bent (&amp;Is.), McGraw-Hill, New York. p.434-467.

EARL, P. R. &amp;

�BADIi a al, Daño al Chik Jalapeño por el Piaulo del Chile. -

PUBLICACIONES BIOLOOICAS • F.CB./ll.A.N.L, Mtrko, Vol6, No.2, J8().JB3

BIOLOGIA Y DAÑO OCASIONADO POR EL PICUDO DEL
CIDLE (Anthonomus eugenii Can~: Coleoptera, Curculionidae)
AL CIDLE JALAPENO EN CAMPO
M.H. BADII1 , M.C. ORTIZ 2 &amp; AE. FLORES t
RESUMEN
Se llevó a cabo un experimento en Villaflores, Chiapas, durante el ciclo invierno-primavera de 1987-1988 con
los propósitos de conocer el ciclo de vida del picudo de chile en el campo y determinar el nivel de daño causado
por este insecto al chile jalapeño. El período de desarrollo de los estados inmaduros fue de 13 días, larva 9 días,
pupa 4 días y del adulto en un tiempo promedio de 26 días. Se encontró una diferencia estad~ticamente
si~cativa (análisis fa&lt;:türial, p &lt; 0.05) entre las posiciones en las cuales se distribuyeron preferencialmente los
diferentes estadios del msecto sobre las plantas. El daño más alto registrado fue 30.41 % de frutos destruidos
mismo que varió significativamente en función del tiempo (ANOVA; prueba de Tukey, p &lt; 0.05 ).
'

Palabras Clave: Daño económico; Anthonomus eugenü; Picudo del chile; Chile jalapeño.
SUMMARY

A research was conducted in Villaflores, Chiapas, during the winter-spring growing season of 1987-1988. Toe
obj~es were to study the field biolo~ of the pepper weevil and to determine the amount of plant injury due
to this msect. Toe total developmental time of the immature stages was 13 days; larva 9 days, pupa 4 and the
adult 26 days. A statistically significant difference among the plant positions occupied by different instars was
found (factorial analysis, p &lt; 0.05 ). The maximum injury by this insect was 30.41 % fruit loss and plant damage
varied significantly with time (ANOVA; Tukey test, p &lt; 0.05 ).
Key Words: Economic injury; Anthonomus eugenü; Pepper weevil; Jalapeño pepper.
INTRODUCCION

MATERIALES Y METODOS

En México se conoce poco acerca de los aspectos básicos
del picudo del chile Anthonomus eugenü (Cano), que como
plaga insectil, ocasiona pérdidas económicas al cultivo del
chile jalapeño (Capsicum annum L). Aplicaciones de los
productos químicos de forma unilateral y no prudente contra esta plaga han resultado en su abatimiento numérico
temporalmente, sin embargo, sin dar solución al problema,
precisamente debido a la falta de conocimientos básicos
ecológicos de este insecto.
Los objetivos del presente trabajo fueron aportar contribuciones hacia el manejo óptimo de esta plaga, y por lo
tanto, estudiar aspectos fundamentales bioecológicos del
picudo en el campo, además de determinar el grado y el
patrón del daño causado por este insecto.

Area de estudio. Esta

investigación fue realiz.ada Villaflores,
Chiapas entre octubre de 1987 y abril de 1988.
&amp;tablecimiento del almácigo y preparación del cultivo. La
preparación del almácigo se llevó a cabo según la práctica
regional, la cual consiste en almácigos en forma de cama
con 1 m de anchura por 10 m de longitud y 0.3 m de altura.
La variedad de planta usada fue el chile jalapeño. La semi·
lla fue tratada con el fungicida Captan 50% a una dosis de
4 g/kg de semilla. La siembra se efectuó en forma manual
el 21 de octubre de 1987, depositando 1-2 semillas cada
5 cm en el surco, con 5 mm de profundidad. Posteriormente
se efectuó un aclareo, dejando 1 planta por punto. El terre·
no donde se estableció el lote experimental fue preparado
en forma mecanizada, consistiendo de 1 chapeo, 1 paso de
arado y 2 de rastra en forma cruzada y, finalmente, el surcado a 0.80 m de distancia. El trasplante se llevó a cabo el

3y 4 de Diciembre de 1987, cuando la planta alcam.6 una
a)tura de 10 a 15 cm, colocándose 2 plantas por punto cada
0.33 m sobre el surco. Quince días después del trasplante se
lliro un aclareo dejando 1 planta por punto.
La parcela útil tuvo una extención de 375 m2 (15 x 25 m)
ronteniendo 1,350 plantas y fue aislada del terreno circundante mediante una barrera de 1 m dé anchura de plantas
de ma(z, para limitar el impacto de las aplicaciones en
cultivos aledaños que hubieran podido afectar la conducta
normal del insecto. Esta parcela fue dividida en 15 cuadros
(5 por 5 m cada uno) con 90 plantas por cuadro. Dentro de
cada cuadro se empleó un muestreo aleatorio de insectos
de forma manual directa sobre 9 plantas (135 plantas) de
chile previamente seleccionadas al azar, efectuando un total
de 59 muestreos a intervalos de 2 días desde el 6 de diciembre de 1987 al 31 de marw de 1988.
Se aplicó fertilizante foliar (20-30-10 a 60 gr por 15 lt de
agua) en 2 ocasiones 10 días después del trasplante al ocurrir el 10% de la floración. Se aplicaron 6 riegos: uno en el
trasplante y los demás cuando fueran necesarios. El control
de malezas fue de forma manual cada 15 días desde el
inicio del crecimiento. Para el control de plagas y enfermedades se realiz.aron aspersiones preventivas de fungicidas e
insecticidas periódicamente en el almácigo; además se aplicaron 3 1de formol por 10 m2, 10 días antes de la siembra.
Biología. Se colocaron 7 jaulas (50 x 60 cm de base y 1 m
de altura) revestidas de organz.a, sobre 7 plantas individuales seleccionadas al azar en el área de muestreo, colocando
1macho y 1 hembra de picudo por jaula. Estas jaulas fueron observadas diariamente desde el 10 de febrero hasta el
28 de abril de 1988.
0viposiciónen el campo. Se realizaron 10 muestreos, observando 270 hembras desde el inicio de la fase de oviposición
para determinar el comportamiento de oviposición del
picudo.
Evaluación del daño. Para conocer el daño causado por el
picudo durante el período de fructificación se registró el
número total de frutos y el número de frutos caídos (debido
al picudo) por cuadro por muestra.
Fase de laboratorio. Se hizo la descripción morfológica del
buevecillo, larva, pupa y adulto. Para ésto se contó con un
microscopio estreoscópico, un vernier y los especímenes del
picudo emergidos en el labora torio de los botones florales
y frutos dañados de chile que habían sido colectados del
área de muestreo anteriomente y trasladadas al laboratorio.
Los individuos del picudo fueron confinados en frascos de
vidrio donde se siguió el desarrollo biológico desde la emergencia de la larva (60), pupa (29) hasta la obtención del
adulto (17).
RESULTADOS Y DISCUSION

1- Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de aencias Biológicas, Apdo.Pool 7-F, San Nicolás de los Garza, Nuevo l.cón,

Mécico. CP 66451.
2- Universidad Autónoma de Chiapas, Campus V, Villaflores, Chiapas, México.

La oviposición ocurrió en los botones florales, pedicelo

181

de la fruta y/o del fruto y en los frutos tiernos. La hembra
depositó el huevo en la antera de la flor y en caso del fruto,
dentro de la pared del mismo. La hembra barrenó un agujero en el tejido mediante el pico (probos~) y después dio
un giro completo e insertó el ovipositor en el agujero, tardando un promedio de 6.317 minutos (rango de 4 a 10,
n=51) para depositar su huevecillo. Posteriormente extrajo
su ovipositor y segregó un liquido grisáceo, el cual se tomó
negro y duro, cerrando el agujero. Elmore et al. (1934)
encontraron una duración de oviposición de 2 a 4 minutos
en USA. La diferencia entre estos dos resulados fue probablemente debido a diferentes ecotipos y diferentes condiciones del medio.
Huevecillo. Al principio fue de color blanco perlado, tornándose amarillento; tuvo forma oval y midió 0.55 mm de
diámetro largo y 0.40 mm de diámetro corto. Genung y
07.aki (1972) encontraron la misma coloración, mientras
que Goff y Wilson (1937) reportaron un promedio de
O.79 mm de longitud para el huevecillo.
Larva. Se indentificaron 3 estadios larvarios. El primer
instar larval midió de 0.8 a 1.4 mm con una longitud promedio de 1 mm. La cabeu fue desproporcionadamente larga
y de color blanco; las mandíbulas tuvieron un color café
oscuro y el cuerpo color blanco. Se alimentó de semillas y
polen. Las del segundo instar larval midieron de 13 a
2.7 mm con un promedio de 1.9 mm de longitud. La cabeza
fue de color amarillo claro, mientras que las mandíbulas
conservaron el mismo color que las del primer instar. Los
individuos del tercer instar larval midieron de 2.3 a 6 mm
de longitud con un promedio de 3.7 mm. El cuerpo del
individuo del tercer instar larval, en comparación con otros
2 instares, fue más robusto, de color blanco semiopaco y de
forma cilíndrica curvada. Estas observaciones fueron muy
semejantes a las de Contreras (1982), Goffy Wilson (1937)
y Piña (1984), difiriendo de las últimas 2 citas únicamente
en tamaño, ya que mencionan que el último instar larval
medía 6.35 mm de longitud.
Pupa. El desarrollo de la pupa ocurrió en la celda pupaL El
cuerpo midió de 3.5 a 4 mm de longitud y fue de color
blanco semitransparente. La probosis, las antenas y las
patas estuvieron encerradas en las partes laterales del cuerpo. La base del pico tuvo un color amarillo y el extremo de
color negro. F.stos resultados coincidieron con los de Elmore et al. (1934) y de Goff y Wilson (1937).
Adulto. El adulto recién trasformado fue de color café claro
y permaneció en la celda pupal antes de emerger. El cuerpo fue robusto y de forma oval, variando de 1.5 mm a
3.9 mm con un promedio de 3.2 mm de longitud. El color
varió de caft claro a negro, presentando pubescencia grisacea sobre el cuerpo. La probosis fue curvada y ligeramente
más larga que la cabeu y el tórax combinados. Las antenas
estuvieron insertadas sobre el pico. &amp;tas observaciones con
respecto al adulto fueron muy similares a las de Mortensen

�182 -

PUBLICACIONES BIOLOOICAS, F.CB/U.A.N.L. Vol.6(2), 1992

BADIi et al, Daño al Chile Jalapeño por el Picudo del Chile. -

Y Bullard (1972) Y Pifia (1984).
Ciclo biológico en el campo. Las primeras
larvas aparecieron el día 15 de febrero y las
primeras pupas el día 24, es decir, el estado
larval tuvo una duración de 9 días. Se observaron los adultos el día 28 de febrero,
por lo tanto se puede inferir que la pupa
tuvo una duración de 4 días. El tiempo de
vida de adulto varió de 8 a 44 días con un
promedio de 26 días. El tiempo de desarrollo del picudo del chile desde la aparición de

c_uadro l. Densidades promedio de 3 estadios del picudo del chile sobre
6
diferentes partes del chile jalapefío, en Viallaflores, Chiapas.

la larva hasta la emergencia del adulto fue
de 13 días, esto en base a los datos de
muestreo en el campo. La duración del
huevecillo no fue determinada por la dificultad que presenta su tamaño pequefío. Según
Elmore et al. (1934) la larva tuvo un promedio de 12.3 días, la pupa 4.7, y el tiempo de
desarrollo de huevo a adulto fue de 20.9
días en el verano y de 32.1 días en la primavera. Goffy Wilson (1937) esta.b lecieronque
el tiempo de desarrollo de la larva fue de 6
a 9 días, de pupa 4 días y de adulto de 13 a
16 días. Genung y Cnaki (1972) reportaron
que el tiempo de desarrollo para la larva
fue de 6 a 10 días, para la pupa de 4 a 5
días, y de huevo a adulto de 16 a 19 días.
Segun King y Saunders (1984) la larva duró
un promedio de 6 días, la pupa 4 días y el

Cuadro 2. ~ i s factorial para las densidades de larva (L), pupa (P) y
adulto (A) del picudo de chile sobre el chile jalapeño en VillaOores, Chiapas.

F.stadío

Tallo

Hoja

Botón Flor

Fruta

Pedicelo
(Oor&amp;fruta)

LARVA
PUPA

o
o

ADULTO

o
o

o

o

1.0

1.3

1.1

1.2

0.44

0.3

o
o

3.3
0.75
0.3

1.25

1aron un nivel de dafío de hasta 80% debido a este insecto
para el chile. Según estos autores, junto con Dupree (1948)
yMedina (1984), el picudo del chile es la plaga más importante de este cultivo en varias regiones en América.

183

CONCLUSIONES
Para determinar el ciclo de vida del picudo del chile
sobre el chile jalapefio en campo se confinaron parejas del
insecto sobre plantas en jaulas de tela de organza. En promedio el período de desarrollo fue de 9 días para la larva,
4 para la pupa y 26 para el adulto. El picudo demostró una
preferencia estad~ticamente significativa para las diferentes
posiciones de la planta, además causó una pérdida máxima
de 30.40% al fruto, misma que varió en función del tiempo.

LITERATURA CITADA

F.V.
Fecha
Jaula
Posición
FxJ
FxP
JxP
Error
Total

G.L
58
6
5
294
169
29

176
737

C.M.
L
0.57
0.67
4201
0.51
0.44
1.74
0.01

C.M.

p
1.72
0.98
9.77
0.17
0.09
0.31
0.02

C.M.
F.C.
A
L
0.14
51.0•
0.67
11.9•
7.47 3759.9•
0.11
45.6*
0.17
39.3*
0.20
155.7*

o.os

F.C.

p
100.957.4•
573.1*
9.9•
5.3•
18.2*

F.C.
A
2.5•
11.9*
133.4•
t.9•
2.9•
3.6•

Diferencia significativa, p &lt; O.OS , análisis factorial

ciclo de vida del picudo tuvo una duración Cuadro 3. Análisis de varianz.a del % de chiles dañados por el picudo del
promedio de 35 días.
chile en VillaOores, Chiapas.
Daño causado
por eldepicudo.
El Cuadro
1 -----------------------indica
las posiciones
la planta
ocupadas
F.V
G.L
s.c.
p
C.M.
F.C.
por diferentes estadios del picudo en base a
Muestras
24
198.89
8.29
5.41
••
0.01
los datos de muestreo. Los adultos se aliCuadros
14
20.47
1.46
0.95 NS
mentaron de las 6 diferentes partes indicaError
336
514.95
1.53
das en el Cuadro l. Las larvas de los botoTotal
374
nes, flores y frutos, mientras que en este
estudio las pupas se presentaron únicamente
••: Diferencia significativa (p &lt; 0.01 ), NS: No significativo.
en los frutos. El pedicelo del botón y cálices
de flores y frutos dañados se tomaron amarillos o prematuramente rojos y generalmente cayeron de la planta. Los frutos que parectan estar sanos,
plantas (Cuadro 2). Como es obvio, los efectos de tas feal abrirse con frecuencia presentaban una masa de pudrichas, jaulas y posiciones aunque significativos no fueron
ción causada por la alimentación del picudo sobre las semiindependientes debido a las interacciones significativaS
llas y el carpelo, ocasionando un color negro y haciéndolo
obtenidas entre los 3 factores (Cuadro 2).
no apto para el consumo humano. Estos resultados se aseEvaluaci6n del daño. El análisis de varianza para el % de
mejan a los hallazgos de Avila (1986), Burke y Woodruff
chiles dañados por cuadro indica diferencias significativaS
(1980), King y Saunders (1984), Medina (1984) y Pacheco
entre las muestras, pero no entre los cuadros (Cuadro 3).

(1986).
Según un análisis factorial los promedios de las densidades totales variaron en término de los factores de fechas
(59), jaulas (7) y las posiciones que se presentaban sobre las

Se procedió a realizar una prueba de separación de mediaS
vía la prueba de Tukey a nivel de p &lt; O.OS (Zar, 1984 ),
resultando que el daño más alto fluctuó entre 20 y 31 % y
el más bajo entre 7 y 13%. Elmore y Campbell (1954) seña·

AVILA, J. 1986. Biología de Anthonomus eugenü cano (Coleoptera: Curculionidae) en chile serrano. XXI Congreso
Nacional de Entomología, Moterrey, Nuevo León. p.21.
BURK.E, H.R. &amp; R.E. WOODRUFF 1980. Toe pepper weevil (Anthonomus eugenü cano) Texas Agric Exp. Tech. Monog.
5:1-92.
CONTRERAS, J. 1982. Manual de produccion de chile jalapeo en los estados de Veracruz y Oaxaca. Centro de Investigaciones Agricolas del Golfo Centro. 5-18.
DUPREE, M. 1948. Pepper weevil outbreak in Georgia. Ga. Exp. Sta. Ann. RepL 60:70-79.
ELMORE, J .C. &amp; R.E. CAMBELL 1954. Control of the pepper weevil J. Econ. Entomol 47(6):1141-1143.
ELMORE, J.C., A.C. DAVIS &amp; R.E. CAMPBELL 1934. The pepper weevil. USDA Tecb. Bull. 447:1-27.
GENUNG, W.C. &amp; U.Y. OZAKI 1972. Toe pepper weevilAnthonomus eugenü cano on the lower Aorida east coast Belle
Glade. AREC Mimeo Report EV - 1972:2.
GOFF C.C. &amp; J.W. WILSON 1937. Toe pepper weevil. Aa. Agric. Exp. Sta. Bull. 310:1-12.
KIN&lt;/ A.B.S. &amp; J.L SAUNDERS 1984. Las plagas invertebradas d_e cultivos anuales alimenticios en América Central
Centro Agronomico Tropical de Investigacin y Enceanza. Costa Rica. p:80.
.
.
MEDINA, J. 1984. Guía para producir chile habanero en la zona henequenera. Folleto Técmco No. 10. Yucatán. losbtuto
Nacional de Investigaciones Agrícolas 10:9-10.
MORTENSEN,E. &amp; E. BULLARD 1971. Horticultura Tropical y Subtropical Edil Pax Mx. Mixo. P:147.
PACHECO, J. 1986. Combate al barrenillo del chile. Desplegable No.4. Sonora. Centro de Investigaciones Agrícolas del
Norte. 4:1-16.
PIÑ,., J. 1984. Guía para producir chile habanero en suelos arables de Yucatán. Folleto Técnico No. 7, Instituto Nacional
de Investigaciones Agíicolas 7:8-10.
ZAR, J.H. 1984. Biostatistical Analysis. Second Edition, Prentice Hall, Inc., Englewood Cliffs, N.J.

�PUBLICACIONES BIOLOOICAS • F.CB.!U.A.N.L, Mtxko, Vot4 No.2, 184-188

PATRON DE DISPERSION ESPACIAL Y FLUCTUACION
POBLACIONAL DE TRES ESPECIES DE BARRENADORES
DEL FRUTO DE TOMATE
M.H. BADil 1 &amp; M.D. MORENO 2
RESUMEN
Las poblaciones de Spodoptera erigua (Hubner), S. /atisfacia (Walker), y Heliothis zea (Boddie) de la familia
de.Noctuidae del orden de l.epidoptera, estuvieron presentes de manera discontinua del 9 de diciembre de 1987
a 5 de marzo de 1988 en tomate en Villaflores, Chiapas, México. Las 3 especies presentaron una dispersión
espacial con tendencia hacia la agregación, esto según los modelos de Taylor (1961), Morisita (1959) e lwao
(1968). Se calculó el tamaño de muestra para cada especie, para 2 diferentes variedades de tomate según el
modelo de Karandinos (1976).
Palabras Clave: Muestreo; Dispersión espacial
SUMMARY

Populations of Spodoptera erigua (Hubner), S. /atisfacia (Walker), and Heliothis zea (Boddie) (l.epidoptera :
Noctuidae), were present in a discontinuous pattem on tomato in Villaflores, Chiapas, Mexico, from December
9th, 1987 tbrough March 5th, 1988. All 3 species had a clumped spatial dispersion according to the models of
Taylor (1961), Morisita (1959) and Iwao (1968). Sample sizes for 3 species on 2 düerent tomato varieties were
estimated using Karandinos (1976) modeL
l

1

Key Words: Sampling; Spatial dispersion.

INTRODUCCION
El tomate (Lycopersicon esculentum Mill) es uno de los
cultivos hortícolas más importantes y populares. Esto se
debe a que gran parte de la producción está destinada a la
exportación con el consecuente ingreso de divisas, además
de ser un producto que no puede faltar en la mesa de los
mexicanos. En la República Mexicana existen dos grandes
regiones productoras de tomate: la del noroeste, en el estado de Sinaloa, y la región central del país en la que se incluyen los estados de Guanajuato, Morelos, Hidalgo y Puebla. Además se han desarrollado otras áreas de producción
con influencia local, como son los estados de Yucatán, Baja
California Norte y Baja California Sur. Según Palacios
(1980) existen 23 plagas insectiles para este cultivo a nivel
. nacional y en algunos casos la plaga está representada por
más de una especie. Dentro de estas sobresalen como plagas del fruto las siguientes: gusano del fruto del tomate
(Heliothis zea), gusano del cogollo del tabaco (Heliothis
virescens), gusano soldado (Spodoptera exigua), gusano alfi.

ler (K.eiferia lycopersicella) y gusano de cuerno (Manduca
sp.). En Chiapas, las plagas insectiles de mayor importancia
que directamente afectan el fruto de tomate son el gusano
soldado (S. edgua), con una distn'bución mundial y con un
rango de hospederos que incluye a la papa, remolacha,
tomate, soya, arroz, algodón, además de una gran cantidad
de cultivos y malezas (King &amp; Saunders, 1984), siendo plaga
en EUA, Europa y el Medio Oriente (Trumble &amp; Baker,
1984); y el gusano del fruto (H. zea), una plaga del maíz,
tomate, algodón, frijol, repollo, lechuga y tabaco, considerándose como una de las plagas más destructivas en EUA
(Fery &amp; Cuthbert, 1973). A nivel mundial, esta especie se
distribuye desde Noteamérica hasta América del Sur y El
Can'be (King &amp; Saunders, 1984). S. /atisfacia es una especie
tropical, común y ampliamente distn'buida, la cual se presenta en los estados del Golfo de EUA (Todd &amp; Poole,
1980). Su distribución además incluye a México, América
Central y El Can'be. Su rango de hospederos abarca al
tomate, frijol, chile, maiz, hortalizas, ajonjolí y algodón
(King &amp; Saunders, 1984).

1- Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Biológicas, Apdo.Post 7-F, San Nicolás de los Garza, Nuevo León,
México. CP 66451.
2- Universidad Autónoma de Chiapas, Campus V, Villaflores, Chiapas, México.

BADIi &amp; MORENO, Banmadom del Tomate: DispmilJn y Fluctuaci/Jn. -

El interés en el manejo integral de las plagas se ha incrementado recientemente, particularmente en base a los fundamentos ecológicos (Metcalf &amp; Luck:mann, 1982). Uno de
~ principios más importantes en el manejo integral de las
plagas es la determinación de los niveles económicos de las
poblaciones de las mismas. Esta fase, a su vez, depende
totalmente del desarrollo de un esqúema sólido de muestreO. Por lo que el objetivo de este trabajo fue el de determinar el tipo de dispersión espacial, el tamaño óptimo de
muestra y la fluctuación poblacional de estas 3 especies de
plagas del fruto del tomate.
MATERIALES Y METODOS

El trabajo fue realhado en Villaflores, Chiapas. Se estableció un almácigo con una superficie de 30 m2 en el otoño
de 1987. Se desinfestó el suelo mediante aplicación de formol (333 m]/2O 1de agua) el día primero de octubre. Dos
variedades de tomate (Floradade y Roma) fueron sembradas en el almácigo el 12 de octubre. El trasplante fue realii.ado durante el 7 y 8 de Noviembre, en 4 parcelas de 7.20
m de largo por 5.5 m de ancho para cada variedad. Cada
parcela constó de 8 surcos, los 6 del centro se tomaron
como parcela útil La distancia entre surcos fue de 90 cm
para cada variedad. El distanciamiento entre plantas para
la variedad Roma fue de 33 cm, con una población de
33,666 plantas/ha, mientras que para la variedad Floradade
se utilizó una distancia entre plantas de 45 cm, con u.na
densidad de 24,666 plantas/ha. Se aplicó un riego pesado
antes del trasplante los días 5 y 7 de Noviembre. Posteriormente se aplicaron 7 riegos con un intervalo aproximado de
2 semanas entre riegos. Para el control de malezas de hoja
ancha y z.acates, se aplicó en 2 ocasiones Metn'buzin a una
dosis de 350 giba, la primera previo al trasplante una vez
marcados los puntos en el terreno y la segunda, 9 semanas
después. Para el control de nemátodos del suelo se aplicó
Fenamifos a los 6 días después del trasplante. Para el control de insectos vectores de enfermedades virosas como las
mosquitas blancas y los pulgones, que pueden causar la
muerte del tomate, se emplearon 14 aplicaciones (con intervalo semanal) de los siguientes insecticidas: en la primera,
y cuarta a catorceava aplicación se utiliz.ó Dimetoato +
Paratión etflico, empleando el producto comercial Rotor
500 E a una dosis de 1.25 1/ha; para la segunda y tercera se
empleó Permitrina, haciendo uso del producto Ambush 50
a una dosis de 220 y 250 mi/ha respectivamente. Para el
control de las enfermedades ocasionadas por hongos y bacterias se utilizaron 14 aplicaciones de Captan a una dosis de
250 g/100 1 de agua, Kocifol MCW a una dosis de 3 kg/ha
y Cuprimicin 500 a una dosis de 3 kg/ha a intervalos de 8
dfas. Para la fertifuación se aplicó la dosis recomendada
por la Universidad de California (1985) de cloruro de potasio, fosfato diamonio y sulfato de amonio (120-70-110 ).

185

Además se efectuaron 5 aplicaciones de fertili7.ante foliar
Bayfolan a una dosis de 3 kg/ha a intervalos de dos semanas.
Para determinar la fluctuación poblacional se eligieron
aleatoriamente 40 plantas de la parcela útil y mediante un
muestreo simple aleatorio se contabilizó el número de individuos de cada especie durante la etapa productiva del
cultivo y hasta la muerte de las plantas. Se efectuaron un
total de 10 muestreos con intervalos aproximados de 6 dfas.
Los muestreos fueron reali7.ados siempre sobre las mismas
40 plantas.
Análisis estadístico. Para verificar la consistencia de los
resultados se emplearon los siguientes 3 modelos de dispersión espacial: Taylor (1961): v = a m •, donde v y m son la
variam.a y la media muestra}, respectivamente, a es una
constante del modelo que depende del tipo de muestreo y
unidad de muestra, b es el parámetro de dispersión que
determina el tipo de dispersión espacial; Morisita (1959):
I, = { [l-:; ( n; - 1 ) ] / n ( n - 1 ) } x N, donde 0¡ es el número de individuos en 'i'sima unidad muestra!, n el número
total de individuos en todas las unidades de muestra, N el
número de unidades de muestra y I, es el índice de Morisita; Iwao (1968): m• = ii + 13 m, donde m es la media de la
muestra, Aes la intersección con la ordenada, Pes el parámetro que determina el tipo de dispersión, y m• es la media
de hacinamiento, es decir, el número de otros individuos
por individuo por unidad de muestra y se la calcula vía el
modelo de Uoyd (1967): m•
m + ( v/m - 1 ), donde m
y v son como descritas anteriormente. Los valores de b de
Taylor, I, de Morisita y p de Iwao significativos = 1, &gt; 1 y
&lt; 1 indican dispersión de tipo Poisson, agregada o uniforme respectivamente. Se utilizó el modelo de Karandinos
(1976) para determinar el tamaño de muestra:
n = [(a m)l&gt;-2] / d-, donde n es el tamaño de muestra, a y
b son los parámetros de Taylor, m es la media de la muestra y e es el error estándar de la media como una fracción
de la media, denominado como el grado de confiabilidad en
el muestreo. Para los fines prácticos c = 0.25, según Southwood (1978).

=

RESULTADOS Y DISCUSION
Variedad Floradade. El gusano soldado se presentó en el
cultivo el día 9 de diciembre (primera muestra) con poblaciones bastante altas (promedio de 84 larvas/parcela) disminuyendoconsiderablemente para la segunda muestra (13 de
enero de 1988) con 11 larvas (Cuadro 1). A partir de esta
fecha en que la fruta se encontraba pequefia y de color
verde, la población empero a crecer en forma continua
basta alcanzar su máximo tamaño poblacional el dfa 28 de
enero (83 larvas). Este nivel poblacional coincidió con la
fruta verde y grande (81 dfas después del transplante). Del
sexto al décimo muestreo la población fue d~minuyendo

�186 -

BADIJ &amp; MORENO, Barrmadcn:s del T ~ : Dispmi{Jn y FluctuacilJn. •

PUBUCACIONES BIOLOGIC.AS, F.CB.!U.A.ÑL Vol.6(2), 1992

basta llegar a un promedio de 4 larvas/parcela Cuadro l. Densidades promedio de 3 especies de barrenadoresdel fruto
de tomate (variedad Floradade y Roma) en Villaflores, Chiapas.
el dfa 5 de mano.
H. zea se presentó en poblaciones bastante
más bajas que fa anterior (Cuadro 1). Al apareROMA
FLORADADE
cer el dfa 9 de, diciemb,re se encontraron un
G.S.
G.F.
s.L
G.S.
G.F.
S.L
FECHA
promedio de 1.5 larvas/parcela. Del segundo al
o
102
1.5'
84
1
0.25
9/12
quinto muestreo, la población creció en forma
o
39
1.75
12
4
0.25
13/01
continua basta alcanzar el máximo nivel pobla33
4
3~
37
5
3
18/01
cional el dfa 28 de enero (fruta verde y grande)
62
4
2
58
10
4
21/01
con un promedio de 15.5 larvas/parcela. Del
50
5.25
52&gt;
83
15
5.5
27/01
sexto al décimo muestreo la población fue dis40
4
3
55
9
4
04/02
minuyendo paulatinamente hasta alcanzar un
49
3
1
43
6
1
10/02
promedio de 3.2 larvas/parcela para el dfa 5 de
3
29
1
22
4
4
19/02
marzo.
3
18
1
19
2
3
25/02
S. latisfacia se encontró en el cultivo con las
7
0.75
2
4
1
2.2
05/02
poblaciones más bajas registradas entre las 3
especies (un promedio de 0.25 larvas pa~ el
G.S.: Gusano soldado, G.F.: Gusano de la fruta, S.L: Spodoptua lalisfacia.
primero y segundo muestreos). Las poblac10nes
más altas (4 a 5.5 larvas/parcela) se registraron
entre el 19 de enero y el 19 de febrero, período
a partir del cual la població~ descendió hasta
alcamar un promedio de 2.2 larvas/parcela en la Cuadro 2. Análisis de dispersión espacial de los 3 barrenadores de la
fruta del tomate según los modelos de Taylor, Morisita y Iwao en Villaúltima muestra.
Variedad Roma. Al igual que en la variedad flores, Chiapas.
Floradade el gusano soldado fue la especie más
abundante entre las 3 especies, apareciendo en
VARIEDAD TAYLOR MORISITA IWAO
el cultivo el dfa 9 de diciembre (32 dias después
p
b
I,
del transplante), con pob!aciones elevadas de
S. erigua
2.730
1.395a
2.2tí0a
Floradade
hasta un promedio de 102 larvas/parcela (Cua1.252p
1.170p
1.190p
Roma
dro 1). Para la segunda muestra la población
descendió abruptamente hasta 39 larvas. En el
S. latisfacia
J.692a
1.422a
1.368a
Floradade
tercer muestreo la población descendió aún más,
1.831u
1.291u
1.222u
Roma
alcanzando un promedio de 33 individuos. Tres
días después la población tendió a incrementarH.zea
3.076a
1.094a
1.716a
Floradade
se (fruta verde y mediana), encontrándo~asta
0.44lp
l.048p
0.864p
Roma
62 laivas para la siguiente mues=.,1,artir de
este momento, la población empe a disminuir
a: Agregada, p: Poisson, u: Uniforme.
paulatinamente, con un ligero · cremento para
el día 11 de febrero, cuando las plantas tenían
95 días de haberse trasplantado, encontrándose
S. latisfacia fue el barrenador con menor densidad entre
un promedio de 49 larvas. La población continuó disminutas 3 especies, apareciendo hasta el día 18 de enero (72 dfas
yendo hasta quedar reducida a sólo 7 individuos en la últidepués
del transplante), cuando la fruta estaba verde y de
ma muestra.
tamaño
mediano, presentando una densidad media de 3.75
El gusano de la fruta apareció en el cultivo con pobla~olarvas.
F.sta
especie alcanzó su máximo nivel poblacion~le~
nes bajas (1.5 larvas) en la primera muestra. La población
el
quinto
muestreo
con un promedio de 5.25 larvas, coinci· aumentó ligeramente alcanzando un promedio de 1.75
diendo
esto
con
la
población
máxima del gusano de la fruta.
larvas/parcela. A partir de esta fecha la población comenzó
Del sexto al décimo muestreo, la población descendió haSta
a aumentar basta alcam.ar su máximo nivel poblacional el
alcanzar un promedio de 1.25 larvas para la última muestra.
día 27 de enero, cuando la mayor parte de la fruta se enSe efectuaron 7 cortes de la fruta, comenzando desde el
contraba verde y grande, alcall7.aJldo una densidad de 5.25
21
de enero basta el primero de marzo con interva~os de 5
laivas. De la sexta a la décima muestra la población descendías
entre los cortes. El Cuadro 2 indica los resultados del
dió gradualmente, alcamando un promedio de 0.75 larvas
anális'is de dispersión espaciaL Como el Cuadro 2 indica.
para la última muestra.

Cuadro 3. Tamaiios de las muestras para las poblaciones de los 3 barrena-

187

cada una de las 3 especies, y por Jo tanto,
un tipo de dispersión agregada. Mientras
que, en en el caso de la variedad Roma, la
dispersión de las poblaciones de S. erigua y
S. exigua
S. /aJisfacia
H. ua
H. zea no fue debido a la fuerza de atracFloradade Roma Floradade
· Roma Floradade
Roma
ción o repulsión entre las larvas. El tipo de
m
D
D
m
D
m
m
D
m
dispersión en el caso de S. latisfacia que fue
0.1 5
89
0.1
67
186
0.1
26
113
uniforme sobre esta variedad indica, proba0.2 5
59
0.2
45
107
0.2
21
71
blemente, una fuerza de competencia entre
0.4 9
28
0.3
34
66
0.3
19
48
los individuos de la población de esta espe0.6 9
19
0.4
25
46
0.4
17
38
cie.
0.8 9
17
0.5
25
42
0.5
16
29
El Cuadro 3 indica los tamaños de mues1.0 9
12
0.6
16
29
tra
para las poblaciones de cada especie
1.2 10
9
sobre las 2 varidades del tomate. Estos
1.4 11
9
tamaños de muestra fueron estimados para
1.6 11
9
fines prácticos (e = 0.25) de acuerdo al
modelo de Karandinos (1976). Para las
m: Media poblaciona~ n: Tamaño óptimo de muestra (número de plantas a 'muestrar).
poblaciones de S. latisfacia y H. zea los
tamaños de muestra descendieron en función de las medias poblacionales, mientras
S. exigua , S. latisfacia y H. zea presentaron una dispersión
que para S. erigua el patrón fue el opuesto, un aumento en
de tipo agregada sobre la variedad Floradade (los valores
el tamaño de muestra en función de la densidad promedio.
de los índices de los 3 modelos fueron significativamente
F.ste incremento en el tamaño de la muestra se debe a
diferente de la unidad; prueba de t para la b de Taylor y la
mucha agregación en este caso; un valor de b de Taylor
~ de Iwao, y prueba de F para I, de Morisita). En el caso
mayor de 2 (en realidad b = 2.260). Ahora bien, los tamade la variedad Roma, S. exigua y H. zea presentaron una
ños óptimos de muestras son consistentemente mayores
dispersión de tipo Poisson, mientras la dipersión espacial de
para las especies de S. latisfacia y H. zea en comparación
S. latisfacia tendió hacia el tipo uniforme.
con S. exigua. Esto se debe a las densidades menores de
Según Soutbwood (1978), la dispersión espacial de la
estas 2 especies comparadas con la de S. exigua, y es bien
población de cada especie es el resultado de una interacintuitivo; en otras palabras, cuando hay menor cantidad de
ción de los elementos intrínsecos (biológico y comportaindividuos, se deben gastar más recursos (tiempo, financiemiento) y extrínsecos (heterogenizidad del medio y la disro) para obtener estimaciones de los parámetros poblaciopersión de los recursos vitales) a lo largo de la historia
nales con el mismo nivel de precisión, es decir, tamaños de
evolutiva de la misma especie. La consecuencia de esta
muestra mayores.
interacción evolutiva, es para que la población en término
Dada la ausencia total de información (literatura) similar
particular y la especie en término general, haga el máximo
sobre estas plagas de la fruta del tomate, se espera que este
uso de los recursos del medio y de esta manera optimice
trabajo sea una contnbuciónpara las investigaciones futuras
sus probabilidades de sobrevivencia y reproducción. Ahora
sobre poblaciones de estas especies.
bien, el tipo de dispersión agregada indica que debido a los
factores del medio, existe una atracción entre los individuos
CONCLUSIONES
de la misma población. Por ejemplo, la fuente alimenticia
o cualquier otro factor con una función similar y necesaria
Se puede concluir que las poblaciones de estas tres espepara sobrevivir ocasiona esta atracción. El tipo de dispercies aparecieron de forma discontinua sobre el cultivo de
sión espacial uniforme indica territorialidad y competencia;
tomate en el área estudiada, presentando dispersión espaes decir, los individuos concursan por un recurso que es
cial de tipo agregada. Los tamaños de muestra estimados
escaso. Finalmente, el tipo Poisson es en realidad un modo
para las poblaciones de cada especie fueron mayores para
de dispersión aleatorio que indica falta de atracción o rela variedad Roma, comparado con Floradade, además de
pulsión entre los individuos. En otras palabras, no existe
que fueron mayores para las poblaciones de S. latisfacia
ninguna causa para la emergencia de este tipo de disperseguidos por las de H. zea y S. exigua, respectivamente.
sión; es decir, este tipo puede surgir como resultado de un
juego aleatorio.
En esta investigación, para el caso de la variedad Floradade existió una atracción innata entre los individuos de

dores de la fruta del tomate en Villaflores, Chiapas.

�188 -

PUBLICAC/ONJi~ BJOLOGICAS · F.CB./U.A.NL, Mbico, Vol.4 No.2, 189-191

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB.{U.A.NL Vol.6(2), 1992

NOTA DE INVESTIGACION

LITERATURA CITADA
FERY, R.L &amp; F.P. CUTHBERT 1973. Factors affecting tbe evaluation of fruitworm resistance in the tomato. J. Amer. Soc.
Hort Sci. 98:457-459.
IWAO. S. 1968. · A new regression method for analyzing the aggregation pattem of animal populations. Res. Popul EcoL
10:1-20.

NUEVOS REGISTROS DE MAMIFEROS PARA
NUEVO LEON, MEXICO

KARANDINOS, M.G. 1976. Optimum sample size and comments on some published fonnulae. Bull Entomol Soc. Amer.
22(4):417-421.
KING, B.S. &amp; J.L SAUNDERS 1984. Las plagas invertebradas de cultivos anuales alimenticios en América Central
Administración de Desarrollo Extranjero. Londres, 182 pp.
LLOYD, M. 1967. Mean crowding. J. Anim. E.col 36:1-30.
METCALF, R.L &amp; W.H. LUCKMANN 1975. lntroduction to lnsect Pest Management John Wiley &amp; Sons, New york, 587
pp.
MORISITA, M. 1959. Measuring the dispersion of individuals and analysis of the distnbutional patterns. Mem. Fac. Sci.
Kyushu Univ. Ser.E 2:215-235.
PALACIOS, A. 1980. Problemas de plagas del cultivo de tomate a nivel nacional En: "VIII Simposio Nacional de
Parasitología Agrícola." México. p. 47-451.
SOUTHWOOD, T.R.E. 1978. Ecological Methods with particular Reference to the Study of lnsects. Chapman &amp; Hall,
London. 524 pp.
TAYLOR, LR. 1961. Aggregation, variance and the mean. Nature 189:732- 735.
TODO, E.L &amp; R.W. POOLE 1980. Keys and illustrations for the armyworm moths of tbe noctuid genus Spodoptera
Gueneé from the western henmphere. Ano. Entmol Soc. Amer. 73:722-738.
TRUMBLE, J.T. &amp; T.C. BAKER 1984. Flight phenologyand pheremon trapping of Spodoptera exigua (Hubner) (Lepidopte•
ra:Noctuidae) in Southern Coastal California. Environ. Entomol 13:1278-1282.
UNIVERSI1Y OF CALIFORNIA 1985. Integrated Pest Management for Tomatos. Statewide Integrated Pest Management
Project, u.e. Publication 3274. 104pp.

ARTURO JIMENEZ-GUZMAN1 &amp; MIGUEL A ZUÑIGA-RAMOS1
RESUMEN
Se reportan doce nuevos registros de mamíferos para Nuevo León, México, los que incluyen: Pteronotus pamelli
maicanus, Stumira /ilium parvidens, Eumops perotis ca/ifomicus, Sciurus nigerlimitis, Perognathus hispülus hispidus,
Peromyscus eremicus eremicus, Erethi:zon do_rsatum, Vulpes vekn: zinseri, Mephitis macroura milleri, Conepatus
leuconotus texensis, Fe/is parda/is albescens y Fe/is yagouaroundi cacomitli.
Palabras Clave: Mamíferos; Nuevos Registros; Nuevo León; México.

SUMMARY
This report includes 12 new records of mammals for Nuevo León. México: Pteronotus pame/li maicanus,
Stumira lilium parvidens. Eumops perotis califomicus, Sciurus niger limitis,Perognathus hispidus hispülus,Peromyscus
eremicus eremicus, Erethizon dorsatum, Vulpes velox zinseri, Mephitis macroura ~ Conepatus /euconotus
texensis, Fe/is parda/is albescens and Fe/is yagouaroundi cacomitli.

Key Words: Mammals; New records; Nuevo Leon; Mexico.

INTRODUCCION
Los estudios de mamíferos en Nuevo León, México,
datan desde el siglo pasado (Berlandier &amp; Chovell, 1850)
hasta el presente (Jiménez-G., 1968; Hoffmeister, 1977;
Wilson et al., 1985), la mayoría de los cuales están contenidos en los trabajos de Jiménez-G. y Guerra-G. (1978), Hall
(1981) y Ramfrez-P. et al. (1986).
Al revisar esa literatura y los ejemplares de la Colección
de Mamíferos de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, encontramos que algunos taxa no han sido reportados para este Estado, los que
a continuación se incluyen designándolos como nuevos
registros. El orden taxonómico y la nomenclatura de los
taxa es de acuerdo a Hall (1981).

PteronotuspameOi mexicanus (Miller). Hembra (UANL682)
conteniendo un embrión de 21 mm, colectada el 6 de abril
de 1971 en Peña Colorada (24º 53' N y 99°48' O), 25 km
OSO de Hualahuises. Esta localidad dista 133 km al NNO
del registro más próximo, Ciudad Victoria, Tamaulipas
(Villa-R, 1967). P. p. meticanus es el segundo taxón del

género reportado para el Estado. Jiménez-G. (1968) previamente registró Pteronotus davyi fulvus.

Sturnira liJium pani.dens Goldman. Una hembra (UANL
755) Jactando, y dos machos (UANL 759-700) con testículos
escrotales (5x4 mm), son del 15 y 16 de septiembre de
1972; otros (UANL 812 y 813) fueron obtenidos el 6 de
octubre de 1973. Todos proceden del Rancho La Anácua
(24º53' N y 9&lt;)"48' O), Hualabuises y son el reporte más
septentrional conforme a la literatura (Alvarez, 1963).

Eumops perotis califomicus (Merriam). El ejemplar (UANL
1836) obtenido el 19 de enero de 1968, en Montemorelos
(25º11' N y 99°49' O), presentó un embrión. Otros cuatro
(UANL 1029, 1837- 1838, 4293), también hembras, son del
28 de mayo de 1968 (primeros 2), 22 de octubre de 1970 y
2 de abril de 1984 (3 y 4, respectivamente), capturadas en
el área metropolitana de Monterrey (25º41' N y 100°20'
O). Las localidades más cercanas han sido citadas para los
Estados de Coahuila y 2.acatecas (Eger, 1977).

1 Laboratorio de Mastozoología, Facultad de Ciencias Biológicas, U.A.N.L, Apdo. Postal 138, Sucursal "F,
San Nicolás de los Gana, Nuevo León. México. C.P. tí6450.

�PUBLICACIONES BIOL&lt;XJICAS • F.CB./U.A.NL, Máico, V«4 No.1, 189-191

Sciurus n~r limilis Baird. Trece ejemplares proceden de
sitios cercanos a Sabinas Hidalgo (26º30' N y 100°11• O),
los que fueron colectados el 23 de julio de 1969 (UANL
2750-2751 ), 3 de octubre de 1971 (UANL 2879-2880), 22 de
enero de 1979 (UANL 3329), mayo de 1980 (UANL 34773479), diciembre de 1980 (UANL 3480-3485) y uno (UANL
35g9) de Bustamante (27°04' N y 100º 40' O), del 6 de
junio de 1981. Estas localidades amplían hacia el sur la
distnbución de este taxón. El sitio de ocurrencia más próximo es anotado para Coabuila (8 mi N y 4 mi O, M6zquiz,
549 m) por Baker (1956). S. n. limitis ha sido colectada en
Bosque de Encino y en áreas de transición con el matorral
subinerme, por lo que es posible exista en otros sitios en el
Norte de Nuevo León donde este habitat se presenta.

Perognathus hispidus hispidus Baird. En las proximidades de
Anábuac (27º14' N y 100º08' O), de agosto a noviembre
de 1984 se obtuvieron 18 ejemplares (UANL 3739-3756).
Ramírez-P. et al. (1986) citan la presencia de P. hispidus
para Nuevo León basados en el trabajo de Osgood (1900).
Hall (1981) incluye el Estado como área potencial de distribución para esta subespecie; sin embargo, refiere igual (que
los autores anteriores) la cita de Osgood, pero para

P. h. paradorus.
Peromyscus errtmicus eremicus (Baird). Ocho ejemplares
(UANL 3769-3776) fueron capturados en sitios cercanos a
Anáhuac (27º14' N y 100º08' O), el 23 de noviembre de
1984, y uno en Presa El Ayancual (25°42' N y 99°37' O),
Los Ramones, el 2 de agosto de 1966. Las citas contenidas
en Ramírez-P. et al. (1986) refieren a P. eremicus phaeurus.

nez-G. &amp; López-Soto, 1992), es considerada una subespec¡e
vulnerable y requiere su inmediata protección.

Vulpes velox zinseri Benson. Sólo se conservan tres pieles
(UANL 4294-4296) del Ejido El Tokio (23° 58' N y 104º 14'
O), Galeana. En esta misma localidad varios ejemplares
fueroncapturados,marcadosy hl&gt;erados,durante 1974. Una
hembra de quince días de nacida fue mantenida en cautiverio durante un año. Debido a que se considera esta subespecie como endémica al Altiplano Mexicano y la presión
ejercida por cazadores furtivos, agricultura intensiva y vehículos que cruzan el área han mermado su población (Jimé-

191

de parte de los ejemplares considerados en este estudio.

Meph~ macroura milleri Mearos. Se preservan cuatro pieles y seJS cráneos correspondientes a siete ejemplares. Uno
(UANL 2326) de Z.aragoza (23º58' N y 99°46' O), de
marzo de 1967 y los demás (UANL 2266, 3333, 3407, 408().
4082), de Ejido El Tokio (23º58' N y 104°14' O), Galeana,
cuyas fechas respectivas de colecta son: marzo de 1975
marzo de 1979, noviembre de 1979, mayo de 1985, agos~
de 1985 y febrero de 1985. Trevifio-R (1986) capturó y
bberó 29 zorrillos de esta última localidad, que sirvieron en
pane para la definición del taxón. M. macroura ha sido
mencionado para Nuevo León, pero las evidencias han sido
refutadas o han desaparecido: Hall (1960) reidentifica como
MephiJis mephiJis un cráneo de Cueva de San Josecito,
Aramberri, que babia sido determinadocomoM macroura·
el mismo autor (1981) comenta que el ejemplar USNM 700
fué colectado en Monterrey; al respecto cita a Baird (1858:
193) quien lo reportó como M varians, pero que de acuerdo a Handley Jr. (1966) fue catalogado como M macroura,
el ejemplar fue destrufdoen 1886 y ninguna parte del ejemplar quedó en el museo.
OJnepatus leuconotus texensis Merriam. El zorrilllo (UANL
2489) de la Nogalera (26º 19' N y 99º32' O), Agualeguas,
es del 1 de junio de 1968; otro (UANL 2686) sin fecha de
colecta es de Sabinas Hidalgo (26°30' N y 100º11' O);
ambos son machos. Hall (1981) anota que esta subespecie
se distnbuye a todo lo largo de la Planicie Costera del Golfo, pero no incluye ningún registro marginal para Nuevo
León.
·

Erelhi1Pn dorsatum (Linnaeus). Una hembra fue capturada
en octubre de 1984 en la orilla del Río Salado, Anáhuac
(27º 14' N y 100º08' O). Se mantuvo en cautiverio y escapó
en octubre de 1985, sólo se conservan pelo y fotograffas.
Con este ejemplar se amplía el rango de distnl&gt;ución 110
km al NE de Cuatro Ci~negas y 160 km al E de Hacienda
Las Margaritas, Coahuila (Jones &amp; Genoways, 1968).
E. d. couesi es la única subespecie (de seis) que se distnbuye en México (Hall, 1981). Ramírez-P. et al. (1986) consideran la distnbución del puercoespfn en Nuevo León por el
fósil del Pleistoceno encontrado en la Cueva de San Josecito, Aramberri (Jakway, 1958).

DMENEZ-GUZMAN &amp; ZUÑIGA-RAMOS, Registro de Mamlferos de Nuevo IA/Jn, Máico. -

Fe/is pardaJis albescens Pucheran. Un ejemplar (UANL
2179) fue colectado el 5 de abril de 1946, cerca de General
Bravo (25º48' N y 99º11' O), y donado al que fue Instituto
de Investigaciones Científicas. Bta preparado por taxidermia para exbfüición. Es el único registro que se conoce para
el Estado.

Fe/is yagouaroundi cacomilli Berlandier. Los ejemplares
UANL 2304 y UANL 3286 (hembras) fueron donados por
cazadores. El primero fue cazado a 3 km de El Cerrito, en
diciembre de 1966, y el otro en San Pedro, el 17 de enero
de 1976; ambos correspondientes al Municipio de Santiago
(25º25' N y 100º09' O). El ejemplar de San Pedro fue
mueno en un Matorral Alto Espinoso usando un rifle calibre .22; en la necropsia, su estómago se encontró lleno de
tejido muscular y fragmentos de piel de conejo (Sylvilagus
sp).

AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a: H.V. Medina-P., E.G. Gon.zález-M., E.P. Vázquez-F. y M.A Treviño-R. por la obtención

LITERATURA CITADA
ALVAREZ, T. 1963. Tbe Recent Mammals of Tamaulipas, Mexico. Univ. Kansas PubL, Mus. Nat Hist 14:363-463.
BAKER, R.H. 1956. Mammals of Coabuila, Mexico. Univ. Kansas PubL, Mus. Nat Hist 9:125-335.
BERLANDIER,J. &amp; R. CHOVELL 1850. Diario del Viaje de la Comisión de Límites. Tipograffa de Juan Navarro, México.
EGER, J.L 1977. Systematics of the Genus Eumops (Chiroptera: Molossüiae). Life Sci. Contr., R Ont Mus. 110:1-69.
HALL, E.R. 1960. Small carnivores from San Josecito Cave (Pleistoceoe), Nuevo Leon, Mexico. Univ. Kansas PubL, Mus.
Nat Hist 9:531-538.
HALL, E.R. 1981. Toe Mammals of North America. John Wiley and Sons, New York, 1:XV+ 1-600+90 and 2: VI +601-1181 +90.
HOFFMEISTER, D.F. 1977. Noteworthy Range. Extentions of Mammals in Northern Mexico and Atizona. Southwestem
Nat, 22:150-151.
JAKWAY, G.E. 1958. Pleistocene Lagomorpha and Rodentia from Sao Josecito Cave, Nuevo Leon, Mexico. Trans. Kansas
Acad. Sci. 61:313-327.
JIMENEZ-G., A. 1968. Nuevos registros de murciélagos para Nuevo León, México. An. Inst Biol, Uoiv. NaL Autón.
México. 39: 133-144.
JIMENEZ-G., A. &amp; A. GUERRA-G. 1978. Historia de la Mastozoologfa en Nuevo León y su bibliograffa. Memorias del
II Congreso Nacional de Zoología, Facultad de Ciencias Biológicas, Univ. Autón. de Nuevo León, México. 11:650-666.
JIMENEZ-G., A. &amp; J.H. LOPEZ-SOTO 1992. Estado actual de la zorra del desierto, Vulpes velox zinseri, en el Ejido El
Tokio, Galeana, estado de Nuevo León, México. Publ Biol FCB-UANL, México 6:53-60.
JONES, J.K. &amp; H.H. GENOWAYS 1968. Distnl&gt;utionof PorcupineErethizon dorsatum in Mexico. Mammalia 32:709-711.
OSGOOD, W.H. 1900. Revision of Pocket Mice of tbe Genus Perognathus. N. Amer. Fauna. 18:1-72.
RAMIREZ-P., J., M.C. BRITON, A. PERDOMO &amp; A. CASTRO 1986. Guía de los mamíferos de México. Univ. Autón.
Metroplitana, México. 720 pp.
TREVIÑO-R., M.A. 1986. Datos biológicos del rorrillo encapucbadoMephitis macroura milleri Mearos (1897), en el Ejido
El Tokio, Galeana, Nuevo León, México. Facultad de Ciencias Biológicas, Univ. Autón. de Nuevo León, México. Tesis
de Licenciatura. 48 pp. (Inédita).
VILLA-R., B. 1967. Los murciélagos de M~xico. Inst Biol, Univ. Nal Autón. México. XVI +491 pp.
WILSON, D.E., R.A. MEDELLIN, D.V. LANNING &amp; H. ARITA 1985. Los murciélagos del Noreste de México, con una
lista de especies. Acta 2.ool. Mex. 8: 1-26.

�PUBLICACIONES BIOLOGJCAS - F.CB.IU.A.N.L, Mbtico, Vat~ No.2, 1n194

BIWJJ, M.H., Stadstkal Table fur Linearizatwn o/ Mortalily P ~ -

NOTA DE INVESTIGACION
Table l. k-value for different mortality percentages.

A SIMPLE STATISTICAL TABLE FOR LINEARIZATION OF
MORTALI1Y PERCENTAGE
M.H. BADil 1
RESUMEN
Se presenta una tab1a de valores-k para linearuar el porcentaje de mortalidad. Esta tabla está basada en ]a
obra original de Haldane y es 6til para los investigadores dedicados a 1a estimación analisis e interpretación de
los efectos linearizados de los factores de 1a mortalidad.
'
Pa1abras Clave: Estadística Lineal; TabJa; Mortalidad; Dependencia e independencia de la densidad.

SUMMARY
. A table of k-value in ~en to lineam.e mortality percent To.is table based on tbe original paper of Haldane
useful for researche~ mvolved in ~ment, analysis and interpretation of tbe linearized effects of mortality
factors.
IS

Key Words: Linear Statistics; Table; Mortality; Density Dependence &amp; Independence.

INTRODUCTION
In popuJation dynamics studies, mortality is defined as
any numerical loss due to the phenomena like competition,
. predation and effects of pathogens, abiotic elements (e.g.,
temperature extremes), changes in the sex ratio in favor of
males, reduced fecundity and so on. Tbe effect of mortality
factor on different popuJation densities upon which it acts
also indicates the nature of the that factor i.e., whether it
acts on a density dependent or density independentmanner.
Density dependence and density independenceas originally
defined by Smith (1935), refer to the proportionate and
constant effects of the percent mortality as the function of
density changes respectively.
CONSTRUCTION OF THE TABLE
In assessing the impacts of mortality factors on density,
the use of percents for mortality tends to yield curvelinear
relationships. Such re1ationships tend to be come more
linear on logarithmic scales. For this reason, students of
quantitative ecology have made particuJar use ofk-values to
express these proportionate effects. Originally dueto Hal· dane (1949), and widely used in the context of life table
analysis by Varley and Gradwell (1970), k-values are calculated from: -log10 (Ns/Ni), where Ni is the initial popuJation
density and Ns is the density of the survivors. A k-value is,

tberefore, measured as tbe difference between tbe successive values for log10 density and is thus a logarithmic mea.
sure of the killing power of a mortality factor. Each percent
or proportion, therefore, has its correspondingk-value: 90%
mortality, for example, is always equivalent to a k-value of
1.0; 99% mortality to a k-value of 2.0 and so on. Table 1
for k-value equivalents of different mortality percent i.s
generate based on k-value = log10 (1/(1-P)), where P = proportian of mortality. The values of this Table range from
O.O to 99.9 perc:ent mortality. All k-values are extended to
four rounded decimals.

Decimals
~MortaUy

o
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27

28
29
30
31
32
33
34
35

36

DISCUSSION
When using k-values, we must be aware of the sampling
error hidden in these values resulting from the estimates of
the popu1ation size which normaUy contain these errors
(Kuno, 1971). Furthermore, the variables being used (kvalues and log¡o densities) are assumed to be independent
If both initial density and mortality are detenninated directly, as in the case óf the estimates of the rates of the parasitism, this assumption is met More frequently, however, the
calcu1ation of k-values includes the initial popu1ation.

37
38
39
40
41
42
43

44
45

46
47

48
49

50
1

Facultad de aencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Apdo.Post F-7, San Nicolás de
los Garza, N.L, México. CP 66451.

51
52
53

o

1

0.0000
0.0044
0.0088
0.0132
0.01n

0.0004
0.0048
0.0092
0.0137
0.0182

0.0223

o.m:n

0.0269
0.0315
0.0362
0.0410
0.0458
0.0506
0.0555
0.0605
0.0655
0.0706
0.0757
0.0809
0.0862
0.0915
0.0969
0.1024
0.1079
0.1135
0.1192
0.1249
0.1308
0.1367
0.1427
0.1487
0.1549
0.1612
0.1675
0.1739
0.1805
0.1871
0.1938
0.2007
0.2076
0.2147
0.2218
0.2291
0.2366
0.2441
0.2518
0.2596
0.2676
0.2757
0.2840
0.2924
0.3010
0.3098
0.3188
0.3279

0.0273
0.0620
0.0367
0.0414
0.0462
0.0511
0.0560
0.0610
0.0660
0.0711
0.0762
0.0814
0.0867
0.0921
0.0975
0.1029
0.1085
0.1141
0.1198
0.1255
0.1314
0.1373
0.1433
0.1494
0.1555
0.1618
0.1681
0.1746
0.1811
0.1878
0.1945
0.2013
0.2083
0.2154
0.2226
0.2299
0.2373
0.2449
0.2526
0.2604
0.2684
0.2765
0.2848
0.2933
03019
03107
03197
03288

2
0.0009
0.0052
0.0097
0.0141
0.0186
0.0232
0.0278
0.0325
0.0372
0.0419
0.0467
0.0516
0.0565
0.0615
0.0665
0.0716
0.0768
0.0820
0.0872
0.0926
0.0980
0.1035
0.1090
0.1146
0.1203
0.1261
0.1319
0.1379
0.1439
0.1500
0.1561
0.1624
0.1688
0.1752
0.1818
0.1884
0.1952
0.2020
0.2090
0.2161
0.2233
0.2306
0.2381
0.2457
0.2534
0..2612
0.2692
0.2774
0.2857
0.2941
0.3028
0.3116
0.3206
0.3298

3
0.0013
0.0057
0.0101
0.0146
0.0191
0.0237
0.0283
0.0329
0.0376
0.0424
0.0472
0.0521
0.0570
0.0620
0.0670
0.0721
0.0773
0.0825
0.0878
0.0931
0.0985
0.1040
0.1096
0.1152
0.1209
0.1267
0.1325
0.1385
0.1445
0.1506
0.1568
0.1630
0.1694
0.1759
0.1824
0.1891
0.1959

0211},1
0.2097
02168
0.2240
0.2314
0.2388
0.2464
0.2541
0.2620
0.2700
0.2782
0.2865
0.2950
0.3036
03125
03215
03201

4
0.0017
0.0061
0.0106
0.0150
0.0195
0.0241
0.0287
0.0334
0.0381
0.0429
o.04n
o.05i.6
0.0575
0.0625
0.0675
0.0726
o.on8
0.0830
0.0883
0.0937
0.0991
0.1046
0.1101
0.1158
0.1215
0.1273
0.1331
0.1391
0.1451
0.1512
0.1574
0.1637
0.1701
0.1765
0.1831
0.1898
0.1965
0.2034
0.2104
0.2175
0.2248
0.2321
0.2393
0.2472
0.2549
0..2628
0.2708
0.2790
0.2874
0.2958
0.3045
0.3134
0.3224
0.3316

% MortaU!}'.

o
1
2
3
4

5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43

44
45
46

47
48
49

50
51

52
53

s
0.0022
0.0066
0.0110
0.0155
0.0200
0.0246
0.0292
0.0339
0.0386
0.0434
0.0482
0.0531
0.0580
0.0630
0.0680
0.0731
0.0783
0.0835
0.0888
0.0942
0.0996
0.1051
0.1107
0.1163
0.1221
0.1278
0.1337
0.1397
0.1457
0.1518
0.1580
0.1643
0.1707
0.1772
0.1838
0.1904
0.1972
0.2041
02111
02182
0.2255
0.2328
0.2403
0.2480
0.2557
0.2636
02716
02798
0.2882
02967
03054
03143
03233
03325

Decimals
6
0.0026
0.0070
0.0114
0.0159
0.0205
0.0250
0.0297
0.0343
0.0391
0.0438
0.0487
0.0535
0.0585
0.0635
0.0685
0.0737
0.0788
0.0841
0.0894
0.0947
0.1002
0.1057
0.1113
0.1169
0.1226
0.1284
0.1343
0.1403
0.1463
0.1524
0.1586
0.1649
0.1713
0.1778
0.1844
0.1911
0.1979
0.2048
02118
02190
0.2262
0.2336
0.2411
0.2487
0.2565
0..2644
0.2725
0.2807
0.2890
0.2976
0.3063
0.3152
0.3242
0.3335

7
0.0031
0.0074
0.0119
0.0164
0.0209
0.0255
0.0301
0.0348
0.0395
0.0443
0.0491

O.OS40
0.0590
0.0640
0.0691
0.0742
0.0794
0.0847
0.0900
0.0953
0.1007
0.1062
0.1118
0.1175
0.1233
0.1290
0.1349
0.1409
0.1469
0.1530
0.1593
0.1656
0.1720
0.1785
0.1851
0.1918
0.1986
0.2055
02125
0.2197
0.2269
0.2343
0.2418
0.2495
0.2573
0.2652
0.2733
0.2815
0.2899
0.2984
03072
03161
03251
03344

8
0.0035
0.0079
0.0123
0.0168
0.0214
0.0259
0.0306
0.0353
0.0400
0.0449
0.0496
0.0545
0.0595
0.0645
0.0696
0.0747
0.0799
0.0851
0.0904
0.0958
0.1013
0.1068
0.1124
o.1i80
0.1238
0.1296
0.1355
0.1415
0.1475
0.1537
0.1599
0.1662
0.1726
0.1791
0.1858
0.1925
0.1993
0.2062
0.2132
0.2204
0.1Z77
0.2351
0.2426
0.2503
0.2581
0.2660
0.2741
0.2823
0.2907
0.2993

0.3080

9
0.0039
0.0083
0.0128
0.0173
0.0218
0.0264
0.0311
0.0357
0.0405
0.0453
0.0501
0.0550
0.0600
0.0650
0.0701
0.0752
0.0804
0.0857
0.0910
0.0964
0.1019
0.1074
0.1129
0.1186
0.1244
0.1302
0.1361
0.1421
0.1481
0.1543
0.1605
0.1669
0.1733
0.1798
0.1864
0.1931
0.2000
0.2070
0.2140
0.2211
0.2284
0.2358
0.2434
0.2510
0.2588
0.2668
0.2749
0.2832
0.2916
0.3002
0.3089

0.3170
0.3261
0.3354

03119
03270
03363

193

�194 -

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB.flJ.A.N.L Vol.6(2), 1992

o
· % Mortali~
54
0.3372
55
56
57

58·
59
60
61
62
63
64

65
66
67
68
69
70
71
72
73
74
15
76
77
78
79
80

81
82
83
84

85
86
87
88
89
90
91
92
93

94

95
96
97
98
99

03468
0.35~5
0.3565
0.3768
0.3872
0.3979
0.4089
0.4202
0.4318
0.4437
0.4559
0.4685
0.4815
0.4949
0.5086
0.5229
0.5376
05528
05686
05850
0.6021
0.6198
0.6383
0.6576
0.6778
0.6990
0.7212
0.7447
0.7696
0.7959
0.8239
0.8539
0.8861
0.9208
0.9586
1.0000
1.0458
1.0969
1.1549
1.2218
1.3010
1.3979
15229

1.6990
2.0000

Decimals
1
2
3
0.3382 0.3391 0.3401
0.3478 0.3487 0.3497
0.3575 0.3585 0.3595
0.3675 0.3686 0.3696
0.3TI8 0.3788 0.3799
0.3883 0.3893 0.3904
0.3990 0.4001 0.4012
0.4101 0.4112 0.4123
0.4214 0.4225 0.4237
0.4330 0.4342 0.4353
0.4449 0.4461 0.4473
0.4572 0.4584 0.4597
0.4698 0.4711 0.4724
0.4828 0.4841 0.4855
0.4062 0.4976 0.4990
0.5100 0.5114 0.5129
0.5243 05258 0.5272
0.5391 05406 0.5421
0.5544 05560 0.5575
0.5702 05719 0.5735
0.5867 05884 0.5901
0.6038 0.6055 0.6073
0.6216 0.6234 0.6253
0.6402 0.641:1 0.6440
0.6596 0.6615 0.6635
0.6799 0.6819 0.6840
0.7011 0.7033 0.7055
0.7235 0.7258 0.7282
0.7471 0.7496 0.7520
0.7721 0.7747 0.7773
0.7986 0.8014 0.8041
0.8268 0.8297 0.8327
0.8570 0.8601 0.8633
0.8894 0.8928 0.8962
0.9245 0.9281 0.9318
0.9626 0.9666 0.9706
1.0044 1.0088 1.0132
1.0506 1.0555 1.0605
1.1024 1.1079 1.1135
1.1612 1.1675 1.1739
1.2291 1.2366 1.2441
1.3099 13188 13279
1.4089 1.4202 1.4318
1.5376 15528 1.5686
1.7212 1.7447 1.7696
20458 2.0969 21549

PUBLICACIONES BIOLOGICAS - F.CB.{U.A.N.L, Mtxiw, Vol.6, No.2, 195-202

Decimals
4

% Mortali!,l

0.3410
0.3507
0.3605
0.3706
0.3809
0.3915
0.4023
0.4134
0.4248
0.4365
0.4486
0.4609
0.4737
0.4868
0.5003
05143
05287
05436
05591
05751
0.5918
0.6001
0.6271
0.6459
0.6655
0.6861
0.7077
0.7305
0.7545
0.7799
0.8069
0.8356
0.8665
0.8996
0.9355
0.9747
1.01n
1.0655
1.1192
1.2805
1.2518
13372
1.4437
15850
1.7959
2.2218

54

55
56
57

58
59
60

61
62
63
64

65
66
67
68
69
70
71
72
73
74
15
76

n

78
79
80
81
82

83
84
85
86
87

88
89
90

91
92
93

94
95
96
97
98
99

s

6

7

0.3420
0.3516
0.3615
0.3716
0.3820
0.3925
0.4034
0.4146
0.4260
0.43TI
0.4498
0.4622
0.4750
0.4881
0.5017
0.5157
0.5302
0.5452
0.5607
0.5768
0.5935
0.61()&lt;)
0.6290
0.6479
0.6676
0.6882
0.7100
0.7328
0.7570
0.7825
0.8097
0.8386
0.8697
0.9031
0.9393
0.9788
1.0223
1.0706
1.1249
1.1871
1.2596
1.3468
1.4559
1.6021
1.8239
23010

0.3430
0.3526
0.3625
0.3726
0.3830
0.3936
0.4045
0.4157
0.4271
0.4389
0.4510
0.4634
0.4763
0.4895
0.5031
0.5171
0.5317
05467
0.5622
05784
05952
0.6126
0.6308
0.6498
0.6696
0.6904
0.7122
0.7352
0.7595
0.7852
0.8125
0.8416
0.8729
0.9066
0.9431
0.9830
1.0269
1.0757
1.1308
1.1938
1.2676
13565
1.4685
1.6198
1.8539
2.3979

0.3439
0.3536
0.3635
0.3737
0.3840
0.3947
0.4056
0.4168
0.4283
0.4401
0.4522
0.4647
0.4776
0.4908
0.5045
0.5186
0.5331
0.5482
0.5638
0.5800
0.5969
0.6144
0.6326
0.6517
0.6716
0.6925
0.7144
0.7375
0.7620
0.7878
0.8153
0.8447
0.8761
0.9101
0.9469
0.9872
1.0315

8

0.3449
0.3546
0.3645
0.3747
0.3851
0.3958
0.4067
0.4179
0.4295
0.4413
0.4535
0.4660
0.4789
0.4921
0.5058
0.5200
0.5346
0.5498
05654
05817
05986
0.6162
0.6345
0.6536
0.6737
0.6946
0.7167
0.7399
0.7645
0.7905
0.8182
0.8477
0.8794
0.9136
0.9509
0.9914
1.0362
1.08()()
1.0862
1.1367 1.1427
1.1007 1.2076
1.2757 1.2840
1.3665 13768
1.4815 1.4949
1.6383 1.6576
1.8861 1.9208
2.5229 2.6990

REVISION

9

0.3458
0.3556
0.3655
0.3757
0.3862
0.3969
0.4078
0.4191
0.4306
0.4425
0.4547
0.4672
0.4802
0.4935
0.5072
0.5214
0.5361
0.5513
0.5670
0.5834
0.6003
0.6180
0.6364
0.6556
0.6757
0.6968
0.7190
0.7423
0.7670
0.7932
0.8210
0.8508
0.8827
0.9172
0.9547
0.9957
1.0410
1.0915
1.1487
1.2147
1.2924
1.3872
1.5086
1.6778
1.9586
3.0000

LITERATURE CITED
HALDANE, K.B.S.1949. Disease and evolution. In: "Sympooum sui Faclori Ecologici e Genetici della Speciazone negli Animali." Ric.Sci.
19(suppl):3-11.
KUNO, E. 1971. Sampling error as a misleading artifact in key factor analysis. Res. Poul. Eco!. 13:2845.
SMITII, H.S. 1935. Toe role of biotic factors in the determination of population densities. J.Econ.Entomol. 28:873-898.
VARLEY, G.C. &amp; G.R. GRADWELL 1970. Recenl advances in insecl population dynamics. Ann.Rev. Entorno!. 15:1-24.

CONOCIMIENTO SOBRE LA UTILIZACION, VALOR
NUTRICIONAL Y COMPOSICION QUIMICA DEL GRANO DE
MIJO PERLA (Pennisetum americanum, (L.) Leeke) PARA
ALIMENTACION DE POLLOS
BALTAZAR CUEVAS-HERNANDEZ 1, R.K MAITI 1 &amp; PEDRO A WESCHE-EBELING
INTRODUCCION
Los granos representan aproximadamente el 60% del
total de una ración para aves. En México se utiliza principalmente el sorgo, aunque existen otros granos que ofrecen
grandes posibilidades porque se han adaptado a condiciones
áridas, suelos pobres y su valor alimenticio es similar al
maíz y sorgo (Baysderfer et al., 1988). Uno de ellos es el
mijo perla Pennisetum americanum (L.) Leeke. Este es un
cereal que ofrece grandes posibilidades de cultivarse en las
zonas temporaleras del país (Maití et al., 1990; López-Domínguez, 1991). Estudios en alimentación animal indican
que el mijo perla tiene un gran potencial para ser utiliz.ado
en Estados Unidos y México (Christensen &amp; Vanderlip,
1982; Sullivan et al., 1990).
En algunos países de Asia y Africa ya ha sido bastante
estudiado el mijo perla, y es de los cereales más importantes en la alimentación animal y humana (Chaudharty, 1982;
Dihindsa et al., 1982). En la India y Africa el mijo perla es
usado ampliamente en la dieta para humanos, y el resto de
la planta como forraje en la alimentación de rumiantes
(Oyeyiola, 1991). Se cultiva en regiones donde a causa de
la sequía, el sorgo y el maíz no producen grano, aunque se
ha visto que el rendimiento por hectárea es menor en el
mijo que en el sorgo (Christensen &amp; Vanderlip, 1982).
El Instituto Internacional de Investigaciones para los
Cultivos de los Trópicos Semiáridos (ICRISAT), localizado
en Patancheru, India, así como el Instituto de Investigaciones de Sorgo y Mijo (INTSORMIL) en Estados Unidos de
Norteamérica, y algunos investigadores como Maili et al.
(1990) y López-Domínguez (1991) en México, han estudiado el mijo perla. Estos úlúmos reportan que es posible
establecer este cultivo con facilidad en las regiones semiáridas de México, por ser tolerante a las condiciones de sequía
y suelos pobres. En trabajos preliminares sembrando mijo,
sorgo y maíz en los municipios de Los Herreras y Cd. Anáhuac, Nuevo León, México, a principios de 1989 se observó

1

1

que el mijo resultó ser el único cereal en sobrevivir la sequía después de un riego, mientras que el sorgo y maíz se
secaron (observación personal).
Aunado a lo anterior, el mijo perla ofrece una ventaja
como cultivo de emergencia, ya que comparado con el maíz
y el sorgo, se cosecha más rápido por ser cultivo de crecímiento acelerado. Otra ventaja del mijo perla es que algunas variedades poseen un alto valor nutriciona~ ya que
tienen hasta 21 % de proteína cruda (Singh et al., 1987;
Mosee et al., 1989), colocándolo en los primeros lugares con
respecto a los demás cereales. El valor nutricionalen cuanto a contenido de proteínas, lípidos, fibra y patrón de aminoácidos del grano de mijo perla es en general muy similar
al del sorgo (Sorghum vulgare) y al del maíz (Zea mays), los
cuales se utiliz.an ampliamente en alimentación de pollos en
México y Estados Unidos respectivamente (Hulse et al.,
1980).
Compuestos tóxicos como polifenoles, taninos, hemaglutininas, inhibidores de tripsina y compuestos que inducen el
desarrollo del bocio (sustancias goitrogénicas) se han reportado en el mijo perla en algunas regiones de Sudán, Asia,
India y México (Gaitán et al., 1989; Osman, 1983; WescheEbeling et al., 1991). Actualmente se está trabajando para
saber si en las variedades disponibles en México estos compuestos tóxicos representan un peligro potencial
Por otra parte, se han utifuado algunas variedades diferentes a la del presente trabajo en la alimentación de pollos, ponedoras, pavos, ganado vacuno, pero los autores
concluyen que se desconoce el aporte calórico del mijo
perla en la dieta principalmente en pollos de engorda, por
no existir datos sobre la energía metabolizable (EM), lo que
hace indispensable conocer este parámetro. Existen algunos
trabajes sobre la utiliz.ación de otros mijos en alimentación
de pollos, pero sólo se ha registrado uno con relación al
mijo perla (Yubero, 1966; Sullivan et al., 1990).
Se han registrado años en los que escasean los granos
básicos para el consumo humano y animal en México, por

División de Estudios de Postgrado, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo
León, Apdo. Post F-16, San Nicolás de los Garza, N.L CP 66451.

�196 -

PUBLICACIONES B/OLOOICAS, F.CB.{l].A.N.L Vol.6(2), 1992

lo cual es muy importante estudiar otras alternativas y como
·posibles fuentes el mijo perla representa una buena opción.
Así mismo, no se han reportado estudios con mijo perla en
alimentación de pollos en México, por lo que se hace necesaria la investigación para caracterizarlo y comprender su
grado de utifuación.
DISTRIBUCION GEOGRAFICA

El término mijo es utilil.ado para designar a aproximadamente 10 géneros diferentes de cereales cuya semilla es
pequeña y ampliamente usada en alimentación humana,
sobre todo en Africa y algunas regiones de la India (Olewnik et al., 1984).
El mijo se cultivó en Africa en una extensión de 16 millones de hectáreas, en Asia 53 millones de hectáreas, en
Sudamérica 24,000 hectáreas, siendo Argentina y Colombia
los únicos países que lo cosecharon (FAO, 1976).
El mijo perla se usa en baja escala como forraje en Estados Unidos de Norteamérica, mientras que en la India,
Corea y Rusia se cultiva principalmente para alimento humano (Robles, 1978). En algunos lugares de Africa forma
parte básica de la dieta humana y en la India ocupa el
cuarto lugar en la producción de cereales. Okho et al.
(1985) encontraron que en Nigeria del 70 al 90% de la
proteína ingerida por la población proviene del mijo perla
y es uno de los países donde más es conocido y cultivado.
En la India está considerado como el cereal más resistente a la sequía y su grano más nutritivo que el del maíz y el
más importante cultivo en los trópicos semiáridos (SAT)
(Hulse et al., 1980; Osman, 1983). Por sus características
fisiológicas, la planta es totalmente adaptable a la sequía;
se cultiva en toda la zona desértica que atraviesa Africa y
esencialmente en zonas cercanas al desierto de Sabara y en
las zonas semiáridas de la India (Osagie &amp; Kates, 1984).
En la República Mexicana los mijos se cosecharon en
70,000 ha, este valor ocupa el penúltimo lugar de lo cultivado en 18 países y en la producción de la mayor parte de las
áreas cultivadas en México no es destinada al cultivo del
grano (FAO, 1976). Sin embargo, Maiti et al. (1990) encontraron regiones con las condiciones apropiadas para producir grano con más alto rendimiento que en los lugares de
origen.
PRACTICAS CULTURALES
El mijo perla se siembra en primavera para forraje. La
. preparación del terreno en esta temporada se prefiere a la
de otoño, ya que las condiciones de bajas temperaturas de
ésta destruye las malezas (Parías &amp; Faz, 1984). Normalmente la preparación del terreno consiste de un barbecho, luego
un paso de rastra es necesario debido al pequeño tamaño
de la semilla, una cama de siembra fina y firme. Si el mijo
se va a henificar, antes de sembrarlo, el terreno deberá
estar perfectamente nivelado y todos los terrones deberan
romperse con la finalidad de que al momento de cosechar
no se tengan problemas con la máquina segadora.

CUEVAS-HERNANDEZ et al., Revisi/Jn: Mijo Perla en la Alimmlaci6n de PolkJ. -

El establecimiento del mijo perla no representa ningún
problema a menos de que al emerger las plántulas, se presente un período de sequía prolongado. Por lo general, el
deshierbe no es necesario debido a que las plantas jovenes
crecen muy rápido. La fecha de siembra es bastante amplia
debido a su período corto de crecimiento, sin embargo,
debe tomarse muy en cuenta que el mijo no debe sembrarse hasta que el terreno esté lo suficientemente caliente. En
México los mejores rendimientos se lograron al sembrar en
la segunda quincena de Julio (Maiti et al., 1990). LópezDomínguez (1991) y Maiti et al. (1990) recomiendan sembrarlo en el noreste de México cuando la tierra está caliente (Julio); los resultados de sus investigaciones indican que
la época de siembra sí influye en el rendimiento. Con relación a la densidad de siembra, se usan de 28 a 33 kg de
semilla/ha. Cuando es para grano, se recomienda 10 á 15
semillas/m, en surcos de 45 a 60 cm de separación con una
población variable de 120,000 a 150,000 plantas/ha. El rendimiento del grano no fue afectado por el fotoperíodo en
poblaciones altas, pero el rendimiento se redujo hasta 35 %
cuando el fotoperíodo se extendió a bajas poblaciones por
la mejor contribución de los hijuelos. Con relación al área
foliar, los fotoperíodos largos indujeron mayor área foliar
respecto a plantas expuestas a fotoperíodos cortos. Los
principales factores que influyen en la produccion del mijo
y del sorgo son las técnicas de cultivo, la tierra y los fertilizantes (Malton, 1990).
En Estados Unidos de Norteamérica el mijo perla se
sembraba principalmente como cultivo trampa y no era
importante como parte de un sistema de producción de
cultivos. La mayoría de los agricultores lo usaban cuando
existía escasez de heno para ocupar un terreno que de otra
manera se llenaría de malez,as, sin embargo, los últimos
estudios con las nuevas variedades obtenidas ya contemplan
el mijo perla como un cultivo potencial en Estados Unidos
(Christensen &amp; Vanderlip, 1982).
UTILIZACION

El sorgo y el mijo perla representan el 25% del total de
los cereales consumidos por los humanos en el mundo. En
Kenia, el sorgo y el mijo perla son usados principalmente
para consumo humano, y aunque en muchos países han
sido desplazados por el maíz y el arroz, los mijos siguen
siendo importantes componentes en la dieta. Se consumen
en forma de atole y en bebidas fermentadas principalmente
(Arnoud &amp; Miche, 1971).
El mijo perla se ha utiliz.ado como alimento para humanos desde hace muchos años; fue uno de los primeros domesticados por el hombre encontrándose granos petrificados al oriente y poniente de Africa en lugares habitados
hace 4,000-5,000 años (Brunken et al., 1977). Usado para
alimentación animal, el mijo perla se puede pastorear directamente o cortarse para heno ó para ensilarlo. El corte o el
pastoreo se indica entre las 4 y 6 semanas despúes de la

siembra; las plantas rebrotan bien y se puede repetir esta
práctica hasta 6 veces. Un corte por estación antes ó durante la floración ó en estado lechoso es una práctica común
en algunas regiones.
El uso principal del mijo perla es como heno, para alimentar rumiantes y caballos, debe cortarse antes de la
floración ya que el valor nutricional para esos animales es
mejor en estas condiciones (López-Domínguez, 1991).
Kenney y Puar (1973), al alimentar ratas con niveles del
10% de proteínas provenientes de mijo perla, encontraron
que hubo disminución de peso, pero al adicionar lisina, los
resultados mejoraron notablemente. Christensen &amp; Vanderlip (1982) estudiaron el mijo perla rolado comparándolo
con sorgo en las mismas condiciones en ganado vacuno de
engorda en la etapa de finaliz.ación, concluyendo que el
mijo perla es una excelente fuente de proteínas para ganado vacuno y cuando se usó flora microbiana (rumesin) en
becerros, el crecimiento fué mejor con el mijo que con el
sorgo.
COMPOSICION QUIMICA
Aminoácidos y proteínas

Sbepbered y Woodhead (1971) reportaron que la proteína del grano del mijo perla varió de 11.5 a 13.8%. En Asia,
Uprety y Austin (1972) encontraron variedades cuyo valor
de proteína osciló entre 11.3 a 19.2%. En la India se reportaron variedades de mijo perla cuyo promedio proteico fué
de 126% (Balsasubramanianet al., 1952). Bailey y Sumbrell
(1981) patentaron el procedimiento para la obtención de un
concentrado proteico a partir del mijo perla alto en proteínas. Lo anterior era posible una vez que la harina desgrasada era sometida a la extracción con alcohol isopropilico
acuoso, hidróxido de sodio y un ácido mineral diluido, dando como resultado la obtención de 3 fracciones ricas en
proteínas.
Haragopal (1982) encontró que la digeslll&gt;ilidad in vitro
con pepsina y papaína fué de 90% y disminuyó con tripsina,
siendo el aminoácido limitante la lisina; al fraccionar el
contenido de proteínas de 7 variedades de grano de mijo
perla se encontró que la albúmina varió de 10.01 a 19.19%,
la globulioa de 10.0 a 13.98% y la prolamina de 30.7 a
33.16% de la proteína total (Dhillon et al., 1982; Dhindsa
et al., 1982) y Monteiro (1982) concuerdan que la prolamina es la fracción proteica más abundante en el grano; Dhindsa et al. (1982) encontraron que varía de 4.24 a 14.87%,
siendo el promedio 11.14%. Okbo et al. (1985) estudiaron
la variación de las proteínas del mijo perla en 7 variedades
4 tempranas y 3 tardías, y separaron 5 fracciones proteicas.
Existen variedades altas en proteína. Singh et al. (1987)
encontraron niveles de 20.8%, esto representa un 60%
mayor al encontrado normalmente en el mijo perla sin
embargo en estas variedades el almidón y los azúcares
reductores disminuyeron 40%, la fibra se incrementó 10%
y el valor biológico fue marcadamente inferior. Badi et al.

197

(1976) al comparar los aminoácidos de dos variedades de
sorgo con mijo perla encontraronque la lisina era mayor en
el mijo, sin embargo tenia menos leucina. Con relación a
los aminoácidos esenciales (Serna-Saldfvar et al., 1990)
encontraron que la lisina es el limitante y el 'score' quúnico
de47.8%.
Mo~acáridos y oligosacáridos
Generalmente los almidones y los azúcares reductores
están relacionados inversamente con la cantidad de proteínas en todos los cereales (Hulse et al., 1980). Los gránulos
de almidón del mijo perla son más pequeños que los del
maíz y el sorgo, del 18 al 25% del almidón es amilosa y el
resto amilopectina (Wesche-Ebeling et al., 1991). Se han
encontrado otros polisacáridos solubles diferentes al almidón predominando el arabinogalactano. Al hidroliz.arlos se
encontraronramnosa, L-arabinosa,xilosa, manosa,galactosa
y glucosa. Beleia y Varriano (1981 a,b) al estudiar el efecto
de las ~ del mijo perla sobre gránulos intactos de
almidón encdntraron que era más fácilmente degradado el
almidón del sorgo que el del mijo perla. Los polisacáridos
fibrosos como la celulosa y las pentosanas, se encuentran en
mayor cantidad en otros cereales en comparación con el
mijo (Hulse et al., 1980).
Dhillonet al. (1982) encontraron en 7 variedades de mijo
perla de alto rendimiento lo siguiente: 188-239 mg sacarosa
y 273-308 mg de maltosa por 10 g de harina. Por otra parte,
Subramanian et al. (1981) al analiz.ar los azúcares en el
grano de 9 cultivares de mijo perla encontraron rafinosa,
sacarosa y estaquiosa. También encontraron que la rafinosa
predominó en todos los cultivares y su contenido fue mayor
en mijo perla comparado con otros cereales. No se encontró maltosa.
Lípidos

Singh y Gupta (1982) al cuantificar los lípidos del mijo
perla encontraron que el ácido palmítico varió de 10.5% a
28.0 %, el esteárico de 0.75% a 9.92 % y con relación a los
ácidos insaturados el oleico varió de 14.0% a 40.0 %, el
linoleico de 20.5% a 52.5 % y el linolénico de 0.3% a 6.0%,
encontrándose trazas de los ácidos saturados láurico, mirística y araquídico.
Osagie y Kates (1984) encontraron una concentración de
lípidos en la semilla de mijo perla de 7.2 % (peso seco); de
esa cantidad, el 85 % fueron lípidos neutros, 12 % fosfolípidos y 3 % glicolípidos. Los lipidos neutros estaban formados en su mayor parte de triacilgliceroles y una mínima
parte de mono- y diacilaglicéroles, esteroles y ácidos grasos
bl&gt;res. Por otra parte, al comparar los lipidos del grano del
mijo perla y sorgo, se encontró 5.5% y 3.3% respectivamente, concentrándose éstos en el germen y predominando los
ácidos grasos insaturados en el mijo perla con respecto al
sorgo y maíz (Rooney, 1978). Al comparar el contenido de
lípidos del maíz, sorgo y mijo perla se encontró mayor cantidad en el mijo perla, esta diferencia se ha encontrado que

�198 -

PUBLICACIONES BIOLOGJCAS, F.C.B.fl].A.N.L. VoUi(2), 1992

es de gran beneficio cuando se alimenta ganado de engorda, sobre todo si se procesa como mijo rolado, lo anterior
porque esta energía adicional es altamente aprovechable
por los rumiantes (Christensen &amp; Vanderlip, 1982). Para
pollos no se ha encontrado este efecto.
Minerales
Con relación a los minerales, el mijo perla y el sorgo
tienen similares contenidos de fósforo, calcio, potasio y
magnesio (Adams et al., 1976). Hulse et al. (1980) informan
q ue los minerales del mijo perla se encuentran entre los
siguientes valores (mg/100 g): calcio 30-02, fósforo 248-950
y hierro. !fon (1981) al estudiar en ratas la bio-disponibilidad del hierro del mijo perla, maíz, soya y sorgo, encontraron que este mineral se absorbe en un 35.7 % para el mijo,
29.7% para el sorgo, 37.5 % para el maíz y 40.0% para la
soya; estos valores indican en general alta disponibilidad del
hierro en estos granos.
Vitaminas
Smironova et al. (1982) al estudiar la tiamina, nboflavina
y niacina encontró que estas se pierden durante el procesamiento y que el factor que determina dicha pérdida es la
duración del tratamiento ttnóico. Klopfenstein et al. (1981)
encontraron un efecto positivo de ácido ascórbico en cuyos
(conejillos de indias) alimentados con sorgo y mijo perla. Al
administrar 60 mg de la vitamina/día encontraron los animales más saludables y con mayor capacidad de reproducción; también observaron reducción del colesterol sanguíneo. Los alimentados exclusivamente con sorgo crecían
lentamente debido a que el grano tiene alto contenido de
leucina, la cual conduce a una deficiencia en niacina y al
suplementar las dietas con altos niveles de ácido ascórbico
aparece un efecto de suplementación, lo anterior porque el
ácido ascórbico es un agente reductor que lo hace capaz de
reducir citocromos, nucleótidos de flavina y otros compuestos (Martin et al., 1984). Durante siete semanas se alimentó
a ratas con mijo perla suplementado con vitaminas y minerales, así como con sorgo suplementado de igual forma. El
mijo perla produjo mayores ganancias de peso.
Sustancias Antinutricionales
POUFENOIBS Y TANINOS. Emiola y de la Rosa (1981) al
analiz.ar el mijo perla por métodos cromatográficos en placas y UV, encontraron que el principal compuesto fenólico
es el ácido ferúlico, seguido de ácido cafeico y otros dos no
ídentificados.
El contenido de taninos influye en el crecimiento de los
pollos de engorda. Los estudios de Rostagno et al. (1973
a,b) indicaron que 3 niveles de ácido tánico 0.33 %, 1.088%
y 1.41 % en la dieta mostraron efectos adversos, propiciando la excreción de aminoácidos. Así por ejemplo, la digestibilidad para lisina del sorgo con 0.33 % de ácido tánico fué
58.8 % y al incrementarse el ácido tánico a 0.59 % la digesbbilidad de este aminoácido disminuyó a 23.1 %, similarmente ocurre con otros aminoácidos.

CUEVAS-HERNANDEZ el al, Revisit&gt;n: Mijo Perlo en lo AlimenlOcwn de Pollo. -

Por otra parte Wesche-Ebeling et al. (1991) al estudiar
los taninos condensados de 15 variedades de mijo perla,
encontraron que 9 de ellas presentan cantidades similares
a las del trigo y avena, y sólo dos con altas cantidades(&gt;
10 mg/g). Concluyen que es recomendable utilizar las variedades con menor contenido de taninos ya que el mijo perla
utiliz.ado tiene mayor cantidad de proteína que los cereales
como el maíz y sorgo.
Osman (1983), al estudiar en niñas escolares los agentes
causantes del bocio provenientes del mijo perla (Pennisetum
typhoides) en una provincia de Sudán, encontraron que el
nivel sanguíneo de tiocianato en niñas con bocio era alto.
F.ste compuesto se pudo originar de la ingestión de isotiocianato preferentemente en el mijo perla.
George y Radharishnan (1981) aislaron una lectina del
mijo perla. Los ensayos de hemaglutinizacióncon eritrocitos
humanos revelaron actividad para todos los grupos, siendo
más fuerte para el grupo AB y menor para el grupo O. Al
adicionar iones metálicos, la actividad no se detectó. Al
usar eritrocitos de conejo, la actividad aglutinante fué 200
veces mayor que en el humano, también se han encontrado
toxinas de naturaleza lipídica.
O'Neill et al. (1982) encontraron trai.as de sílice en el
afrecho del mijo perla cosechado en el noreste de China.
F.ste tipo de molécula se ha encontrado en el tejido mucoso
periférico de los tumores esofágicos de la población donde
su dieta incluye este alimento; los autores concluyen que tal
vez sea un tipo no usual de contaminación en el grano y no
precisamente un compuesto natural del grano, pero que si
esta ligado al cáncer endémico de la región.
lNHIBIDORES DE TRIPSINA Chandrasekhar y Pattabiraman
(1982) estudiaron los inhibidores de proteasas de 23 variedades de mijo perla (Pennisetum typhoideum), 12 varieades
de &amp;hinichloa colona, 12 variedades de Secaría italica, 11
variedades de Panicum milare, 13 variedades de mijo proso
(Panicum milaceum), 29 variedades de sorgo (Sorghum
bicolor) y 11 variedades de Kodo (Paspalum scroviculatum ),
no encontrando actividad inhibitoria en el mijo proso, kodo
y milare, mientras que el mijo perla, P.setaria y E.colona
presentaron actividad antitripsínica. F.stos mismos autores
aislaron y caracterizaron 2 inhibidores de tripsina del grano
de mijo perla que fueron termoestables y activos en amplios
rangos de pH (1 a 9).

ENERGÍA METABOLIZABLE
Metodología
La energía metabolizable aparente (AME) se define
como la energía gruesa del alimento consumido menos la
energía gruesa contenida en las heces, orina y productos
gaseosos de la digestión. En la metodología utilizada para
pollos no es posible medir la energía de los productos gaseosos de la digestión ni es posible separar las
de la
orina por métodos mecánicos o químicos; comúnmente se

heces

aplica un factor de corrección para el nitrógeno retenido
por el ave. También existe la Energía Metabolizable Verdadera (TME) que es la energía gruesa del alimento menos
la energía gruesa de la excreta del alimento en estudio. En
este caso también se aplica el factor de corrección para el
nitrógeno retenido. Uno de los métodos más usados fué
desarrollado en la década de los cincuentas por HiII y Anderson (1957). También Shibald (1976) desarrolló un método para la TME. La diferencia entre estos dos métodos
radica en que la energía verdadera contempla una cantidad
exacta de alimento colocado directamente en el tracto digestivo y por otra parte la excreta exclusivamente del alimento. El grupo de Shibald y Wolynetz (1985, 1987) utilil.a
animales ya adultos en ayuno por 24 hr y previamente fistulados. A través de una cánula hacen llegar exactainente 30
g del alimento. Las heces se colectan exactamente por un
período de 24 hs posteriores a la ingesta. Sin embargo el
grupo de Hill y Anderson (1957) no fistulan sino que utilizan como indicador al óxido crómico en el alimento ya
que no se absorbe ni se altera a través de su paso por el
sistema digestivo del ave. La cuantificación exacta de este
compuesto químico en las heces y en el alimento es empleada para calcular la cantidad de excretas derivadas de
una unidad de alimento consumido. Se ha visto que el método propuesto por Shibald (1976) subestima en algunos alimentos ricos en grasa la energía, ya que las 24 hr que dura
el período de recolección de heces no es suficiente para
colectar todas las heces provenientes de los alimentos. Además el trabajo práctico deberá ser por personal altamente
capacitado para colocar adecuadamente la cánula por la
fistula.
Halloran (1980) compararon la AME propuesta por Hill
y Anderson (1957) y la TME propuesta por Shibald (1976)
encontrando los siguiente (KcaVKg): AME 3.5 (maíz), 1.43
(alfalfa) y 3.18 (harina de pescado) y para la TME 4.08
(maíz), 1.60 (alfalfa) y 3.66 (harina de pescado).
Escasos son los reportes sobre la EM del mijo perla.
Fancher et al. (1987) encontraron valores de 2,890 a 3,204
KcaVg en varios cultivares de mijo perla. I..aurin et al.
(1985) ensayaron varios métodos para medir la EM y encontraron que el tiempo es importante y que a 1 semana
fue menor la EM que a 3 semanas, también encontraron
düerencia en el nive l de grasa adicionada a la dieta; a mayor cantidad de grasa menor EM del alimento, finalmente
concluyen que la linea genética también influye ya que al
comparar la EM en 3 diferentes lineas ge néticas de pollos
se registraron diferencias. El único factor que no influye en
la EM es la cantidad de alimento ingerido (Stubald, 1976),
este mismo autor encontró que la EM para el maíz fué de
3,935 Kcal/g. Dale y Fuller (1982) al estudiar el efecto del
peso de los pollos sobre la energía metabolizable encontraron que al aumentar el peso también aumenta la AME
y lo mismo ocurre con la TME la cual es 13-14 % mayor

199

~ue la_~ Nield y Maurice (1985) estudiaron la digesbbilidad m Vllro de la energía de los alimentos con la finalidad
de predecir la EM y al medir directamente la EM el alimento formulado y la EM de cada uno de los nutrientes
reportados encontraron grandes diferencias y advierten el
peligro de usar la EM de cada uno de los ingredientes de
las tablas para formular el alimento final. Por otra parte,
Ha~ey et~/: (1985) investigaron la relación entre la EM y
la d_1gesbbilidad de la materia seca del maíz, trigo, avena y
ha~a de soya y encontraron alta correlación entre la digesubilidad de la materia seca de todos los granos utilizados y
laAMR
Pollos de Engorda
En el caso de los granos, su madurez esta altamente
relacionada con la EM. Así el maíz por ejemplo con una
humedad superior a 30% disminuyó su EM 12 Kcal/K.g por
cada 1% de aumento en su contenido de humedad al recolectarlo. Por lo anterior se aconseja hacer un ajuste en la
EM para los granos cuando la cosecha se hace en estado de
madurez incompleta. Para los pollos la EM del maíz con
31 % de humedad fue de 3,310 KcaVKg. Conocer la EM en
los alimentos usados en las explotaciones de pollos es indispensable ya que en general se acepta que no es afectada
por las condiciones del medio ambiente, esta altamente
correlacionada con la conversión alimenticia y el incremento
de peso, no esta altamente influenciada por la variedad de
los animales; los principales factores que la determinan son:
el contenido y la disporubilidad de carbohidratos, lfpidos y
proteínas (Matterson, 1969; Baghel &amp; Pradham, 1989). Los
taninos también modifican la EM; Douglas et al. (1990 a,b)
al comparar tres granos diferentes de sorgo bajos en taninos
con otro grano de sorgo alto en taninos y con maíz amarillo
en~ntró qu_e la EM de los tres granos de sorgo bajos en
tamnos fue igual a la del maíz pero diferente significativamente que la del sorgo alto en taninos.
La relación entre la TME y la retención de energía en la
canal de los pollos fué estudiada por Mittelstaedt et al.
(1990) quienes concluyeron que la energía contenida en la
canal varió con los ingredientes utiliz.ados a pesar de ser
igual la TME consumida.
Luis et al. (1982) compararon el valor nutricional del
mijo proso con sorgo y maíz en pollos de engorda y encontraron que cuando reportaban la misma cantidad de proteína (15%), el mijo redujo significativamente la ganancia en
peso y la conversión alimenticia en pollos a las 4 semanas.
Al suplementar estas mismas dietas con metionina y lisina
mejoraron significativamente los resultados.
UTILIZACION DE MIJO PERLA, MAIZ Y SORGO EN
ALIMENTACION DE AVES
Qureshi (1967) diseñó un estudio para comparar el maíz
y el mijo perla, en raciones para pollos de engorda, no
encontrandodiferenciasestadísticas en cuanto a la ganancia
de peso y conversión. El rango de mortalidad fue de 6.5 a

�200 -

CUEVAS-HERNANDEZ et al, Revisi/Jn: Mijo Perla en la Alimentodl,n de Pollo. -

201

PUBLICACIONES BIOLCXJICAS, F.CB./U.A.N.L Vol6(2), 1992

10.9%, y no se observaron deficiencias nutricionales entre
los pollos alimentados con maiz o maiz con mijo perla, pero
hubo casos de perosis en aquellos alimentados únicamente
con mijo.
Sullivan et al. (1990) evaluaron en pollos de engorda
raciones conteniendo mijo perla, este grano con la siguiente
composición química: 12.3% de proteina, 6.4% de extracto
etéreo, 4,663 Kcal/Kg de energía gruesa. Compararon el
mijo perla con el maíz amarillo y con el sorgo bajo en taninos. Reafuaron 2 experimentos, en el primero alimentaron
pollos de 1 a 21 días de edad alojados en criadoras para
pollos; en el segundo también alimentaron pollos pero de
1 a 42 días y creciendo en el piso. Las dietaS fueron isoproteicas e isocalóricas. Las ganancias de peso para el último
experimento fueron: 1,372 g para el maíz amarillo, 1,329 g
para el sorgo bajo en taninos, 1,384 g para el sorgo bajo en
taninos mas grasa y 1,466 g para el mijo perla. Los autores
concluyen que en base a esto y a que en los Estados Unidos
ya se lograron obtener híbridos de alto rendimiento y adaptados al cultivo mecanizado, el mijo perla se está empezando a ver como un grano con mucho futuro y gran potencial
en la engorda de pollos.
·
Luis et al. (1982), al hacer un estudio en ponedoras de 13
meses de edad y pollas de 7 meses, encontraron que para
las primeras tanto el maiz como el sorgo y el mijo daban
similares resultados con respecto a producción de huevo,
peso de huevo, consumo de alimento y eficiencia alimentaria. Las pollas alimentadas con mijo y maíz dieron mejores
resultados que las alimentadas con sorgo.
Sullivan et al. (1981) compararon mijo proso, maíz y

sorgo en aves ponedoras, midiendo el peso del huevo, la
producción y la conversión alimenticia. El consumo fue
similar en el caso del mijo y el sorgo. Al adicionar alfaU'a a
las dietas se observó mejor color de la yema con el mafz,
después con el mijo y finalmente con el sorgo. Los resultados indican que no hubo diferencia en cuanto al indice de
transformación en los lotes A.B, y D, y el lote C, conteniendo solamente mijo, resultó ser más desfavorable, sin embargo los autores concluyen que los requerimientos calóricos no se cumplieron satisfactoriamente en todos los lotes.
Cuevas-Hernández (1992) hizo un estudio sobre valor
nutricional de mijo perla demostrando, que es posible usar
el mijo perla en combinación con sorgo o con maíz en cualquier proporción siempre que se ajuste la energía metabolizable y la proteina en dietas para pollos de engorda durante la etapa de iniciación. Así mismo se observó que no
existe el riesgo de componentes tóxicos en el mijo perla
para los pollos como se sospechaba que podría producir
perosis, siempre y cuando no se utilice como única gramínea en la formulación. La mejor recomendación para su
uso según este estudio es la siguiente: mijo perla 29.5 % ,
maíz 32.2 % , grasa 4.8 % y soya 29.4 %. Lo anterior corresponde a la proporción 50:50 de mijo:maiz. En el caso
de usar sorgo la mejor recomendación es la siguiente: mijo
perla 29.5 % , sorgo 32.4 %, grasa 5.55 % y soya 28.5 %.
Las recomendaciones anteriores deberán ajustarse con las
vitaminas, minerales, parasiúcidas y los aminoácidos que se
requieran. El criterio anterior se fundamenta en la suposición de que el precio del mijo perla y su disponibilidad en
el mercado sea igual o mejor que el del maíz y el sorgo.

LITERATURA CITADA
ADAMS, C.A., NOVELLlE, L &amp; LIEBENBERG, N.W. 1976 Biochemical properties and ultrastructure of protein boclies isolated from

select cereals. Cereal Cbem. 53:1-12
ARNOUD, J.P. &amp; MICHE, J.C. 1971. Review of tbe economic and utilization of the millets and sorghum in the worldAgron.Trop. 29:865867.
BADI, S.M., HOSENEY,R.C. &amp; CASADY, AJ. 1976. Pearl millet. l. Cbaracterization aminoacid analysis, lipid com~ition, and prolamine
solubility. Cereal Cbem. 53(4):478-487.
BAGHEL, R.P. &amp; PRADHAN, K. 1989. Energy, protein and limiling amino acid requirements of broilers at very high ambient temperature. British Poultry Sci. 30:295-303.
BAJIEY, A.V. &amp; SUMBRELL, G. 1981. Protein concentrate from high protein pearl millet. United States Patent. U.SA Office No.4
pp.254.
BALSASUBRAMANIAN, S.C., RAMACHANDRON, M. &amp; VISWANTIIA, T. 1952. Aminoacid compo.5ition of indian foodstuffs. Part. Illysine, methionine, phenylalanine and bistidine content of sorne cereals. Indian J.Med.Res. 40:219-234.
BAYSDERFER, C., WARMBRODT, R.D. &amp; VAN-DER WOUDE, WJ. 1988. Mechanisms of starvation tolerance in pearl millet. Plant
Pbysiol. 88:1381-1387.
BELEIA, A. &amp; VARRIANO, M.E. 1981a. Pearl millet amylases. l. Properties of partiallly purified alpba amylase. Cereal Chem. 58(5):433437.
BELEJA, A. &amp; VARRIANO, M.E. 1981b. Pearl millet amylases. II. Activity toward starch and heated starcb granules. Cereal Chem.
58(5):437-440.
BRUNKEN, J., DE WET, J.M. &amp; HARLANJ.R. 1977. Morpbology and domesticalion of pearl millet. Econ.Bot. 31 :163-174. .
CHAUDHAR1Y, P. 1982. Nutritive value of bajra flour as influenced by storage conditions. M.Sc. Toesis, Harayana Agricullural
University, Hissar, India.

~ ~ R A S ~ G., &amp; P~TIABI~, T.N., 1982. Natural plant enzyme inbibitors: isolation and cbaracterization of two tryplliD
inhibitors from BaJra typhoideum. lnd1an Joumal of Biocbem. and Biopby. 19 (1): 1-7,
CIIRl~NSEN, N.B. &amp; V~DERLIP, R.L. 1982. Yield stability comparisons ofpearl millet (Pennisetum americanum (L) Leeke)with
gram sorgbum (Sorghum bicolor (L) Moencb). Agronomy Abstracts. p.118.
CUEVAS-HERN~DEZ, B. 1992. ~tudi~ nut¡ici~nal del mijo perla (Pennisetum americanum (L) Leeke), y su utilizaci6o en alimentaci6o
de pollos. Tesis. Doctorado en üenc1as espectali_dad en Alimentos. Fac. Ciencias Biológicas, UnivAutón.Nuevo León, México.
DALE, N.M. &amp; FULLER, ILL 1982. True metabohzable energy of fats at low levels dietary inclusion. Poultry Sci. 61:2415-2420.
Dm~N, S., POP~S, S. &amp; DIWNDSA, K.S. 1982. Cbemical compo.5ition and protein fractions of sorne higb yield varieties of ha·
Peruusetum thyphoideum. Bull.Grain.Tech. 20(3):155-159.
Jra
DWNDSA, K.S., DWLLON, S. &amp; S00D, D.R. 1982. Nutritional quality of millets. MILWAI Newsletter. 1:2
DOUGLAS, ~-H., SULLIV~~ T.W., BOND, P.f:-, STRUWE, F.J., BAIER, J.G. &amp; ROBESON, LG. 1990 a. Influence of grinding, rolling
and pelleung on tbe nutnUonal value of gram sorgbums and yellow com far broilers. Sorgbum and Millets Abs. 16(3):59.
DOUGLAS, J.~ SULLIVAN~ T'.W., BOND, P.L. &amp; STRUWE, F.J. 1990 b. Nutrient compooi tion and metabolizable ener values of
selected gram sorghum vaneues and yellow coro. Sorgbum and Millets Abs. 16(2):37.
gy
EMIOLA, LO. &amp; DE LA ROSA, L.C. 1981. Cbaracterization of pearl millet non-starcby polysacharides. J.Food.Sci.46:781-785.
FANCH_ER, 8.1., JENSEN, LS., SMITII, R.L. &amp; HANA, W.W. 1987. Metabolizable energy content of pearl millet (Pennisetum
amencanum (L) Leeke). Poultry Sci. 66(10): 1693-1696.
FAO 1976. Production Yearbook. V~I. 30 Food and Agriculture Organization, United Nations, Rome. pp.70
F~ • J.M. &amp; FAZ, C.R. 1984 El m1Jo perla: Un nuevo forraje para la comarca lagunera. Campo agrícola experimental de La Laguna
Insututo Nacional de Investigaciones Agrícolas, Secretaría de Recursa1 Hidráulicos, SARH, México. pp 11.
·
GAITAN, E., LINDSAY, ~H., ~CHEl~.T, R.~., INGBAR, ~.H., COOKSEY, R.C., LLEGAN, J., MEYDRECH, E.F., mu., J. &amp;
KUBOTA, K. 1989. Ant1lhyro1d and go1trogeruc effects of millet: Role of C-glicosyltlavones. J.Qin.Endocrinol.Metab. 68:707-714.
GE~RGE,_B. &amp; RADHARISHNAN, T.M. 1981. lsolation ofa lectin from pearl millet (Pennisetum thyphoidewn). IndianJ. Biocbem. and
B1opbys1cs. 18:180-121.
HALLEY, J.T., NELSON, T.S., KIRBY, LK &amp; JOHNSON, Z.B. 1985. Relationship between dry matter digestion and metabolizable
energy. Poultry Se,. 64:1934-1937.
HALLORAN, ILR. 1980. Co?3pari.son of_me~bol~ble energy methods on identical ingredient samples. Poultry Sci. 59:1552-1553.
HARA~OPAL, D._1982 In vztro enzymat1c bidrolys1s of tbe storage proteins of italian millet, Setaria iJalica. M.Sc. Toesis. University of
Agncultural Sc1ence, Banglore Karana, India. 70 pp.
mu., F.W. &amp; ANDERSON, D.L 1957. Comparison of metabolizable energy and productive energy determinations witb growing chicks.
J.Nutr. 64:587-603.
lllJLlE, J.H., LAING, E.M. &amp; PEARSON,O.E. 1980. Sorgbum and tbe millets: Toeir compooition and nutritive value. Ed. Academic
Pr~, Ottawa Canada pp.25-26.
IFON, E.T. 1981. Bioavailability to rats of the iron contents in setected cereals and pulses. Nutr.Rep.Intl. 24:25-30.
KENNEY, M.A. &amp; PUAR, M. 1973. Brain lipid and cbolesterol in young rats feed millet. Fed.Proc. 32:901.
KLOPFENSTE_IN, _C.F., H~~ENEY, R.C., &amp; VARRIANO-MARSTON, 1981. Effects of ascorbic acid in guinea pigs fed millet and
sorgbum gram d1ets. Nutnuon Rep. Intl. 24(6): 1099 - 1107
LA~RIN, O.E., TOUCHBURN, S.P., CHAVEZ, E.R &amp; CHAN C.W.1985. Metbods ofmeasuring utilization in broilers: Effect of genetic
lme and presence of supplemental dietary fat. Poultry Sci. 64:969-978.
LOPEZ-DOMINGUEZ, U. 1991. Estudio agrobiológico del mijo perla (Pennisetum americanum (L) Leeke) como alimento para el
ganado. Dr. Tesis. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Autónoma de Nuevo León. UANL. Monterrey Nuevo Le6 Mé ·
LtJ_IS, E.~., S ~AN, T.W: &amp; NELSON, L.A. 1982. Nutrient com~ition and feeding value of proso millet, ~rgbum grai:~nd
ID broller d1ets. Poultiy Sc1. 61:311-320.
~11, R.K., GOMEZ, _L.G. &amp; ~ONZALEZ, H. 1990. Growtb and development of some pearl millet cultivars during tbe spring season
ID Nuevo León, MtXIco. Tumall,a 40:106-111.
MALTONJ.P. 1990. lmproving productivity in sorgbum and pearl millet in semi arid Africa. Food.Res.Inst. 22(1):1-43.
MARTIN, D.W., MAYES, P.A. &amp; RODWELI., V.W.1984. Bioquímica de Harper. 9a. ed., El Manual Moderno. SA México D.F pp98114
'
. .

~e;:;

MA'ITERSON, L.~. 1~9. Factors_influencing energy utilization. Paper presented at tbe Institute of Animal Nutrition. Edited by
R.W.Serley. Umvers1ty of Georgia. Atbens, Georgia. p 29.
MIITEl.SfAEDT, C.W., Me. DONALD, K &amp; TEETER, R.G. 1990. An evaluation of tbe true metabolizable energy system as judge by
carcass energy retention. Poultry Sci. 69:180 Abs.
MONTEIRO, P.V. 1982. Non-starchy polysaccharides of italian millet Setaria italica. J_Food Sci. and Tech. 19:208-209.
MOSEE,J., BAUDETJ., &amp; JEAN - CLAUDE,H. 1989. Relation.wps between amino acid com~ition and nitrogen of foxtail (ltalian)
millet Setaria italica grain of different varieties J. Sci. food Agric. 46:383 - 392.
NIELO, E.T. &amp; MAURICE, D.W. 1985. Prediclion of metabolizable energy from chemical composition and in vitro digestibility of ener
Poultry Sci. 64:153.
gy.

�202 -

PUBLICACIONES BJOL&lt;XJICAS, F.C.B./U.A.N.L Vol.6(2), I&lt;J92
PUBLICACIONES BIOL&lt;XJ/CAS. F.CB./U.A.N.L, Mbáco, Vol.4 No.2, 203-212

OKHO, P.N., CHRISTIAN, C.N. &amp; CHRISTOPER, 0.1. 1985. Studies oo seed protein of pearl milleL I Amiooacid compootion of
protein.s fractioos of early and late maturing varieties. J.Agric.Food.Chem. 33:55-57.
OLEWNIK, M.C., R.C. HOSENEY &amp; VARRIANO-MARSON. 1984. A procedure to produce pearl millet Rotis. Cereal Chem. 61 (1 ):28-33.
O'NEILL, C., CLARKE, G., HODGES, G., JORDAN, P., NEWMAN, R., PAN, Q.Q., UU, F.S., GE, M., CHANG, V.M. &amp; TOULSON,
E. 1982 Silica fragments from millet bran in mucosa surrounding oesophageal tumor.; in patieots in oortbem aúna. Lancet.
1(8283):1202-1206.
OSAGIE, U.A. &amp; KATES, M. 1984. Lipids compooitioo of millet Pennisetwn americanum seeds. Lipids. 19(12):958-965.
OSMAN, A.K. 1983. A goitrogenic ageot from millet Pennisetum typlwidewn in Darfur provioce, western Sudan. Ano. Nutr.Metab. 27:1418.
OYEYIOLA, G.P. 1991. Fermentation of millet to produce kamu a Nigerian starch-cake food. World J. Microbiol. and Biotechnol.
7(2):196-201.
QURESHI, M.S. 1967. Value of maize and bajra alone and in combination in lbe starting aod growiog rations for chicken. Agr. Pakist.
18:519-529.
ROBLES,R.S. 1978. Producción de Granos y ForraJes. Ed. Limusa. Mexico, D.F. pp333-342
ROONEY, LW. 1978. Sorghum aod pearl millet lipids. Cereal Cbem. 55(5):584-590
ROSTAGNO, H.S., ROGLER, J.C. &amp;. FEATIIERSON, W.R. 1973 a. Studies oo tbe outritiooal value of sorghum grain with varyiog
tanoin contents for chicks.2 Amino Acid digestibility studies. Poultry SCI. 52:772 - 778.
ROSTAGNO, H.S., FEATHERSON, W.R., &amp; ROGLER, J.C. 1973 b. Studies oo the nutritional value of sorghum grains with varying
tanoio cooteots for chicks. t. Growth studies. Poultry Sci. 52: 765-772.
SERNA-SALDIVAR, S.O., MCDONOUGH,C.M. &amp; ROONEY LW. 1990Tbe millets. Technical cootribution from Texas Agríe. Experim.
Statioo, Texas A&amp;M Univer.;ity.
SHEPHERED, A.O. &amp; WOODHEAD, H.A. 1971. Cereal Pr~iog. lo: "Annual Report. 1971-1972". East African Industrial Researcb
Organizatioo. pp. 23-52.
·
SHIBALD, I.R. 1976. A Bioassay for true metabolizable eoergy in feediogstuffs. Poultry Sci. 55:303-308.
SIIlBALD, J.R. &amp; WOLYNETZ, M.S.1985. Relatiooships between estimates of bioavailable energy made with adult cockerels and chicks:
effects of feed intake and oitrogeo retentioo. Poultry Sci. 64:127-138.
SHIBALD, I.R. &amp; WOLYNETL, M.S. 19tr7. A comparison of tbe amounts of eoergy and nitrogen voided as excreta by cockereles housed
over trays or filled with hamesses and plastic collectioo bags. Poultry Sci. 66:1987-1994.
SING H, P., SING H, U., EGG UM, B.O., KUMAR, K.A &amp; ANDREWS, DJ. 1987. Nutritional evaluauon of high protein genotypes of pearl
millet Pennisetwn americanum (L) Leeke. 38: 41-48.
SINGH, P. &amp; GUPTA, U.P. 1982. Fatty acid compooition in pearl millet. Milwai Newsleuer. 1:2-3.
SMIRNOVA, LA., KHACHATUROVA, LV., NEKRASOVA, LV. &amp; GRIROREYVA, M.P. 1982 Vitamin content in groats and different
cereals. Voprosy Pitaniya 2:62-63. (Summary).
SUBRAMANIAN,V., JAMBUNATI-IAN, R &amp; SURYAPRAKASH, S. 1981. Sugarof pearl millet Pennisetum americanum (L) grains. J .Food
Sci.46:1614.
SULLIVAN, T.W., LUIS, E.S. &amp; NELSON,LA. 1981. Value of proso millet in layer diets. Poultry Sci. 60(7):1741. (Abstracts)
SULLIVAN, T.W., DOUGLAS, J.H.,BOND, P.L &amp; ANDREWS, DJ. 1990 Nutntiooal value of pearl millet in broiler d1ets. Poultry Sci.
69: 132. (Abstracts).
UPRE'IY, o.e. &amp; AUSTIN, A. 1972. Varietal differences in the nutnent compooition of improved baJra (Pearl millet) hybrids. Bull. Grain
Techool. 10:245-249.
WESCHE-EBELING, P.A., CUEVAS-HERNANDEZ, B., MAITI, R., RODRIGUEZ-SANDOVAL V &amp; LOPEZ-GUTIERREZ, MA. M.
1991. Contenido y tipos de compuestos fenolicos y almidón en granos de 15 variedades de mijo perla (Pennisetum americanum L,
Leeke). Publicaciones Biológicas 5(2):31-36.
YUBERO, 0.1. 1966. Estudio comparativo del sorgo Sorghum vulgare y del mijo Panicum miliaceum como susututivo.5 del maíz en la
alimentación del broiler. "Congreso Mundial de Alimentación Animal". Madrid, España. 2-8 de Octubre. 1966 Memorias. pp. 427-429.

REVISION

RESPUESTAS DE LAS PLANTAS AL
DIOXIDO DE AZUFRE
HILDA GAMEZ GONZALEZ 1
RESUMEN

~r~

fós~\:~:~:e:~~rf
e~ec:l~:d~c~i:~:r:::;~:
1 : ~ ~ : ~ : : : : :: n : q~ema de comb~bble
S02 ~~uce cambios en la apertura estomática, lo cual tendrá im rtaotes consecue . nunantes en el arre. El
depi:uruendo la entrada del carbón fotosintético y la pérdida de : a transpiraciona~c;8• Yª sea aumenta~do o

i! ~;u~~~~~ ~~!~~::e~

!:!!:!

:~u~~:r~d~
~:g:n~~s~~s ;e~bó!cos en _el tejid~r~~i::
de los contaminantes sobre el intercambio gaseoso y, sobre el de:af:11~n ;re;~ma~ ~ magnitud de los ef~s
del ~02 y del sulfito sobre el metabolismo incluye la destrucción de pi~ent~ d:::;da~
~f~tos múlnples
rencia con la actividad de varias enzimas. En los últimos años se ha acumuhld
. uCI ~ e p1dos e tnterfemodos de acción prominentes del S02 y del sulfito en las la
. o eVJde~cia de que uno de los
en daño peroxidativo de los constituyentes celulares de p~r:ta~s un mecamsmo de radicales ubres que resulta

r.;:s

J

Palabras Clave: Dióxido de azufre; Plantas; Fisiología.

SUMMARY
Sulphur dioxide, ~S02), whic~ in the atmospbere arises predomioant.ly from lhe buming of fossil fue! es .
coal) and lhe smelung of ores, IS one of lhe mayor pollutants in lhe a1r·
m
· d
h
•
( pecially
h· b h ·
· '-J2
uces e anges m stomatal aperture
w 1c . as _unportant conseq uences asan enbancement or depression in photosyntheticcarbon dioxide
~anspuauonal _water loss. The quantity or rate at whicb SOz enters the plant and arrives at the me:~talike ~nd
0
tn lhe ~~derlying mesopbyll tissue wilJ be altered. Stomatal responses ma thus have a .
c stt~
determmmg lhe magnitu~e of effects of pollutants on gas excbange and, ultimaie1y growth an~
effecrs S02 an~ sulpbite on metabolism include pigment destruction, decrease' of lipids and . .rfi e mu u~ e
lhe a~tMty of vanous enzymes. Over the last years, evidence is accumulatin lhat one of lh mte _erence With
of act1on ?f S02and sulphite in plants is a free radical mecbanism wbich resJits in peroxida;:droammment mfodlaes
cell consntuents.
age o p nt

sr.

.;l:~;:i°t ro:~ f

-º~

Key Words: Sulphur dioxide; Plants; Physiology.

INTRODUCCION
Dentro de los contamina mes de l aire, el dióxido de azufre (S02) ha sido referido junto con el dióxido de nitrógeno
(N~2) como la principal causa de daño para las plantas
cultJvables (Mansfield &amp; Freer-Smilh, 1981; Carlson, 1983).
~ ~especto Black (1982) concluyó que, como resultado del
limitado crecimiento vegetativo, el rendimiento de los cultivos se reduce grandemente cuando son expuestos al S02•

1

S_in embargo, estos efectos se ven substancialmente influenciados por el estado fenológico de la planta (Bell et al.
1979) y por el m~i~ ~mbiente (Davies, 1980). Además, u~
alto g~do de vanabilidad genética ha sido observada entre
es~es (Black, 1982) y cultivares dentro de una misma
es~e (Mansfield &amp; Freer-Smilh, 1981). &amp;tos informes
sugieren que pueden existir mecanismos que le dan a la
planta cierta capacidad para tolerar altas concentraciones
de SOz. Un entendimiento de estos mecanismos puede

Laboratorio de Fisiología Vegetai Facultad de Ciencias BioJOoicas
Nicolás de los Garza, N.L , México. CP 66451 _
"' '
.

u AN L
·

·

A d p
¡F
P o. osta -16, San

�204 .

GAMEZ-GON7.ALEZ., Re.spuatas t1e 1as Planlas a1 so♦

plJBLIOtCJONES BJOLOGICAS, F.CB.{U.A.N.L. Vol.6(2), 1992

plo: cambios en la tasa de fotoslntesis (Sij &amp; Swanson,
1974; Gámez, 1991), transpiración(B~et al., 1973; Maas
productividad bajo condiciones de alta contammación atet al., 1987) o de producción de materia seca (Bell &amp;
mosmnca.
.
aough, 1973).
La presente revisión, sin pretender ser exbausuva, se
El daño al tejido vegetal probablemente ocurre cuando
enfoca principalmente sobre los e f ~ de_l SOi en la planta
el so es tomado a tasas en exceso de la capacidad de la
a nivel morfológico, fisiológico y b1oquúnico.
plan.; para incorporar el azufre en su metabolismo normal,
Comideradones químicas sobre el dióxido de azufre (SOi)·
resultando en concentraciones inusuales de los productos_de
El dióxido de azufre (SOi) es un gas incoloro, no inflaoxidación intermedia del
(Mansfield Y Freer-Sm1th,
mable y no explosivo, con un limite de detección de olor de
1981).
El
exceso
de
sulfito
es
tóxico
para las plan_tas ya que
500 µg m•l a más de 8,580 µg m·3• Este gas tiene un olor
causa plasmólisis y colapso de las células mesoffiicas: res_ulmuy penetrante e irritante y es altamente soluble e~ _agua
tando en un daño visible, también promueve la oxidación
(228 g/1 a OºC). Una gran porción de az~fre es ongmada
de clorofilas a feofitinas, ocasionando clorosis de la boja Y
como dióxido por los equipos de comb~tló~ que operan a
estimulando la senescencia (Ricks &amp; Williams, 1975).
altas temperaturas, aún cuando la oXJdación _de_l azufre
La mayoría de los reportes sugieren que el
pu~e
puede ocurrir a temperatura ambiente. En este úl~o caso
inducir la reducción de algunos componentes del crecIID1ense produce trióxido de azufre, que a su vez se combma con
to y productividad en una gama d~ especies. ~tos compoel vapor de agua para formar ácido sulfúrico ~2~0•)_- Est~
nentes influyen sobre la produCCión de ~tena seca Y el
compuesto cambia la acidez del agua de_~uvia ( lluvia ácirendimiento, número de espigas, porcentaje de gra~os mada•), lo que da por resultado efect?8 darunos sobre el meduros tasa de crecimiento relativo, peso seco, rad10 de la
dio ambiente (pOr ejemplo corrosión de me!3les y reducraíz,
de cosecha y área foliar (Bell &amp; aough, 197~;
ción de la actividad nitrificante de las bactenas del suelo).
Lockyer et al., 1976; Ashenden, 1979; Bell et al., 1979; CriEl grado de oxidación depende de muc~os factores entre
tienden &amp; Read, 1979; Ayazloo et al., 1982; Maas et al.,
los que se incluyen la inten_sidad y duración de la luz solar,
1987; Gámez, 1991).
la concentración atmosfénca del vapor de agua Y la de
Di~ión del S02
muchos de los iones metálicos presentes ~n una atm~fera
La toma directa del
por las plantas depende de una
contaminada. La vida media del S02 denvado de la mdusserie de resistencias. La resistencia aerodinámica (r.) es la
tria en la atmósfera es casi de 4 días (Mansfield y Freerresistencia del gas a penetrar a través de la capa cercad~
Smith, 1981).
la superficie de la hoja, donde se lleva a cabo una transiLas concentraciones promedio diarias en zonas urbanas
ción desde turbulenta a difusión molecular (Black &amp; Unen
regiones industriales de Inglaterra por ejemplo, son de
0
swo~, 1979a). La resistencia estomática (r,) involucra el
alrededor de 10 a 70 ppb (Martín &amp; Barber, 1973).
movimiento del gas a través del poro estomático cruzando
Efectos del SO2 en la planta. Generalidades
la cavidad estomática por el proceso de difusión molecular.
El SOz penetra a la planta principalm~nt~ a través del
Esta resistencia depende principalmente del grado de aperestoma de la hoja y pasa hasta los espacios mtercelulares
tura estomática que a su vez es influenciada por fa~ores
del mesófilo donde es absorbido por las paredes celulares
ambientales tales como luz, agua, CO2 y gases contammanhúmedas (Thomas, 1951). Aquí se combina con agua para
tes, por ejemplo el SOi (Biscoe ~ al., 1973; Black, 1985).
formar ácido sulfuroso (HzSÜJ) y establece un equilfüro con
El
puede también difundrrse a través de la cuúcu~
sus productos de disociación: bisulfito y sulfito (HSOi Y
en forma gaseosa o ser absorbido dentro de la superficie
so 2- respectivamente). Los iones sulfito formados de este externa de la cutícula donde puede reaccionar con la humem~~ pueden ser oxidados a sulfato (SOl), el cual_es la dad superficial. La resistencia interna al SO2 es probableforma usual en la que el azufre es tomado por las ra1ces Y
mente despreciable, porque éste se oxida rápidamente a
translocado en las plantas. Los iones sulfato pued~n se_r
sulfato sobre las paredes de la cavidad estomfltica. P~~o en
metabolizados por la vía de reducción para produru amiel caso de concentraciones altas de SO2 o expos1cion~
noácidos y proteínas (Ziegler, 1975).
prolongadas a niveles relativamente altos de SO2, la resisLos estudios sobre los efectos del SO2 en las ~lan~
tencia interna se hace mayor (Unsworth et al., 1976). El
empezaron a finales del siglo pasado. En general las mves~intercambio de gases entre la atmósfera y e~ tejido_de_la
gaciones han progresado a lo largo de dos líneas. El estud10
hoja ocurre a través del estoma y la resis~encia de d~1ón
de las respuestas á nivel celular que han demostrado por
estomática (r,) juega una importante funCión en la canudad
ejemplo el rompimiento de los cl?~oplastos_(W~llburn et ~l.,
de S{}z que entra a la hoja (Ayazloo et al., 1982).
1972) y de los cambios en la actMdad enmnáttca (Pahlich,
Tipos de daño causadm por el S01.
.
1975) ha sido una de tales líneas. La segunda Y más ~m~
El dafto por SOi a la vegetación puede ocas10na~ ~n
concierne a la respuesta de bojas, plantas ':°mpletas m~Mforma aguda o crónica. El dafio agudo resulta de expos1cioduales y cultivos, a una atmósfera contammada, por e1em-

facilitar la selección y mejoramiento de cultiva~ de _mayor

saz

saz

peso

saz

saz

nes a altas concentraciones del gas por un corto período y
se cree que sea el resultado de la acumulación de sulfito o
sus derivados a niveles tóxicos dentro de las células. Presullllblemente esto ocurre porque la planta está absorbiendo
a una tasa más rápida de lo que puede metabolizar el
sulfito resultante (fhomas, 1951). El daño crónico es el
resultado de exposiciones prolongadas a niveles bajos del
gas y es probablemente el resultado de la acumulación a
largo plazo de compuestos menos tóxicos. Puede tomar la
forma de daño visible detectable por un amarillamiento de
las bojas (clorosis) y envejecimiento prematuro, o daño
oculto en la forma de crecimiento lento sin ningún síntoma
visfüle. El daño agudo en plantas de boja ancha aparece
intercostalmente (Jacobson &amp; Hill, 1970; Gámez, 1991). Se
caracteriza por la desaparición rápida de clorofilá, rompimiento celular y desarrollo de necrosis. El daño crónico es
lento y resulta del rompimiento gradual de la clorofila y el
desarrollo de clorosis sin ningún colapso celular. Involucra
reducción de la actividad metabólica, disminución de la
fotosíntesis y supresión general del desarrollo (Koziol &amp;
Wbatley, 1984; Carlson &amp; Bazzaz, 1985, Wbitemore, 1985;
Winner et al, 1985; Gámez, 1991).
El daño por SO2 normalmente ocurre en ambas superficies de las hojas; en el campo puede fácilmente confundirse
con síntomas producidos por heladas y otras condiciones
climáticas adversas, enfermedades fungosas o virales, daños
por insectos e incluso disturbios en las relaciones hídricas y
deficiencias minerales (Jacobson &amp; Hill, 1970; Taylor et al.,
1985).
Mecanismos de respuesta del estoma al SO2 •
Hay dos razones distintas para estudiar las respuestas del
estoma a los gases contaminantes. La primera radica en que
el estoma es importante en la regulación de la tasa de absorción de contaminantes gaseosos por las hojas. La segunda razón estriba en que las respuestas del estoma a contaminantes modifican los procesos de intercambio normales
del vapor de agua, CO2 y 0 2 entre hojas y la atmósfera. En
consecuencia, el daño a los tejidos, ya sea por la acumulación de un contaminante o de productos tóxicos generados
por reacciones de contaminación dentro de la hoja, y el
estrés fisiológico ó bioquímico inducido por ejemplo por
modificaciones en relaciones hídricas, actividad enzimática
o balance iónico, directamente pueden influir en el mecanismo de regulación de la apertura y cierre estomático, y por
extensión, sobre otras funciones fisiológicas que dependen
de tal mecanismo (Black, 1985; Atkinson et al, 1986, Gámez, 1991).
Funcionamiento del estoma.
La apertura y cierre del estoma son propiciados por
cambios en la relación de la turgencia entre las células
oclusivas y las relulas vecinas. En el funcionamiento normal
los cambios de turgencia de las células oclusivas juegan un
papel dominante. La apertura es alcanzada por un trans-

saz

-

205

porte masivo de iones potasio dentro de las células oclusi-

vas y un aumento consecuente en su turgencia. Para abrir
el poro, las células oclusivas tienen que presionar dentro del
espacio que deberla ser ocupado por las células subsidiarias
que ofrecen una resistencia para abrir y, consecuentemente,
tienen algún control sobre la apertura. Esta última se realiza cuando la turgencia de las células oclusivas alcanza un
cierto valor limite (Mansfield &amp;y Freer-Smith, 1984; Black,
1985).
Hay dos maneras en las cuales un gas tóxico puede actuar sobre las células de la epidermis. Una de ellas ocurre
cuando las moléculas se difunden a través del estoma y,
desde la cavidad subestomática, penetran a las superficies
internas de las células oclusivas y otras células de la epidermis. Las células oclusivas.son más tolerantes al contaminante que las células subsidiarias y alcanzan mayor turgencia
que éstas. En este caso, la apertura estomática ocurre como
resultado de la hl&gt;eración de presión alrededor. La segunda
forma en que un gas tóxico puede actuar, ocurre cuando las
moléculas penetran la epidermis como en el primer caso,
pero causan pérdida de turgencia solamente en las células
oclusivas. El resultado es el cierre automático de los estomas.
En los dos casos anteriores la naturaleza de la acción del
contaminante a nivel celular podría ser la misma. Por ejemplo, un efecto sobre la estructura de la membrana del tonoplasto llevaría a una pérdida de los solutos responsables de
mantener la turgencia celular. Estas diferentes respuestas al
contaminante se deben a la sensibilidad relativa de las células subsidiarias y células oclusivas (Mansfield &amp; FreerSmith,
1984; Black, 1985).
Consecueocias del déficit de presión de vapor y SO2
Trabajos en Nottingham iniciados por Biscoe et al. (1973)
y continuados por Black y Black (1979 a,b) usando concentraciones de SO2 muy bajas (desde 18 ppb) demostraron
más conclusivamente la influencia del SO2 y del "déficit de
presión de vapor" (VPD por sus siglas en inglés) sobre las
conductancias del estoma de varias especies vegetales. Las
conductancias de los estomas de Phaseolus vulgaris expuestos a 35 ppb de SO2 disminuyeron ligeramente con un incremento en el VPD, mientras que la conductancia en Vicia
faba disminuyó linealmente al principio y luego muy drásticamente cuando el VPD fue de alrededor de 1.7 k Pa
(Constante de Presión de Aire).
Estudios sobre las respuestas del estoma de Vicia faba al
SO2 por Black y Unswortb (1980) han demostrado que
cuando la humedad relativa es baja, esto es, cuando el VPD
es alto, el estoma tiende a cerrarse más que a abrirse. Este
fenómeno ocurre en aire contaminado por SO2. Black y
Unsworth (1980) encontraron que esta respuesta al SOi
también ocurre en girasol y tabaco, pero no en Phaseolus
vulgaris. Una diferencia fundamental entre el frijol y los
otros es que su estoma no es sensible a la humedad atmos-

�206 -

GAMEZ-GONz.ALEZ, Respuuras de las Planlas al so#

PUBLICACIONES BIOLOGICAS, F.CB./U.A.N.L Vol.6(2), 1992

férica.
Un aumento en el VPD causa el cierre estomático en
muchas especies (Atkinson et al, 1986; Gámez, 1991). F.sta
respuesta al VPD es el resultado de la evaporación en las
células oclusivas, probablemente a través de áreas especializa~ no engrosadas de sus paredes, según lo refieren
Appleby y Davis (1982). La operación de un mecanismo de
apertura y cierre estomático sensible al VPD por medio de
la evaporación en las células oclusivas, implica una resistencia al movimiento del agua en cualquier sitio dentro de la
boja para permitir que las células oclusivas pierdan turgencia. La epidermis está separada hidráulicamente del resto
de la boja y las células oclusivas pueden adquirir agua solamente vía las células epidérmicas. Black y Unsworth (1980)
sugieren que las exposiciones al SO2 interactúan con este
mecanismo y que, en especies sensibles al VPD, la pérdida
de turgor por las células oclusivas en aire seco sería mayor
con la presencia de SO2.
A pesar de que se ha generado mucha información sobre
el fenómeno de regulación del mecanismo de apertura y
cierre de los estomas, aún existe mucho debate entre los
fisiólogos sobre el mecanismo de respuesta estomática al
VPD. Parece ser que la acción del SO2 sobre las células
epidérmicas adyacentes al estoma conduce inicialmente a
incrementar la pérdida de agua, y por lo tanto, a la apertura estomática en comparación con plantas testigo mantenidas en aire limpio. En espacios donde las células del estoma
se separan hidráulicamente en forma parcial de las otras
células de la epidermis y del mesófilo, la tasa de pérdida de
agua a grandes déficits de presión de vapor puede reducir
la turgencia de las células oclusivas y causar cierre estomá tiro. Un daño a las paredes de las células epidérmicas ocasionado por el SO2 podrá aumentar esta respuesta (Black &amp;
Black, 1979a,b).
Cierre estomático causado por SO2
Se ha sugerido que la reducción en la conductancia estomática observada inmediatamente después de cada exposición al SO2, resulta de la acumulación de CO2 en los espacios de aire del mesófilo, como resultado a su vez de la
acción directa del SO2 sobre los procesos fotosintéticos.
Barton et al. (1980) encontraron que la reducción en la
fotosíntesis inducida por el SO2 resulta primeramente del
incremento en la resistencia mesofilica y no del incremento
en la resistencia estomática al CO2• Las respuestas del estoma a altas concentraciones de SO2 parecen obedecer directamente a efectos sobre la turgencia del aparato estomático,
e indirectamente vía la concentración incrementada de CO2
dentro de la hoja. Posiblemente debido a que esos dos
mecanismos de acción no pueden ser fácilmente separados
y difieren en importancia entre especies, ha habido interpretaciones contradictorias de los mecanismos de respuesta
estomática entre los investigadores (Bonlé et al., 1975;,
1977; Black &amp; Unsworth, 1980.

Black y Black (1979 a,b) investigaron las relacio~ de
turgencia de células del complejo estomático de Vicia faba
por medio del microscopio electrónico, y pudieron mostrar
que las exposiciones al SO2 por dos horas causan colapso
de las células epidérmicas adyacentes, efecto que fue mantenido por más de 24 horas. Este daño preferencial sobre
las células epidérmicas fue también postulado por Suwannapinunt y Kozlowski (1980), quienes sugirieron que el consumo preferencial de SO2 por las células subsidiarias podrfa
incrementar la permeabilidad de la membrana, disminuir la
turgencia celular y, por lo tanto, aumentar la apertura estomática. A medida que la concentración de exposición aumenta, la inducción de apertura estomática subsiste resultando eventualmente un aumento en el cierre estomático
(Black &amp; Black, 1979 a,b; Black &amp; Unsworth, 1980; Suwannapinunt &amp; Kozlowski, 1980; Taylor et al., 1981; Gámez,
1991). Suwannapinunt y Kozlowski creen que este cierre
está asociado con aumentos en la concentración del SO2 en
la cavidad subestomática y con inhibición de la fotosíntesis,
más bien que con el daño a las células oclusivas postulado
por Black y Black (1979 a,b), Black y Unsworth (1980) y
Taylor et al. (1981). Sin embargo, estas hipótesis no son
mutuamente exclusivas, ya que el cierre estomático puede
resultar de la acción del SO2, tanto sobre la fotosíntesis
como sobre las células guardia.
A altas concentraciones de SO2 (&gt; 0.50 mi 1·1) o en exposiciones de larga duración, el estoma frecuentemente se
cierra y las tasas de transpiración se reducen (Mansfield,
1973; Sij &amp; Swanson, 1974, Bonté et al., 1977; Black &amp;
Unsworth, 1980; Taylor et al., 1981; Unsworth &amp; Black,
1981; Olszyk &amp; Tibbitts, 1981 a; Gámez, 1991). F.ste cierre
puede ser el resultado de la acción directa del gas sobre la
epidermis o las células guardia o indirectamente vía la inhibición de la fotosíntesis (Mansfield, 1973; Barton et al,
1980; Unsworth &amp; Black, 1981; Carlson, 1983; Rao et al.,
1983; Gámez, 1991). Además, Temple et al (1985) y Gámez
(1991) reportaron una reducción significativa en el área
foliar, el peso seco y en la conductancia de plantas de frijol
expuestas a SO2Bonté et al. (1977) en sus experimentos indicaron que los
efectos del SO2 fueron quizá, debidos a una interferencia
con la síntesis respiratoria del ATP necesario para dirigir
flujos de potasio y iones hidrógeno a través de las membranas de plasmalema de las células del complejo estomático.
Taylor et aL (1981) también creen que el SO2 debe interferir con los mecanismos de movimiento de iones monovalentes, en particular de potasio, y con la síntesis de ciertos
aniones orgánicos tales como el malato. Sus resultados
indican que altas concentraciones de SOi interfieren con los
procesos básicos involucrados en la producción y movimiento de esos iones.
Otros posibles mecanismos para explicar las respuestas
del estoma al SOi son resumidos por Kondo y Sugahara

(19?8), y Olszyk y Tibbitts (1981 a,b). Por ejemplo, la disminución_ del pH del citoplasma celular como resultado de la
capta~ón de SOz puede afectar el bombeo de hidrógeno o
ca~biar la es~ctura de membranas en vías que alteren el
~UJO de_l po~10 de célula a célula. Alternativamente, al
mterfenr con tmpo~ntes procesos metabólicos dentro de
las &lt;:élulas estomáticas el contaminante puede alterar las
canudades de metabolitos que regulan la permeabilidad de
las membranas de las células oclusivas.
Una influencia similar sobre el comportamiento del estoma puede ser atnbufdo al etileno, una hormona conocida .
que se desprende en plantas sujetas a estrés. Las plantas
expuestas ~ contaminantes tales como ozono y SO2 también
muestran mcre~ento en la producción de etileno (Bressan
et al., 1978; PeJSer &amp; Yang, 1979; Sandmann &amp; Gámez,
1989). Al~nos de estos autores han sugerido que el etileno
se pr?&lt;'u~o cuando los radicales libres producidos durante
la OXI~CJón de sulfito a sulfato, inducían peroxidación de
los Up1dos de la membrana. Tal acción de radicales llores
sobre las membranas puede explicar la sensibilidad de las
respues~ del estom_a a_l SO2. Por último, se ha sugerido
que el cierre estomáuco mducido por contaminantes ocurre
en r_e spuesta a altos niveles de COi en la cavidad subestomátJ~ Y_es causado por menos actividad fotosintética y más
resprrac1ón (Carlson, 1985; Carlson &amp; Bau.az, 1985· Gámez,
1991).
'
Reversibilidad de las respuestas del estoma
. La int~rrogante sobre los efectos del so2 en el estoma y
s~ la acció~ estomática es temporal o permanente no ha
sido despejada hasta e~ momento. Varios tipos de respuesta
~espués de ser remoVIdo el SOz han sido reportados. Esto
mcluy~ _continuación de respuestas observadas durante la
expos1C1ón (Beckerson &amp; Hofstra, 1979 a; Black &amp; Unsworth, 1980) y un regreso a conductancias normales ta
pronto el contaminante es removido (Sij &amp; Swanson, 1974~
Bonté et al., 1977; Ashenden, 1979; Carlson, 1983; 1985·
Temple et ~l., 1985; G~mez, 1991). La recuperación d;
conductanctascaracteríst1cas de ambientes no contaminados
después de la exposición, ha sido sugerida por Bell et al.
(1979) y repo~da por Winner y Mooney (1980a,b). El
valor exacto onginal de la reversibilidad de las respuestas
del ~toma es muy difícil de volverse a alcanzar.
Ciertas condicionesambientales tales como la irradiación
la t~mperatura, la concentración de COz y el déficit d;
pres16n_de vapor del agua, factores que influyen en el comporta~1ento del estoma, deben ser mantenidos constantes
o morutoreados antes, durante y d espués de la exposición
Ad~más deben ser comparados con el testigo. La interpre~
tación de resp_u es~s es también difícil, porque éstas son
generalmente mfendas de mediciones de pérdida de agua
de p~ntas enteras, hojas o partes de hojas más que de
estudio de poros estomá tiros solos. A altas concentraciones
del contaminante los cambios en la apertura que son direc-

- 207

tame~te inducidos por el SO2 pueden ser obscurecidos por
cambios en pér~ida de agua no estomáticos, o en respuesta
d~l esto~ mediados por cambios en el volumen del potencial ~d~co d~ la hoja. No hay tampoco evidencia definitiva
para md1car s1 la reversibilidad reportada puede ser atnbuf~ a completa recuper_ación, tanto de las respuestas estomáticas com~ de su ~nCJ~n. La recuperación a conductancias
pretratam1ento no unplica necesariamente que la estructura
celular del estoma o su función no hayan sido dafiadas
permanente_mente. Las respuestas del estoma pueden solamente refle1ar modificaciones en el comportamiento para
compensar po~ los cambios en la pérdida de agua inducida
por el contammante. F.s por lo tanto importante investi
no sólo ~i el ~toma puede recuperar las conductan~
pretatanuento, smo también si la función básica del estoma
y su ~truc~a pueden ser dañadas permanentemente.
También, es tmportante investigar si los efectos inducidos
por el SOi sobre el estoma dependen de la especie examinada, de la _concentración de SO2 o de la duración, n6mero
y frecuencia de las exposiciones (Black, 1982· Gá
1991).
,
mez,
Acción sobre la respiración
Los estud~s p~blicados son tan diversos que es dificil
hacer generaliz.aciones acerca de los efectos del SO2 sob
1~
respiratorios. De estos informes se deriva :
s1gwente lista de efectos reportados: no tiene efecto sob
la respiración (S_ij &amp; Swanson, 1974; Furukawa et al, 19;,
Carlso~, 1983; nene poco efecto sobre la respiración (Sbi~ k i &amp; Suga~ra, 1980; disminuye las tasas respiratorias
(Gilbert, 1968); mcrementa la actividad respiratoria (Black
&amp; Unsworth, 1979 b; Gámez, 1991). Esta inconsistencia
p_uede ser el resultado de diferencias en metodología expe..
dnmental
• En
. la mayoría de los casos, tanto las 00n d 1c1ones
e cr~ento como los métodos para medir la respiración
fueron diferentes. Además de que la mayoría de 1 . _
mas d
. ºó
..
os SlSte
e exposlCI n utilizados fueron construídos para medir
respuestas fotos~téticas a los contaminantes y tal vez no
~sean la capaCtdad de medir pequeños cambios en hl&gt;ración de CO2 o consumo de 0 2•
Has~ la. fecha, los mecanismos de acción del SOz sobre
la resprraCJón no han sido claramente establecidos
em_bargo, Black (1982) propuso que los mecanism~ d~
dano pueden ser indirectos a través del aparato fotosintético y/o alte~nd_o el metabolismo celular, o bien como una
consecuencia d~ecta de_dañ? al aparato respiratorio, ya sea
sobre_las ~eacc10nes b1oqutmicas o sobre la actividad de
detoxificaaón o procesos de reparación.
Trabajos recientes (Peiser et al., 1981; Chia et al., 1984;
Olzyk et al., 1984; Gámez, 1991) sugieren que el efecto o
efectos del SOi sobre la respiración es a través de la pérd·da de la_int~gridad de las membranas, como resultado d~
la pe~oXIdación de fosfolípidos. También se supone que el
SOz mduce la producción de radicales hbres e inhll&gt;e la

~r~

s·

�GAMEZ-GON7.ALEZ, Res¡,,.,estos de las Plmuas al so~

208 -

- 209

PUBLTCACIONES BIOLOGICAS, F.CB./U.AN.L Vol.6(2), 1992

actividad de antioxidantes naturales producidos por la planta (Elstner, 1982, Finckh &amp; Kunert, 1985). La participación
de radicales bl&gt;res en la peroxidación de fosfolípidos de la
membrana está ampliamente demostrado (Chia et al., 1984;
Peiser et al., 1982; Sandmann &amp; Gámez, 1989).

M~smos de la respuesta fotosintética al S02 •
El SO puede afectar la fotosíntesis al alterar la conduc2
tancia estomática o al cambiar la capacidad metabólica de
las células mesofilicas (Ziegler, 1975; Hallgren, 1978). Se ha
reportado que el SO2 causa tanto aumento (Black &amp; Unsworth, 1980), como disminución (Winner &amp; Mooney, 1980
b; Gámez, 1991) en la conductancia. Estos cambios en la
conductancia son responsables de cambios en las tasas de
tranSpiración, absorción del SO2 y asimilación del COz.
El SOz que es absorbido dentro de la boja puede alterar
directamente la propiedad de las células mesofilicas para
fijar COz. También puede oxidar células y membranas (Murray &amp; Bradbeer, 1971), oxidar cadenas de bisulfito de las
moléculas enzimáticas, destruyendosus estructuras terciarias
(Anderson &amp; Duggan, 1977), oxidar la clorofila (Lauenrotb
&amp; Dodd, 1981), y competir con el CO2 por sitios de unión
de las enzimas fijadoras de carbono, en ambos sistemas
fotosintéticos C3 y C4 (Ziegler, 1972, 1973, 1975).
Numerosos reportes (Mudd &amp; Kozlowski, 1975; Hallgren,
1978; Heatb, 1980; Gámez, 1991) indican que la fotosíntesis
es un proceso muy sensible al SO2 en muchas especies. La
mayoría de las investigaciones coinciden en que las exposiciones al SO2 resultan en depresión de las tasas de fotosintesis neta que pueden ocurrir después de 15 a 30 minutos
de exposición (Barton et al., 1980; Carlson, 1983; Gámez,
1991); son dependientes de la concentración sobre una
gama de concentraciones, son rápidamente reversibles y
generalmente no son acompañadas por daño visible mayor,
al menos a bajas concentraciones (Black &amp; Unswortb,
1979b; Black 1982, 1985). A altas concentraciones, las respuestas son menos reversibles y parecen estar asociadas con
la disrupción de sistemas bioquímicos y tejidos y con la
aparición de daño visible (Sandmann &amp; Gámez, 1989; Gá-

membranas y sus enzimas asociadas, puede resultar en
alteraciones de muchos procesos bioquúnicos en la célula.
Por ejemplo, Guderian y Kueppers (1980) sugirieron que el
sulfito podría afectar la integridad de la membrana, lo cual
fué corroborado por Sandmann y Gámez (1989). Puckett et
al. (1973) postularon que la división de los enlaces del disulfito por sulfito es responsable de la disrupción de la proteína y la membrana. La disrrupción de las membranas celulares podría explicar el incremento del flujo de potasio después de la exposición al SO2 (Nieboer et al., 1976).
Mecanism~ de tolerancia y recuperación.
La sensibilidad de las plantas al SO2 no depende solamente de las respuestas fisiológicas al contaminante, sino
más bien del último efecto de estas respuestas sobre el
crecimiento, desarrollo y producción. Hay varias estrategias
que podrían asegurar la minimización del daño por un
contaminante. Por ejemplo, el cierre del estoma en respuesta al SO podría ser un mecanismo protector. Otra estrate2
gia de defensa consiste en que la mayoría del SO2 absorbido podría ser desintoxicado, dando esto como resultado un
alto umbral para la respiración y protección de los procesos
fotosintéticos. Por ejemplo, Miller y Xerikos (1979) han
mostrado que cultivares resistentes de soya convierten el
sulfito más rápidamente que los cultivares sensibles. Sin
embargo, la alta energía requerida para realizar la desintoxicación puede también resultar en depresión de las tasas
fotosintéticas. Alternativamente, una estrategia para consumir menos energía podría consistir en evitar la desintoxicación y dejar los componentes del proceso fotosintético expuestos a sulfato o bisulfito. Si estos componentes son capaces de funcionar satisfactoriamente en la presencia de sulfito, ocurrirá una pequeña reducción en la fotosíntesis. A
pesar de esto, no parece ser que la actividad metabólica
permanezca completamente sin alterarse, especialmente si
los flujos de SO2 son grandes. Las plantas pueden ser capaces de sufrir reducciones en las tasas fotosintéticas y recobrar las taSas metabólicas que prevalecen bajo ambientes
no contaminados o compensar éstas, incrementando las
tasaS metabólicas inmediatamente al desaparecer el contaminante del aire (Black, 1982; Gámez, 1991).

mez, 1991).
Cuando el SO2 entra a las hojas es metabolizado a sulfito, bisulfito y sulfato (Puckett et al., 1973) los cuales se ha
demostrado que afectan varios procesos y características
bioquímicas y celulares (Horsman &amp; Wellbum, 1976) causando por lo tanto, una in.hlbición de la fotosíntesis. Por
ejemplo, Ziegler (1975) mostró que el sulfito in.hlbe la fijación fotosintética de C02, porque el SOl· y HC03• compiten por el sitio activo de la nl&gt;ulosa-1,5-difosfatocarboxilaSa
(RuDP carboxilasa). La fosfoenolpirúvico carboxilasa y
(1-glucano fosforilasa son también inlubidas. Por su parte,
Sandmanny Gámez (1989) indican que altas concentraciones de S02 causan la degradación de las clorofilas a feofitinas, lo cual crea una temprana senectud del tejido. Por otro
lado, la interferencia con la estructura y permeabilidad de

Tasa de recuperación.
Se ha encontrado que la inhibición de la fotosíntesis en
la ausencia de daño visible puede ser reversible (Hallgren,
1984; Gámez, 1991). La recuperación se completa generalmente después de 24 horas de la fumigación. La recuperación fotosintética en algunas especies es más rápida, y la
recuperación total puede ocurrir o ser obtenida de 30 minutos a 2 horas después (Wbite et al., 1974; Gámez, 1991).
Tanto el estoma como los componentes del mesófilo están
involucrados en la recuperación de la fotosíntesis.

DISCUSION
_Antes de que se puedan evaluar los efectos de los contammantes so!os, o en combinación, sobre la respiración y sus
consecuenciasso~reel desarrollo y la producción se neces·tan llevar a cab~ mvestigaciones más profundas. Sin emba:go, es de suma unportancia que se disefie equipo adecuado
con el cual 1~ ~rocesos respiratorios puedan ser examinado~ ~n asoctaetón con las mediciones de fotosíntesis la
actMdad
'
11
odde las
- - rutas metabólicas respiratonas·, Ye l d esarroo ~ pr uctMdad vegetal Simultáneamente, es necesario
realizar observaciones sobre el comportamiento respiratorio
de plantas expuestas a contaminantes, tanto en laboratorio
como en su ambiente natural
~ procesos de fotosíntesis y transpiración, con especial
énfasJS en la función clave del estoma, influyen sobre
dependen del balance hídrico de la planta. Bajo condicion~
normales la naturaleza de estos procesos está dete . d
por ~actor~ intrínsecos (edad de desarrollo, gené=~~
tencial ~dnco, nutrición y hormonas) a la vez que los f~ctores ambientales externos. Ciertamente estos mismos factores afec~r~n en los cambios de estos procesos bajo el estrés
de exposicton~ al contaminante (Black, 1980).
~ me_carusmos de daño del SO2 son mediados por la
peroXIdaetón d~ ~p~d_?S, por la producción de radicales
b~res, y por la mhib1ción de antioxidantes naturales produados por las plantas en condiciones normales (Peiser et al
1982). ~ probable que el efecto promedio de dafio d~Í
SOz, se e1erza a través de la pérdida de la integridad de la
~embrana ~lular por la peroxidación de fosfolípidos induada por radicales libres, simultáneamente con la inhiib. º6
de la ,
.
ICI n
. smteSis v~getal de antioxidanteS naturales como vita~ C Y E, cttoquininas, glutation Y ~-caroteno (Foyer &amp;
Halliwell, 1976; Elstner 1982, 1985; Kunert &amp; Boger 1984·
Kunert et al., 1987).
'
'
la Aun~ue_ los mecanismos ~irectos de daño del SOz sobre
resprración y la ~otosintesis no están bien entendidos a la
fecha, se bi,n defimdo una serie de procesos fisiológicos que

afectan el intercambio gaseoso. Sin embargo es n
.
realizar in ti ·
,
ecesano
.
. ves gac10nes para definir los mecanismos fisiológicos d~~mente involucrados con los cambios observados
en
ci respiración
¡
ltfvay fotosúiteSis· Esto permitiría d etectar espees Yo cu
res con caractemticas metabóli
les
confieran tolerancia a este contaminante. Una
dos, estos .mecanismos
pueden ser utilizados en un progra-.
ma d e me1oramiento para tolerancia al SO2.

=

d~~

CONCLUSIONES
Se det~rminaron las condiciones experimentales de un
modelo s1D1ulado para estudiar los efectos del SOz
las
plan~ de frijol (Phaseolus vulgaris L.)
en
Nmguno de los niveles de SO2 utilizado en los e
.
mentos resultó letal para las plantas. s·m emb argo,xpenésto
pudo ser resultado del corto tiempo de exposición de las
plan~ (una hora), lo que da lugar a especular que udo
~mr con reversibilidad el efecto tóxico del 802_La :
_
sición de plantas
de
friJºOl
a
so
m·
d
d
.
xpo
•
2
uce un ano visible
sobre
- . el follaje. y .ejerce un efecto signifi·catJv·o sob re el creC1JD1e~to, renduniento y los componentes del rendimiento
Existe u~ efecto adverso del SOz sobre el intercambi~
g~so; DUSmo que se manifiesta en decremento en la
aclIVl~ad . fotosintética y en la conductancia estomática
cambios significativos en la concentración del carbono inter~
no d~ las células del mesófilo e incremento de la tasa respiratona.
El SOz causa alteraciones mayores en las funciones de la
m~mbra~ y en las vías bioquímicas de mantenimiento de
la mtegndad de la membrana celular.
El. S~ causa la degradación de los ácidos palmítico
palm1toléico Y «-linolénico, así como de los carotenoides'
clorofilas y la vitamina c.
'
~lamina C Y el glutatión tienen efecto protector como
antí-ondanteS endógenos contra los efectos dañinos del
SO2•

1:1

LITERATURA CITADA
ANDERSON, L.E. &amp; J.X. DUGGAN 1977. lnlul&gt;ition of light
the lethal effects of Süz. Oecologia 28:147-51.

·
modulatíon of chloroplast enzyme activity by sulfite, one of

APPLEBY, R.F. &amp; W.J.A. DAVIS 1982. A posible evaporation site in tbe
on the humidity response by stomata of woody plants. Oecolo . 56-~rd cell wall and the influence of leaf structure

ASBENDEN,
· on gia
·. . . in Phaseolus vulgaris L. Environ. Pollution
18:45-50. T.W. 1979. Effects of S&lt;&gt;z and NO2 pollutmn
transprratmn
A~SON, C.J., W.E. WINNER &amp; H.R. MOONEY 1986. A field rtabl
d1oxide and watervapour exchange rates du.ring fumigarlo
"th
e gas-exch~nge system for measuring carbon
AYAZLOO, M., S.G. GARSED &amp; J N B BELL l982. S _n WI
2- Plant Cell Envrron. 9:711-719.
llu
• • •
tud1es on the tolerance to sulph d · xid
po ted areas. II. Morphological and physiological investigations Ne Ph 1 .
ur to e of gras.5 populations in
BARTON,J.R., S.B. MC LAUGHLIN &amp; R.K. McCONATHY
. w yto ogist90:108-126.
to gas exchange. Environmental Pollution 21:255-65.
1980. Tbe effects of SOz on components of leaf resistance

SÓ

�210 -

GAMEZ-GON7.ALEZ, Respuutos de las Plantas al so~

PUBLJC.ACIONES BIOLOGIC.AS, F.C.B.fl].A.N.L. Vol.6(2), 1992

BECKERSON, D.W. &amp; G. HOFSTRA 1979a. Stomatal responses of white bean to 03 and SOi singly or in combinatioo.
Atmospheric enviroment 13:533-5.
BELL, J.N.B. &amp; W.S. CLOUGB 1973. Depression of yield in ryegrass exposed to sulphur dioxide. Nature 241:47-49.
BEL, J.N.B., A.J. RUTIER, &amp; J. RELTON 1979. Studies on the effects of low levels of sulphur dioxide on the growth of

Lolium perenne L New Pbytologist, 83:627-43.
BISCOE, P.V., M.B. UNSWORffl &amp; B.R. PINCKNEY 1973. Toe effects of low concentrations of sulpbur dioxide on
stomatal bebaviour in Vicia faba. New PhytologisL 72:1299-1306.
BLACK, C.R. &amp; V.J. BLACK 1979 a . Toe effects of low concentrations of sulphur dioxide on stomatal conductance and
epidermal cell survival in field bean (Vicia faba L.). J. Exp.Botany 30:291-298.
BLACK, C.R. &amp; V.J. BLACK 1979 b. Light and scanning electron microscopy of SO2 induced injury to leaf surfaces of field
bean (Vicia faba L). Plant, Cell, and Environment 2:329-333.
BLACK, V.J. &amp; M.O. UNSWORTB 1979 a. A system for measuring effects of sulphur dioxide on the gas excbange of
plants. J. Exp. Botany 30:81-88.
BLACK, V.J. &amp; M.O. UNSWORffl 1979 b . Effects of low concentrations of sulphur dioxide on net pbotosyntesis and dark
respiration of Vicia faba L. J. Exp. Botany 30:473-483.
BLACK, V. J. &amp; M.B. UNSWORTB 1980. Stomatal responses to sulphur dioxide and vapour preassure deficiL J. Exp.
Botany 31:667-677.
BLACK, V.J. 1982. Effects of sulpbur dioxide on physiological processes in plants. In: "Effects of Gaseous Air Pollution
in Agriculture and Horticulture.• M.H. Unsworth, and D.P. Ormrod (Eds.), Butterworths, London. p.67-91.
BLACK. V.J. 1985. SOz Effects on stomatal behavior In: "Sulfur Dioxide and Vegetation." Stanford University Press,
Stanford, california. p.96-1 p.
BONTE, J., L DE CORMIS &amp; P. LOUGUET 1977. Inbibition en anaerobiose, de la reaction de fermenture des stomates
du Pelargonium en presence de dioxyde de soufre. Enviromental Pollution 12: 125-133.
BRESSAN, R.A., L.G. WILSON &amp; P. FILNER 1978. Mechanisms of resistance to sulphur diox:ide in the Cucurbitaceae.
Plant Physiology 61:761-767.
BUTLER L.K. &amp; T.W. TIBBITS 1979. Stomatal mechanisms deterrnining genetic resistance to ozone in Phaseolus vulgaris

L. J. Amer. Soc. HorL Sci. 104:213-216.
CARLSON, R.W., 1983. Interaction between S02 and N02 and their effects on photosynthetic properties of Soybean
Glycine mar. Environmental Polluúon (Series A) 32: 11-38.
CARLSON, R.W. &amp; F.A. BAZZAZ 1985. Plant response to S02 and CO2. In: "Sulfur Dioxide and Vegetation." Stanford
University Press, Stanford, calif. p.313-331.

CHIA, L., C.I. MAYFIELD &amp; J.E. mOMSON 1984. Simulated acid rain induces lipid peroxidation and membrane damage
in foliage. Plant, Cell and Environment 7:333-338.
CRITIENDEN P.D. &amp; D.J. R.EAD 1979. Toe effects of air pollution on plants growth with special reference to sulphur
dioxide, III. Growth studies with Lolium multiforum Lam. and Dactylis glomeraca. New Phytologist 83:645-651.
DAVIES, T. 1980.

Grasses more sensilive to SO2 pollution in conditions of low irradiance and short days. Nature

284:483-485.
ELSTNER, E.F. 1982. Oxygen activalion and oxigen toxicity. Ann Rev Plant Physiology 33:73-96.
ELSTNER, E.F. 1985. Toe effect of S02 on CO2 metabolism: Response to S02 in combinalion with other air contarninants.
In: "Sulfur Dioxide and Vegetation." Stanford University Press, Stanford, California. p.162-177.
FINCKH, B.F. &amp; K.J. KUNERT 1985. Vitarnin C and E: An antioxidative sys tem against herbicide induced lipid peroxidation in higher plants. J. Agríe. Food Chem. 33:574.
FURUKAWA, A., A. KOIKE, K. HOZUMI &amp; T. TOTSUKA 1980. Toe effec1 of SO2 on photosynthesis in sunflower leaf.
In: "Studies on the Effects of Air Pollutants on Plants and Mechanisms of Phototoxicity." Research Report from the
National Institute for Environ.mental Studies 11:1-8.

FOYER, C.H. &amp; B. HALLIWELL 1976. The presence of glutathione and glutathione reductase in chloroplasts: a proposed
role in ascorbic acid metabolism. Planta 133:21-25.

GAMEZ, G. H. 1991. Efectos del dióxido de azufre sobre procesos fisiológicos del frijol (Phaseolus vulgaris L). Tesis
Doctoral Instituto Tecnológico y de F.studios Superiores de Monterrey, Monterrey, México.

GILBERT, O.L 1968. Biological indicators of air pollution. PbD Toesis, University of Newcastle upon l'yne, Inglaterra.
GUDl~liUJl'N, R. &amp; H. KUEPPERS 1980. Responses of plant communities to air pollution. In: _ _ _ _ _ _ _ __
Miller. PR, 187-99.

GUDERIAN, R. &amp; O. KUEPPERS 1985. Air pollution b

-~logical Studies 52. Springe r-Verlag. Be rlin. p.34~p

t

ho1

- 211

.
.
ochem1cal OXtdants forrnation, transport, and effect on plants.

HALLGREEN, J.E. 1978. Phisiological a nd bioche mi l .

. .
-~ent:Part 2. Ecological lmpacts." J.O. Nriagu (Ed Ncff~ts of sulphur ~JOXIde on plants. In: "Sulpbur in the EnvironBALLG REEN, J.E. 1984. Photosynthc tic gas excha n~; . e~ ork~ohn Wile~ and Sons. p.163-209.
Metabolism." ~h_ap. 11. Kosiol a nd Whattley (~ -):~~~~;-l; ~ed by atr pollutants. In: "Gaseous Air Pollutant and
, R.L 1980. Imttal events in injury lO plants b a ·
U
BORSMAN, D.C. &amp; A.R. WELLBURN 1976 G .d y ir po utants_- Annual Review of Plant Physiology 31:395-431
plants. In: "Effects of Air Pollutants o n Pla~ts .u~ :l~lhe ;:1~:bohc and b i&lt;&gt;&lt;:hemical effects of air polluted on bigher
JACOBSON,J. &amp; A.C. HILL (Eds)
R . :.
a~ te • (Ed.), Cambndge University Press. p.185-lgg
.
· 1970· ecogmtto n o f au poli ti00 · ·
.
·
PA Air Pollution Control Association
u
tnJury lo vegetatmn: A pictorial Atlas. Pittsburgh

a::~

1:

JONES, T. &amp; T.A. MANSFIELD 1982. .Studies o f d
·· ·
.
,
plants of Pheum pratense exposed to SO poli r
m~tte r parttuonmg ~nd distnbution of 14C-labelled assimilates in
KONDO, N. &amp; K. SUGAHARA
u t~n. nvir~nm~ntal Polluuon 28:199-207.
1978·
fu . .
hanges m tra nspirauon rate of SO
·
..
m1gauon and the panicipatio n of a bscisic acid Plant &amp; Cell Ph .
z resIStant and sens1uve plants with S02
KOZIOL, M.J. &amp; Wl-IATLEY F R
G
· .
ys10L 19:365-373.

¿

1984
KUNERT, K.J. &amp; P. BOGER ~984.· The
32:725-728.

dip:::;t:~

:o~~~dnts and Plant Me~bolism. Butterworths, London.
er tCI e oxyfluoreen:actJon of antioxidants. J. Agric. Food Chem.

KUNERT, K.J., G. SANDMANN &amp; P. BÓGER 1987 M
.
.
LAUENROTH, W.K. &amp; J.L. DODD 1981. Chloro h °i1 r~i: of _a ctton of dtphenyl ethers. Rev. Weed Science 3:35-55.
to sulfur dioxide. Water, Air, and Soil Pollutío:l309-315 on m western wheatgrass (Agropyron smiJhü Rydb), exposed
LOCKYER, D.R., D.W. COWLJNG &amp; L.H.P. JONES 1976 As te
.
concentrations of sulphur dioxide. J. Exp. Botany .
ys m for exposmg plants to atmospheres containing low
27 397409
MAAS, F.M., L.J. DE KO~ l. HOFFMANN &amp; P.J.
KUIPER, 1987 p
Effects on growth, 1ranspira1ion and sulfur content of spinach Phys· 1· . ~~ responses to H2S and S02 fumigation l.
MANSFIELD, T.A. 1973. The role of stomata in dete . .
.
to ogia
ntarum 70:713-721.
Plant Sciencc 2: 11-20.
rmmmg lhe responses of plants to air pollutants. Commentaries in

é.

MANSFIELD, T.A. &amp; P.11. FREER SMITH 1981 Efi
.
.
MANSFIELD, T.A. &amp; P.H. FREER SMITIJ 1984 ~ : ~~l~rban arr poll~uon ~n plant growth. BioL Rev. 56:343-368.
Pollutants and Plant Metabolism." M.J . Koziol a~d FR Wha of stomata m resIStance mechanisms. In: "Gaseous Air
MARTIN, A. &amp; F. BARRER
F tb
· ·
lley (Eds.), Butterworths, London.
1973·
.
ur er measurcments around modero
.
M~~centra uons of sulphur dioxidc. Atrnospheric Environmenl 7:17-37.
power stauons. l. Observed ground level
ER, J.E., P.B. XERIKOS 1979. Residence time of sul h · ·
•
.. •
Environme ntal Pollution 18:259-264.
P ite ID S02 SenSilIVe and "Tolerant• soybean cultivars.
MUDO, J.B. &amp; T.T. KOZLOWSKI (Eds.) 1975. Res nses
.
.
MURRAY, D.R. &amp; J.W. BRADBEER 1971. lnhibitio~f ho~~la~ts ~o Air Poll~bo~. A~demic Press, New York.
-2-pyridine-me thanesulphonale. Phytochemistry 10:1~2003 yn ene C02 fixat1on tn spmach chloroplasts by cx-hydroxy
NIEBOER, E., D.H.S. RJCHARDSON, K.J. PUCKEIT &amp; F.O. TOMAS
. .
976
to measurable response in lichens. In: "Effects of Air P
SINI
· PhytotoXJCJty of sulfur dioxide in relation
0
11
Press. p.61-85.
utants on Plants. T.A Mansfield (E&lt;l.), Cambridge University

!

OLSZYK, D.M. &amp; T.W. TIBBITTS 1981a. Stomatal response and leaf . .
.
.
oi~osures. I. Influence of pollutant level and leaf maturity. Plant Physiol:~ui?:~;t;:;'; satzvum L. with S02 and 03
YK, D.M. &amp; T.W. TIBBITTS 1981b. Stomatal response and leaf . .
. .
.
exposures. II: In0uence of moisture stress and time of exposure Plant PhrnJ_u 7 of6~~ satzvum L. with S02 and Ü3
OLSZYK, D.M. &amp; D.T. TINGEY 1984. Phytotoxici of air
. ys10 ogy . 4 -549.
0 3. Plant Physiology 74:999-1005.
ty
pollutants. EVJdence for tbe photodetoxificationof S02 but not
PA~LICH, E~ 19ys. Effects of SOz pollution on cellular regulation: a eneral e.o

.

arr contamrnauon. Atmospheric Environment 9: 261 _ _
g
ncept of the mode of acnon of gaseous
263
PEISER,
G.D. &amp; S.F. YANG 1979. Ethylene and ethane product10n
· from sulphur dtoXJde-mjured
· · .
63:142-145.
plants. Plant Physiology

PEISER, G.D., M.C.C. LIZADA &amp; S.F. YANG 1982.
ethane production. Plant PbysioL 70:994-998.

d
Sulfite-in uced lipid peroxidation in chloroplasts as determined by

�212 -

PUBLICACIONES 8/0LOG/CAS, P.C.B.{U.A.N.L Vol.6(2), 1992

PUCKETf, K.J., E. N1EBOER, W.P. FLORA &amp; D.H.S. RICHARDSON 1973. Sulphur dioxide: Its effect on photosynthetic
4C fixation in licbens and suggested mechanisms of phytotoxicity. New Phytol 72:141-154.
RAO, I.M., R.G. AMUNDSON, R. ALSCHER-HERMAN &amp; L.E. ANDERSON 1983. Effets of S02 on stomatal metabolism
in Pisum sativum L Plant Physiology 72:573-577.\
RICKS, G.R. Y R.J.H. WILLIAMS 1975. Effects of atmospheric pollution on deciduous woodland. Part 3. Effects on
ptiotosynthetic pigments of leaves of Anerci.es petro/a (mattuschka) Leibl Environmental Pollution 8:97-106.
SANDMANN, G. Y H. GAMEZ 1989. Peroxidaúve processes induced in bean Ieaves by fumigation with sulpbur dioxide.
Environmental Pollution 56:145-154.
SCHMIDT, A. Y K.J. KUNERT 1987. Antioxidaúve systems: Defense against oxidative damage in plants. In: •Molecular
Strategies for Crop Protection.• C. Arnti.en &amp; C. Ryan (Ecls.), UCLA Symposia on Molecular and Cellular Biology, New
Series Vol 48:401-403.
SHIMAZAKI, K. Y K. SUGAHARA 1980. lnhibition of the electron transport system in lenuce chloroplasts by fumigatio~
of leaves with sei. Plant Cell Physiology 21:125-135.
SU, J.W. Y e.A. SWANSON 1974. Short-term kinetics on the in.hlbition of photosynthesis by sulpbur dioxide. J. Environ.
Quality 3:103-107.
SUWANNAPINUNT, W., Y T.T. KOZLOWSKI 1980. Effects of SOi on transpiration, chlorophyll content, growth, and
injury in young seedlings of woody angiosperms. Can. J. Forest Res. 10:78-81.
TAYLO R, J.S., D.M. REID Y R.P. PHARIS 1981. Mutual antago~m of sulfur dioxide and abscisic acid in their effect on
stomatal aperture in broad bean (Vtcia faba L) epidermal strips. Plant Physiol 68:1504-1507.
TAYLOR, G.E., W.J. SELVIDGE &amp; I.J. CRUMBLY 1985. Temperature effects on plant response to sulfur dioxide in Zea
mays, Liriodendron tulipifer~, and Fraxinus pennsylvanica. Water Air Soil Pollution 24:405-418.
TEMPLE, J.P., F.A. CAR HONG &amp; O.C. TAYLOR 1985. Effects of SOi on stomatal conductanceand growth of Phaseolus

vulgaris. Environmental Pollution 37:267-279.
THOMAS, M.O. 1951. Gas damage to plants. Plant Pbysiol 2:293-322.
UNSWORTH,M. H., P.V. BISCOEY V.J. BLACK 1976. Analysis of gas excbange between plants and polluted atmosphers.
In: "Effects of Air Pollutants on Plantsr T.A Mansfield (Ecl.), Cambridge University Press, Cambridge. p.5-16.
UNSWORTH, M.H. YVJ. 81..ACK 1981. Stomatal responses to pollutants. In: "Stomatal pbysiology.• P.G. Jarvis and T.A
Mansfield (Ecls.), Cambridge University Press. p.187-263.
WELLBURN, A.R., O. MAJERNIK Y F.A.M. WELLBURN 1972. Effects of SO2 and NOi polluted air on the ultrastructure
of chloroplasts. Environmental Pollution 3:37-49.
WHITE, .K.L., A.C. HILL Y J.H. BENNETf 1974. Synergistic inhlbition of apparent pbotosynthesis rate of alfalfa by
combinations of sulphur dioxide and nitrogen dioxide. Enviran. Sci. Technol. 8:574-576.
WHITEMORE, M.E. 1985. Effects of SO2 and NO, on plant growth. In: "Sulfur Dioxide and Vegetation." Stanford
University Press, Stanford, Calif. p.281-295.
WINNER, W.E. Y B.A. MOONEY 1980a. Ecology of SO2 resistance. 11. Pbotosyntheticchanges of shrubs in relation to S02
absorption and stomatal behaviour. Oecologia (Berl) 44:296-302.
WINNER, W.E. Y B.A. MOONEY 1980b. Ecology of SO2 resistance, rn. Metabolic changes of ¼ and C 4 Atriplex species
due to SO2 fumigations. Oecologia 46:49-54.
WINNER, W.E.,
B.A. MOONEY, K. WILLIAMS Y S. VON CALMMERER, 1985. Measuring and Assessing S02 effects
on photosynthesisand plant growth. In: "Sulfur Dioxide and Vegetation." Stanford University Press, Stanford, California.

p.118-132.
ZIEGLER 1972. The effect of SO3 on the activity of nbulose - 1,5-dipbosphate carboxylase in isolated spinach cbloroplasts.
Planta 103:155-163.
ZIEGLER 1973. Effect of sulfite on phospboliol-pyruvate carboxylase and malate formation in extracts of Zea mays.
Pbytochemistry 12: 1026-1030.
ZIEGLER 1975. Tbe effect of SOi pollution on plant metabolism. Residue Review 56:79-105.

�NORMAS EDITORIALES

f:

'

La Revista Publicaciones Biológicas publica resultados de investigación original en las ciencias biológicas básicas y
aplicadas. La Revista acepta trabajos tanto nacionales como extranjeros, en español o en inglés.
cada manuscrito recibido sertl revisado por lo menos por tres expertos del tema miembros del Comité Editorial o del
Consejo de Arbitros de la Revista
Los manuscritos debertln de ser envfados con original y tres copias. Deben de ser presentados con mtlrgenes de 25 cm
en todos los lados y a 1½ espacios. Todas las contribuciones debertln presentar las siguientes secciones:
Primera hoja TITULO DEL TRABAJO: a 6 cm del margen superior, centrado, con mayúsculas y a 1 espacio.
NOMBRES DE AUTORES: a 3 renglones del título.
AFILIACION: Institución y dirección postal de autores.
RESUMENES: en español e inglés (RESUMEN Y SUMMARY): no debertln de sobrepasar 250 palabras c/u.
Siguientes hojas - texto continuo, secciones separadas por títulos centrados, primer renglón de cada ptlrrato con una sangría
de 5 espacios. Citar a los autores (año), si son mtls de dos utilizar et al.
INTRODUCCION - importancia, objetivos y antecedentes del tema
MATERIALES Y METODOS - material biológico utilizado, equipo si es que influye su marca o modelo en los resultados o han
sido modificados; métodos de colecta o análisis.
AREA DE ESTUDIO - cuando comprenda un tlrea geográfica particular, indicando coordenadas.
RESULTADOS - información obtenida durante el transcurso del trabajo.
DISCUSION - comparación entre los antecedentes y los resultados que dartln lugar a las CONCLUSIONES.
AGRADECIMIENTOS - personas y/o Instituciones que colaboraron en la elaboración y realización del trabajo.
Por separado:
LITERATURA CITADA (LITERATURE CITED) - únicamente referencias bibliográficas citadas en el texto.
Las citas bibliográficas debertln ir en orden alfabético, la primera línea de cada Cita irá al margen izquierdo y las
subsecuentes con una sangría de 5 espacios; tocios los nombres debertln ir con mayúsculas. Ejemplos:
FISHER, B.L, L DA SILVEIRA, L STERNBERG &amp; D. PRICE 1990. Variation in the use of orchid extrafloral nectar by ants.
Oecologia 83:263-266.
JANZEN, D. H. 1965. The lnteraction of the Bull's-horn Acacia (Acacia cornígera L) with one of itsAnt lnhabitants (Pseudomyrmex
tulvBscens Emery) in Eastern México. Ph.D. Thesis, University of California - Berkeley, U.S.A.
PROCTOR, M. &amp; P. VEO 1973. The Pollination of Flowers. Collins, London.
SWAIN, T. 1978. Plant-animal Coevolution: A Synoptic View of the Paleozoic and Mesozoic. In "Biochemical Aspects of Plant
and Animal Coevolution.· J.B. Harborne (Ed.), Academic Press, London. pp.3-18.
Los nombres de las revistas debertln abreviarse de acuerdo al 'Journal of Biological Chemistry', 'Style Manual for Biological
Editors' y para taxonomía los 'Códigos Internacionales de Nomenclatura en Zoología, Bottlnica y Bacteriología'.
Por separado:
En hojas individuales se presentará cada TABLA (nombres, cifras, histogramas y similares) y FIGURA (mapas, gráficas,
dibujos, fotografías, etc.). Las tablas y figuras irán con números arábigos; las descripciones de las tablas irán en la parte superior
y los de las figuras en los pies de éstas. Las fotografías deberán de ser brillantes y de alto contraste; no deberán utilizarse
medios tonos en dibújos, mapas o gráficas.

NOTAS:
Los nombres científicos deberán ir escritos en itálicas (o en su caso subrayados); los nuevos taxa deberán ir en negrillas
(o doble subrayado). Deberá utilizarse letra tipo elite (10 epi).
Se sugiere a los autores que de ser posible envíen el trabajo en disquette, escrito en algún procesador de palabra cuyos
archivos puedan ser transformados fácilmente a ASCII y evitando el uso de muchos comandos de impresión (fuera de los de
centrado, cambio de párrafo, subrayado, itálicas, negrillas y acentos o ñ's). Las gráficas pueden ser hechas con alguno de los
programas graficadores de alta calidad (Harvard Graphics, Quattro, Excell, etc.) y también ser enviados en disquette claramente
identificadas.

1

I

TIPOS DE TRABAJO PUBLICADOS:
1-TRABAJOS GENERALES (Reportes de investigación original y revisiones científicas críticas)
2-REPORTES TECNICOS (Sobre métodos, técnicas y aparatos de interés general)
AMBOS SUBDIVIDIDOS EN TRABAJOS MAYORES Y NOTAS DE INVESTIGACION.
3-REVISIONES O ENSAYOS (Revisiones cortas, críticas, originales de interés general)
4-FORUM (Artículos cortos presentando nuevas ideas, opiniones o respuestas al material publicado con la esperanza de
estimular el debate científico)

�PUBUCACIONES BIOLOGICAS-F.C.B./U.A.N.L

Volumen 6, Número 2

Revista Científica de Investigación Original en Ciencias Biológicas Básicas y Aplicadas

INDICE
Estudio sero proteínico en individuos con síndrome de Down y sus padres.
J.A Heredia-Rojas y R. Garza-Chapa . . . . . . . . . . • . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . • . . . • . . . .
Caracterización bioquímica parcial de la ~-endotoxina de GM-2, una nueva sub-especie de Bacülus
thuringiensis (n.subsp. coahuüensis).
Marivel Gómez-Treviño y Luis J. Galán-Wong............. .. ........... .... .. . ...........
Lista revisada de los peces marinos costeros de Nayarit, México.
Ma. Elena García-Ramírez &amp; Ma. Lourdes Lozano-Vilano . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
Brancb cbain transaminase activity in Rh.izobium melüoti 102f51.
Rigoberto González-González . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

115
118

124
133

Desarrollo de una técnica inmunoenzimática de tipo 'Elisa' para la detección de enterotoxina de
Qostridium perfringens Tipo A.

•

Norma L Heredia, José Santos García-Alvarado y Manuel A Rodríguez-Quintanilla . . . . . . . . . . . . . . 139
Análisis de la ornitofauna desértica del sur del estado de Durango, México.

Kathleen A Babb-Stanley y Johannes Verhulst R. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 142
Variación diurna de la ictuofauna intermareal de otoño en la laguna de La Paz, Baja California
Sur, México.
Antonio Leija-Tristán, Jesús A de León-González y Homero Rodríguez-Garza . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 149

Some morpbopbysiological cbaracters in relation to sbootfly (Atherigona soccata Rond.) resistance
in sorghum (Sorghum bicolor (L.) Moencb).
R.K. Maiti y J.J.G. Trujillo . . ... . ......................... ...... ......... . ......... . ·. . 155
Variability in leaf epicuticular wax and surface cbaracteristics in glossy sorgbum genotypes (Sorghum
bicolor (L.) Moench.) and its possible relation to sbootfly (Atehrigona soccata Rond.) and
drougbt resistance at tbe seedling stage.
R.K. Maiti, Jorge L Hernández y Salomón Martínez-Lozano . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
Cbaracterization and evaluation of glossy sorghum germplasm for some agronomic traits for tbeir
use in fodder and grain improvement.
R.K. Maiti, K.E. Prasad-Rao y K Viduasagar-Rao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
lnactivación de atlatoxinas con tratamientos alcalinos en maíz fungoso y su efecto en el valor
nutricional.
Ma. Guadalupe Alanís-Guzmán, Luis Gonzaga-Elías y Ricardo Bressani . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
Discriminant analysis of tbe mesquite woods (Prosopis, Leguminosae) at Reynosa, Zuazua and
Guadalupe la Joya in nortbeastem México.
Paul R. Earl . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
Biología y daño ocasionado por el picudo del chile al chile jalapeño en campo.
M.H. Badii, M.C. Ortiz y AE. Flores . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

. . . . 159

. . . . 169

. . . . 173

. . . . 178
. . . . 180

Patrón de dispersión espacial y fluctuación poblacional de tres especies de barrenadores del fruto
del tomate.

M.H. Badii y M.D. Moreno ...... -. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 184

NOTAS DE INVESTIGAClON
Nuevos registros de mamüeros..para Nuevo León, México.
Arturo Jiménez-Guzmán y Miguel A Zúñiga-Ramos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 189
A simple statistical table for linearimtion of mortality percentage.
M.H. Badii . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 192

REVISIONES
Conocimiento sobre la utilización, valor nutricional y composición química del grano de mijo
perla (Pennisetum americanum (L.) Leeke) para alimentación de pollos.

Baltazar Cuevas-Hemández, R.K Maiti y Pedro Wesche-Ebeling ..... ..... ... . . ...... . ....·. . . 195
Respuestas de las plantas al dióxido de azufre.

Ililda Gámez-González . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 203

�</text>
                </elementText>
              </elementTextContainer>
            </element>
          </elementContainer>
        </elementSet>
      </elementSetContainer>
    </file>
  </fileContainer>
  <collection collectionId="347">
    <elementSetContainer>
      <elementSet elementSetId="1">
        <name>Dublin Core</name>
        <description>The Dublin Core metadata element set is common to all Omeka records, including items, files, and collections. For more information see, http://dublincore.org/documents/dces/.</description>
        <elementContainer>
          <element elementId="50">
            <name>Title</name>
            <description>A name given to the resource</description>
            <elementTextContainer>
              <elementText elementTextId="3276">
                <text>Publicaciones Biológicas del Instituto de investigaciones Científicas</text>
              </elementText>
            </elementTextContainer>
          </element>
          <element elementId="41">
            <name>Description</name>
            <description>An account of the resource</description>
            <elementTextContainer>
              <elementText elementTextId="479054">
                <text>Publicación del Instituto de Investigaciones Científicas de la Universidad de Nuevo León. Serie destinada principalmente a presentar resultados de investigaciones originales realizadas en la Facultad de Biología.</text>
              </elementText>
            </elementTextContainer>
          </element>
        </elementContainer>
      </elementSet>
    </elementSetContainer>
  </collection>
  <itemType itemTypeId="1">
    <name>Text</name>
    <description>A resource consisting primarily of words for reading. Examples include books, letters, dissertations, poems, newspapers, articles, archives of mailing lists. Note that facsimiles or images of texts are still of the genre Text.</description>
    <elementContainer>
      <element elementId="102">
        <name>Título Uniforme</name>
        <description/>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401747">
            <text>Publicaciones Biológicas del Instituto de Investigaciones Científicas </text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
      <element elementId="97">
        <name>Año de publicación</name>
        <description>El año cuando se publico</description>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401749">
            <text>1992</text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
      <element elementId="52">
        <name>Volumen</name>
        <description>Volumen de la revista</description>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401750">
            <text>6</text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
      <element elementId="54">
        <name>Número</name>
        <description>Número de la revista</description>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401751">
            <text>2</text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
      <element elementId="98">
        <name>Mes de publicación</name>
        <description>Mes cuando se publicó</description>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401752">
            <text>Diciembre</text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
      <element elementId="101">
        <name>Día</name>
        <description>Día del mes de la publicación</description>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401753">
            <text>1</text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
      <element elementId="100">
        <name>Periodicidad</name>
        <description>La periodicidad de la publicación (diaria, semanal, mensual, anual)</description>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401754">
            <text>Semestral</text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
      <element elementId="103">
        <name>Relación OPAC</name>
        <description/>
        <elementTextContainer>
          <elementText elementTextId="401771">
            <text>https://www.codice.uanl.mx/RegistroBibliografico/InformacionBibliografica?from=BusquedaAvanzada&amp;bibId=1822129&amp;biblioteca=0&amp;fb=20000&amp;fm=6&amp;isbn=</text>
          </elementText>
        </elementTextContainer>
      </element>
    </elementContainer>
  </itemType>
  <elementSetContainer>
    <elementSet elementSetId="1">
      <name>Dublin Core</name>
      <description>The Dublin Core metadata element set is common to all Omeka records, including items, files, and collections. For more information see, http://dublincore.org/documents/dces/.</description>
      <elementContainer>
        <element elementId="50">
          <name>Title</name>
          <description>A name given to the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401748">
              <text>Publicaciones Biológicas, 1992, Vol 6, No 2, Diciembre</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="49">
          <name>Subject</name>
          <description>The topic of the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401755">
              <text>Biología</text>
            </elementText>
            <elementText elementTextId="401756">
              <text>Investigación</text>
            </elementText>
            <elementText elementTextId="401757">
              <text>Ciencias biológicas</text>
            </elementText>
            <elementText elementTextId="401758">
              <text>Ciencia</text>
            </elementText>
            <elementText elementTextId="401759">
              <text>Tesis</text>
            </elementText>
            <elementText elementTextId="401760">
              <text>Publicaciones periódicas</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="41">
          <name>Description</name>
          <description>An account of the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401761">
              <text>Revista tetramestral de la Facultad de Ciencias Biológicas de la UANL. Da continuidad a la Revista: Publicaciones Biológicas del Instituto de Investigaciones Científicas, publicada en las décadas de los setentas. Destinada a presentar los resultados de las investigaciones realizadas en la dependencia y es publicada para proveer registro científico público. </text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="45">
          <name>Publisher</name>
          <description>An entity responsible for making the resource available</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401762">
              <text>Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Biólogicas</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="37">
          <name>Contributor</name>
          <description>An entity responsible for making contributions to the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401763">
              <text>Wesche Ebeling, Pedro A., Editor</text>
            </elementText>
            <elementText elementTextId="401764">
              <text>Maiti, R. K., Coeditor</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="40">
          <name>Date</name>
          <description>A point or period of time associated with an event in the lifecycle of the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401765">
              <text>01/12/1992</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="51">
          <name>Type</name>
          <description>The nature or genre of the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401766">
              <text>Revista</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="42">
          <name>Format</name>
          <description>The file format, physical medium, or dimensions of the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401767">
              <text>text/pdf</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="43">
          <name>Identifier</name>
          <description>An unambiguous reference to the resource within a given context</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401768">
              <text>2016438</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="48">
          <name>Source</name>
          <description>A related resource from which the described resource is derived</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401769">
              <text>Fondo Universitario</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="44">
          <name>Language</name>
          <description>A language of the resource</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401770">
              <text>spa</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="86">
          <name>Spatial Coverage</name>
          <description>Spatial characteristics of the resource.</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401772">
              <text>Monterrey, N.L., (México)</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="68">
          <name>Access Rights</name>
          <description>Information about who can access the resource or an indication of its security status. Access Rights may include information regarding access or restrictions based on privacy, security, or other policies.</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401773">
              <text>Universidad Autónoma de Nuevo León</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
        <element elementId="96">
          <name>Rights Holder</name>
          <description>A person or organization owning or managing rights over the resource.</description>
          <elementTextContainer>
            <elementText elementTextId="401774">
              <text>El diseño y los contenidos de La hemeroteca Digital UANL están protegidos por la Ley de derechos de autor, Cap. III. De dominio público. Art. 152. Las obras del dominio público pueden ser libremente utilizadas por cualquier persona, con la sola restricción de respetar los derechos morales de los respectivos autores</text>
            </elementText>
          </elementTextContainer>
        </element>
      </elementContainer>
    </elementSet>
  </elementSetContainer>
  <tagContainer>
    <tag tagId="26976">
      <name>Bacillus thuringiensis</name>
    </tag>
    <tag tagId="31528">
      <name>ELISA</name>
    </tag>
    <tag tagId="8660">
      <name>Nayarit</name>
    </tag>
    <tag tagId="31526">
      <name>Peces marinos</name>
    </tag>
    <tag tagId="31525">
      <name>Síndrome de Down</name>
    </tag>
    <tag tagId="31527">
      <name>Transaminasa de aminoácidos ramificados</name>
    </tag>
  </tagContainer>
</item>
